Artificial skin sensation for neuroprosthetic hands

Abstract

The loss of an upper limb leads to severe psychological and physical impairment. Neuroprosthetic hands with sensory feedback have restorative potential. Recreating the sensing ability of human skin using flexible sensors, a critical component of sensory feedback, has been demonstrated to improve functionality and users' satisfaction with prosthetic hands. The skin is a powerful and sophisticated organ for perception in the environment. People can feel and perceive the real world due to many nonuniform receptors (mechano, thermal, pain) embedded in the human skin. In recent years, new materials and fabrication strategies have been developed to make the artificial skin close to or even beyond the sensing ability of human skin, which could have profound implications for prosthetics. Here, we review the sensing mechanism of the human skin and the design methods of flexible sensors for mimicking the corresponding ability, covering the sense of force, thermal, and pain. We further discuss the future opportunities and challenges of high-performance flexible neuroprosthetic sensors.

Keywords

flexible sensors / force sensing / neuroprosthetic hand / pain sensing / temperature sensing

References

[1] E. A. Biddiss, T. T. Chau, Prosthet. & Orthop. Int. 2007, 31, 236.

[2] F. Cordella, A. L. Ciancio, R. Sacchetti, A. Davalli, A. G. Cutti, E. Guglielmelli, L. Zollo, Front. Neurosci. 2016, 10.

[3] C. Piazza, G. Grioli, M. G. Catalano, A. Bicchi, Annu. Rev. Control. Robot. Auton. Syst. 2019, 2, 1.

[4] J. T. Belter, J. L. Segil, A. M. Dollar, R. F. Weir, J Rehabil Res Dev 2013, 50, 599.

[5] E. D’Anna, G. Valle, A. Mazzoni, I. Strauss, F. Iberite, J. Patton, F. M. Petrini, S. Raspopovic, G. Granata, R. Di Iorio, M. Controzzi, C. Cipriani, T. Stieglitz, P. M. Rossini, S. Micera, Sci. Robot. 2019, 4, 27.

[6] L. Zollo, G. Di Pino, A. L. Ciancio, F. Ranieri, F. Cordella, C. Gentile, E. Noce, R. A. Romeo, A. Dellacasa Bellingegni, G. Vadalà, S. Miccinilli, A. Mioli, L. Diaz-Balzani, M. Bravi, K.-P. Hoffmann, A. Schneider, L. Denaro, A. Davalli, E. Gruppioni, R. Sacchetti, S. Castellano, V. Di Lazzaro, S. Sterzi, V. Denaro, E. Guglielmelli, Sci. Rob. 2019, 4, 27.

[7] S. Raspopovic, M. Capogrosso, F. M. Petrini, M. Bonizzato, J. Rigosa, G. Di Pino, J. Carpaneto, M. Controzzi, T. Boretius, E. Fernandez, G. Granata, C. M. Oddo, L. Citi, A. L. Ciancio, C. Cipriani, M. C. Carrozza, W. Jensen, E. Guglielmelli, T. Stieglitz, P. M. Rossini, S. Micera, Sci. Transl. Med. 2014, 6, 222ra19.

[8] W. Li, M. Xu, J. Gao, X. Zhang, H. Huang, R. Zhao, X. Zhu, Y. Yang, L. Luo, M. Chen, H. Ji, L. Zheng, X. Wang, W. Huang, Adv. Mater. 2023, 35, e2207447.

[9] Y. Li, Y. Wei, Y. Yang, L. Zheng, L. Luo, J. Gao, H. Jiang, J. Song, M. Xu, X. Wang, W. Huang, Res. 2022, 2022.

[10] T. He, C. Lee, IEEE Open J. Circuits Syst. 2021, 2, 702.

[11] Z. Zhang, X. Liu, H. Zhou, S. Xu, C. Lee, Small Struct. 2023, 5, 4.

[12] Y. Luo, M. R. Abidian, J.-H. Ahn, D. Akinwande, A. M. Andrews, M. Antonietti, Z. Bao, M. Berggren, C. A. Berkey, C. J. Bettinger, J. Chen, P. Chen, W. Cheng, X. Cheng, S.J. Choi, A. Chortos, C. Dagdeviren, R. H. Dauskardt, C.-a. Di, M. D. Dickey, X. Duan, A. Facchetti, Z. Fan, Y. Fang, J. Feng, X. Feng, H. Gao, W. Gao, X. Gong, C. F. Guo, X. Guo, M. C. Hartel, Z. He, J. S. Ho, Y. Hu, Q. Huang, Y. Huang, F. Huo, M. M. Hussain, A. Javey, U. Jeong, C. Jiang, X. Jiang, J. Kang, D. Karnaushenko, A. Khademhosseini, D.-H. Kim, I.-D. Kim, D. Kireev, L. Kong, C. Lee, N.-E. Lee, P. S. Lee, T.-W. Lee, F. Li, J. Li, C. Liang, C. T. Lim, Y. Lin, D. J. Lipomi, J. Liu, K. Liu, N. Liu, R. Liu, Y. Liu, Y. Liu, Z. Liu, Z. Liu, X. J. Loh, N. Lu, Z. Lv, S. Magdassi, G. G. Malliaras, N. Matsuhisa, A. Nathan, S. Niu, J. Pan, C. Pang, Q. Pei, H. Peng, D. Qi, H. Ren, J. A. Rogers, A. Rowe, O. G. Schmidt, T. Sekitani, D.-G. Seo, G. Shen, X. Sheng, Q. Shi, T. Someya, Y. Song, E. Stavrinidou, M. Su, X. Sun, K. Takei, X.-M. Tao, B. C. K. Tee, A. V.-Y. Thean, T. Q. Trung, C. Wan, H. Wang, J. Wang, M. Wang, S. Wang, T. Wang, Z. L. Wang, P. S. Weiss, H. Wen, S. Xu, T. Xu, H. Yan, X. Yan, H. Yang, L. Yang, S. Yang, L. Yin, C. Yu, G. Yu, J. Yu, S.-H. Yu, X. Yu, E. Zamburg, H. Zhang, X. Zhang, X. Zhang, X. Zhang, Y. Zhang, Y. Zhang, S. Zhao, X. Zhao, Y. Zheng, Y.-Q. Zheng, Z. Zheng, T. Zhou, B. Zhu, M. Zhu, R. Zhu, Y. Zhu, Y. Zhu, G. Zou, X. Chen, ACS Nano 2023, 17, 5211.

[13] M. Chen, W. Luo, Z. Xu, X. Zhang, B. Xie, G. Wang, M. Han, Nat. Commun. 2019, 10, 4024.

[14] A. Chortos, J. Liu, Z. Bao, Nat. Mater. 2016, 15, 937.

[15] P. Li, H. P. Anwar Ali, W. Cheng, J. Yang, B. C. K. Tee, Adv. Mater. Technol. 2020, 5, 3.

[16] L. E. Osborn, A. Dragomir, J. L. Betthauser, C. L. Hunt, H. H. Nguyen, R. R. Kaliki, N. V. Thakor, Sci. Rob. 2018, 3, 19.

[17] J. W. Kwak, M. Han, Z. Xie, H. U. Chung, J. Y. Lee, R. Avila, J. Yohay, X. Chen, C. Liang, M. Patel, I. Jung, J. Kim, M. Namkoong, K. Kwon, X. Guo, C. Ogle, D. Grande, D. Ryu, D. H. Kim, S. Madhvapathy, C. Liu, D. S. Yang, Y. Park, R. Caldwell, A. Banks, S. Xu, Y. Huang, S. Fatone, J. A. Rogers, Sci. Transl. Med. 2020, 12, 574.

[18] D. Borton, S. Micera, J. d. R. Millán, G. Courtine, Sci. Transl. Med. 2013, 5, 210.

[19] Y. Wang, W. Li, S. Togo, H. Yokoi, Y. Jiang, Cyborg Bionic Syst. 2021, 2021, 9817487.

[20] Q. Y. Hamid, W. Z. Wan Hasan, M. A. Azmah Hanim, A. A. Nuraini, M. N. Hamidon, H. R. Ramli, Sens. and Actuators Rep. 2023, 5.

[21] M. A. Lebedev, M. A. Nicolelis, Physiol. Rev. 2017, 97, 767.

[22] P. Fattahi, G. Yang, G. Kim, M. R. Abidian, Adv. Mater. 2014, 26, 1846.

[23] S. P. Lacour, G. Courtine, J. Guck, Nat. Rev. Mater. 2016, 1, 10.

[24] R. Chen, A. Canales, P. Anikeeva, Nat. Rev. Mater. 2017, 2, 2.

[25] J. Rivnay, H. Wang, L. Fenno, K. Deisseroth, G. G. Malliaras, Sci. Adv. 2017, 3, e1601649.

[26] N. Jiang, C. Chen, J. He, J. Meng, L. Pan, S. Su, X. Zhu, Natl. Sci. Rev. 2023, 10, nwad048.

[27] D. Yadav, K. Veer, Biomed. Eng. Lett. 2023, 13, 353.

[28] A. Fougner, Ø. Stavdahl, P. J. Kyberd, Y. G. Losier, P. A. Parker, IEEE Trans. on Neural Syst. and Rehabil. Eng. 2012, 20, 663.

[29] P. Delmas, J. Hao, L. Rodat-Despoix, Nat. Rev. Neurosci. 2011, 12, 139.

[30] R. S. Johansson, J. R. Flanagan, Nat. Rev. Neurosci. 2009, 10, 345.

[31] S. Maksimovic, M. Nakatani, Y. Baba, A. M. Nelson, K. L. Marshall, S. A. Wellnitz, P. Firozi, S.-H. Woo, S. Ranade, A. Patapoutian, E. A. Lumpkin, Nature 2014, 509, 617.

[32] M. Knibestol, J. Physiol, 1975, 245, 63.

[33] A. I. Weber, H. P. Saal, J. D. Lieber, J. W. Cheng, L. R. Manfredi, J. F. Dammann, 3rd, S. J. Bensmaia, Proc. Natl, Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 17107.

[34] J. Vriens, B. Nilius, T. Voets, Nat. Rev. Neurosci. 2014, 15, 573.

[35] H. Hensel, A. Iggo, Pflugers Arch. 1971, 329, 1.

[36] B. Nilius, T. Voets, Nature 2007, 448, 147.

[37] D. Julius, Annu. Rev. Cell. Dev. Biol. 2013, 29, 355.

[38] A. Patapoutian, S. Tate, C. J. Woolf, Nat. Rev. Drug. Discov. 2009, 8, 55.

[39] A. Dhaka, V. Viswanath, A. Patapoutian, Annu. Rev. Neurosci. 2006, 29, 135.

[40] S. S. Nagi, A. G. Marshall, A. Makdani, E. Jarocka, J. Liljencrantz, M. Ridderstrom, S. Shaikh, F. O’Neill, D. Saade, S. Donkervoort, A. R. Foley, J. Minde, M. Trulsson, J. Cole, C. G. Bonnemann, A. T. Chesler, M. C. Bushnell, F. McGlone, H. Olausson, Sci. Adv. 2019, 5, eaaw1297.

[41] A. E. Dubin, A. Patapoutian, J. Clin. Invest. 2010, 120, 3760.

[42] L. Djouhri, S. N. Lawson, Brain Res. Rev. 2004, 46, 131.

[43] Y. Gai, H. Li, Z. Li, Small 2021, 17, e2101383.

[44] T. P. Huynh, P. Sonar, H. Haick, Adv. Mater. 2017, 29, 19.

[45] M. Khatib, O. Zohar, H. Haick, Adv. Mater. 2021, 33, e2004190.

[46] S. Li, X. Zhou, Y. Dong, J. Li, Macromol. Rapid. Commun. 2020, 41, e2000444.

[47] H. Cho, B. Lee, D. Jang, J. Yoon, S. Chung, Y. Hong, Mater. Horiz. 2022, 9, 2053.

[48] R. Ma, S. Y. Chou, Y. Xie, Q. Pei, Chem. Soc. Rev. 2019, 48, 1741.

[49] T. Q. Trung, N. E. Lee, Adv. Mater. 2017, 29, 3.

[50] L. Zhang, S. Zhang, C. Wang, Q. Zhou, H. Zhang, G. B. Pan, ACS Sens. 2021, 6, 2630.

[51] J. Yang, S. Luo, X. Zhou, J. Li, J. Fu, W. Yang, D. Wei, ACS Appl. Mater. Interfaces 2019, 11, 14997.

[52] T. Li, H. Luo, L. Qin, X. Wang, Z. Xiong, H. Ding, Y. Gu, Z. Liu, T. Zhang, Small 2016, 12, 5042.

[53] C. Ge, B. Yang, L. Wu, Z. Duan, Y. Li, X. Ren, L. Jiang, J. Zhang, ACS Appl. Electron. Mater. 2022, 4, 869.

[54] S. Lee, S. Franklin, F. A. Hassani, T. Yokota, M. O. G. Nayeem, Y. Wang, R. Leib, G. Cheng, D. W. Franklin, T. Someya, Science 2020, 370, 966.

[55] Y.-C. Huang, Y. Liu, C. Ma, H.-C. Cheng, Q. He, H. Wu, C. Wang, C.-Y. Lin, Y. Huang, X. Duan, Nat. Electron. 2020, 3, 59.

[56] B. Aksoy, Y. Hao, G. Grasso, K. M. Digumarti, V. Cacucciolo, H. Shea, Nat. Commun. 2022, 13, 4649.

[57] W. Hong, X. Guo, T. Zhang, Y. Liu, Z. Yan, A. Zhang, Z. Qian, J. Wang, X. Zhang, C. Jin, J. Zhao, T. Liu, Q. Hong, Y. Xu, Y. Xia, Y. Zhao, Macromol. Rapid. Commun. 2023, 44, e2300420.

[58] Z. Shen, C. Yang, C. Yao, Z. Liu, X. Huang, Z. Liu, J. Mo, H. Xu, G. He, J. Tao, X. Xie, T. Hang, H. J. Chen, F. Liu, Mater. Horiz. 2023, 10, 499.

[59] S. R. A. Ruth, L. Beker, H. Tran, V. R. Feig, N. Matsuhisa, Z. Bao, Adv. Funct. Mater. 2019, 30, 29.

[60] N. Bai, L. Wang, Q. Wang, J. Deng, Y. Wang, P. Lu, J. Huang, G. Li, Y. Zhang, J. Yang, K. Xie, X. Zhao, C. F. Guo, Nat. Commun. 2020, 11, 209.

[61] T. Chen, Z. Liu, G. Zhao, Z. Qin, P. Zheng, J. T. Aladejana, Z. Tang, M. Weng, X. Peng, J. Chang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2022, 14, 51361.

[62] X. Han, Q. Mao, L. Zhao, X. Li, L. Wang, P. Yang, D. Lu, Y. Wang, X. Yan, S. Wang, N. Zhu, Z. Jiang, Microsyst. Nanoeng. 2020, 6, 95.

[63] Z. Li, D. Feng, B. Li, W. Zhao, D. Xie, Y. Mei, P. Liu, Small 2023, 19, e2301378.

[64] C. Lu, Y. Gao, X. Chan, W. Yu, H. Wang, L. Hu, L. Li, Mater. Horiz. 2023.

[65] M. Yang, Y. Cheng, Y. Yue, Y. Chen, H. Gao, L. Li, B. Cai, W. Liu, Z. Wang, H. Guo, N. Liu, Y. Gao, Adv. Sci. 2022, 9, e2200507.

[66] P. Kumar, M. Silhavik, Z. A. Zafar, J. Cervenka, Nanoscale 2022, 14, 1440.

[67] J. Zhang, L. J Zhou, H. M. Zhang, Z. X. Zhao, S. L. Dong, S. Wei, J. Zhao, Z. L. Wang, B. Guo, P. A. Hu, Nanoscale 2018, 10, 7387.

[68] Y. J. Park, B. K. Sharma, S. M. Shinde, M. S. Kim, B. Jang, J. H. Kim, J. H. Ahn, ACS Nano 2019, 13, 3023.

[69] C. Yeom, K. Chen, D. Kiriya, Z. Yu, G. Cho, A. Javey, Adv. Mater. 2015, 27, 1561.

[70] G. Yun, S.-Y. Tang, H. Lu, T. Cole, S. Sun, J. Shu, J. Zheng, Q. Zhang, S. Zhang, M. D. Dickey, W. Li, ACS Appl. Polym. Mater. 2021, 3, 5302.

[71] T. Yang, W. Deng, X. Chu, X. Wang, Y. Hu, X. Fan, J. Song, Y. Gao, B. Zhang, G. Tian, D. Xiong, S. Zhong, L. Tang, Y. Hu, W. Yang, ACS Nano 2021, 15, 11555.

[72] D. Kang, P. V. Pikhitsa, Y. W. Choi, C. Lee, S. S. Shin, L. Piao, B. Park, K. Y. Suh, T. I. Kim, M. Choi, Nature 2014, 516, 222.

[73] L. Pan, A. Chortos, G. Yu, Y. Wang, S. Isaacson, R. Allen, Y. Shi, R. Dauskardt, Z. Bao, Nat. Commun. 2014, 5, 3002.

[74] S. Gong, W. Schwalb, Y. Wang, Y. Chen, Y. Tang, J. Si, B. Shirinzadeh, W. Cheng, Nat. Commun. 2014, 5, 3132.

[75] D. Gao, J. Wang, K. Ai, J. Xiong, S. Li, P. S. Lee, Adv. Intell. Syst. 2020, 2, 7.

[76] S. Lee, A. Reuveny, J. Reeder, S. Lee, H. Jin, Q. Liu, T. Yokota, T. Sekitani, T. Isoyama, Y. Abe, Z. Suo, T. Someya, Nat. Nanotechnol. 2016, 11, 472.

[77] R. Shao, C. Wang, J. Zhao, H. Yang, S. Sun, Adv. Sci. 2021, 8, e2101876.

[78] Q. Su, Q. Zou, Y. Li, Y. Chen, S. Y. Teng, J. T. Kelleher, R. Nith, P. Cheng, N. Li, W. Liu, S. Dai, Y. Liu, A. Mazursky, J. Xu, L. Jin, P. Lopes, S. Wang, Sci. Adv. 2021, 7, eabi4563.

[79] Y. Xin, J. Zhou, H. Nesser, G. Lubineau, Adv. Electron. Mater. 2022, 9, 1.

[80] J. Y. Yoo, M. H. Seo, J. S. Lee, K. W. Choi, M. S. Jo, J. B. Yoon, Adv. Funct. Mater. 2018, 28, 42.

[81] K.-B. Chang, P. Parashar, L.-C. Shen, A.-R. Chen, Y.-T. Huang, A. Pal, K.-C. Lim, P.-H. Wei, F.-C. Kao, J.-J. Hu, Z.-H. Lin, Nano Energy 2023, 111.

[82] R. P. Rocha, P. A. Lopes, A. T. de Almeida, M. Tavakoli, C. Majidi, J. Micromech. Microeng. 2018, 28, 3.

[83] C. Pan, J. Zhai, Z. L. Wang, Chem. Rev. 2019, 119, 9303.

[84] C. Dagdeviren, Y. Su, P. Joe, R. Yona, Y. Liu, Y. S. Kim, Y. Huang, A. R. Damadoran, J. Xia, L. W. Martin, Y. Huang, J. A. Rogers, Nat. Commun. 2014, 5, 4496.

[85] F. Qi, L. Xu, Y. He, H. Yan, H. Liu, Cryst. Res. Technol. 2023, 58, 10.

[86] X. Wan, H. Cong, G. Jiang, X. Liang, L. Liu, H. He, ACS Appl. Nano Mater. 2023, 6, 1522.

[87] M. Han, H. Wang, Y. Yang, C. Liang, W. Bai, Z. Yan, H. Li, Y. Xue, X. Wang, B. Akar, H. Zhao, H. Luan, J. Lim, I. Kandela, G. A. Ameer, Y. Zhang, Y. Huang, J. A. Rogers, Nat. Electron 2019, 2, 26.

[88] J. Luo, W. Gao, Z. L. Wang, Adv. Mater. 2021, 33, e2004178.

[89] Q. Liang, D. Zhang, T. He, Z. Zhang, H. Wang, S. Chen, C. Lee, ACS Nano 2024, 18, 600.

[90] Z. Sun, M. Zhu, X. Shan, C. Lee, Nat. Commun. 2022, 13, 5224.

[91] P. Yang, Y. Shi, S. Li, X. Tao, Z. Liu, X. Wang, Z. L. Wang, X. Chen, ACS Nano 2022, 16, 4654.

[92] J. Syamini, A. Chandran, ACS Appl. Electron. Mater. 2023, 5, 1002.

[93] Z. L. Wang, Adv. Energy. Mater. 2020, 10, 17.

[94] G. Yao, L. Xu, X. Cheng, Y. Li, X. Huang, W. Guo, S. Liu, Z. L. Wang, H. Wu, Adv. Funct. Mater. 2019, 30, 6.

[95] L. Persano, C. Dagdeviren, Y. Su, Y. Zhang, S. Girardo, D. Pisignano, Y. Huang, J. A. Rogers, Nat. Commun. 2013, 4, 1633.

[96] A. Abramson, C. T. Chan, Y. Khan, A. Mermin-Bunnell, N. Matsuhisa, R. Fong, R. Shad, W. Hiesinger, P. Mallick, S. S. Gambhir, Z. Bao, Sci. Adv. 2022, 8, eabn6550.

[97] C. Li, L. Pan, C. Deng, P. Wang, Y. Huang, H. Nasir, Nanoscale 2017, 9, 9872.

[98] V. Sankar, A. Nambi, V. N. Bhat, D. Sethy, K. Balasubramaniam, S. Das, M. Guha, R. Sundara, ACS Omega 2020, 5, 12682.

[99] J. Tang, Y. Wu, S. Ma, T. Yan, Z. Pan, iScience 2022, 25, 105162.

[100] D. Zhao, B. Nie, G. Qi, S. Li, Q. Zhu, J. Qiu, Y. Hsu, Y. Zhang, W. Wang, Q. Zhang, Z. Wei, Nanoscale 2022, 14, 12409.

[101] J. Zhou, Y. Gu, P. Fei, W. Mai, Y. Gao, R. Yang, G. Bao, Z. L. Wang, Nano Lett. 2008, 8, 3035.

[102] J. S. Heo, H. H. Shishavan, R. Soleymanpour, J. Kim, I. Kim, IEEE Sens. J. 2020, 20, 1754.

[103] S. Wu, S. Peng, Y. Yu, C. H. Wang, Adv. Mater. Technol. 2020, 5, 2.

[104] X. Wang, Y. Deng, P. Jiang, X. Chen, H. Yu, Microsyst. Nanoeng. 2022, 8, 113.

[105] O. A. Araromi, M. A. Graule, K. L. Dorsey, S. Castellanos, J. R. Foster, W. H. Hsu, A. E. Passy, J. J. Vlassak, J. C. Weaver, C. J. Walsh, R. J. Wood, Nature 2020, 587, 219.

[106] J. H. Lee, S. H. Kim, J. S. Heo, J. Y. Kwak, C. W. Park, I. Kim, M. Lee, H. H. Park, Y. H. Kim, S. J. Lee, S. K. Park, Adv. Mater. 2023, 35, e2208184.

[107] J. Ma, P. Wang, H. Chen, S. Bao, W. Chen, H. Lu, ACS Appl. Mater. Interfaces 2019, 11, 8527.

[108] Z. Pei, Q. Zhang, K. Yang, Z. Yuan, W. Zhang, S. Sang, Adv. Mater. Technol. 2021, 6, 7.

[109] Z. Liang, J. Cheng, Q. Zhao, X. Zhao, Z. Han, Y. Chen, Y. Ma, X. Feng, Adv. Mater. Technol. 2019, 4, 8.

[110] S. Ota, A. Ando, D. Chiba, Nat. Electron. 2018, 1, 124.

[111] Q. Yu, R. Ge, J. Wen, T. Du, J. Zhai, S. Liu, L. Wang, Y. Qin, Nat. Commun. 2022, 13, 778.

[112] A. P. Gerratt, H. O. Michaud, S. P. Lacour, Adv. Funct. Mater. 2015, 25, 2287.

[113] J. Y. Oh, D. Son, T. Katsumata, Y. Lee, Y. Kim, J. Lopez, H. C. Wu, J. Kang, J. Park, X. Gu, J. Mun, N. G. Wang, Y. Yin, W. Cai, Y. Yun, J. B. Tok, Z. Bao, Sci. Adv. 2019, 5, eaav3097.

[114] K. K. Kim, S. Hong, H. M. Cho, J. Lee, Y. D. Suh, J. Ham, S. H. Ko, Nano Lett. 2015, 15, 5240.

[115] W. Yan, H. R. Fuh, Y. Lv, K. Q. Chen, T. Y. Tsai, Y. R. Wu, T. H. Shieh, K. M. Hung, J. Li, D. Zhang, O. C. C, S. K. Arora, Z. Wang, Z. Jiang, C.R. Chang, H. C. Wu, Nat. Commun. 2021, 12, 2018.

[116] H. Yang, J. Li, K. Z. Lim, C. Pan, T. Van Truong, Q. Wang, K. Li, S. Li, X. Xiao, M. Ding, T. Chen, X. Liu, Q. Xie, P. V. Y. Alvarado, X. Wang, P.-Y. Chen, Nat. Mach. Intell. 2022, 4, 84.

[117] B. C. K. Tee, A. Chortos, A. Berndt, A. K. Nguyen, A. Tom, A. McGuire, Z. C. Lin, K. Tien, W. G. Bae, H. Wang, P. Mei, H.-H. Chou, B. Cui, K. Deisseroth, T. N. Ng, Z. Bao, Science 2015, 350, 313.

[118] Y. Kim, A. Chortos, W. Xu, Y. Liu, J. Y. Oh, D. Son, J. Kang, A. M. Foudeh, C. Zhu, Y. Lee, S. Niu, J. Liu, R. Pfattner, Z. Bao, T.-W. Lee, Science 2018, 360, 998.

[119] D. Farina, I. Vujaklija, R. Brånemark, A. M. J. Bull, H. Dietl, B. Graimann, L. J. Hargrove, K.-P. Hoffmann, H. Huang, T. Ingvarsson, H. B. Janusson, K. Kristjánsson, T. Kuiken, S. Micera, T. Stieglitz, A. Sturma, D. Tyler, R. F. ff. Weir, O. C. Aszmann, Nat. Biomed. Eng. 2023, 7, 473.

[120] S. J. Bensmaia, D. J. Tyler, S. Micera, Nat. Biomed. Eng. 2023, 7, 443.

[121] B. Y. Chow, E. S. Boyden, Sci. Transl. Med. 2013, 5, 177.

[122] Y. Tufail, A. Matyushov, N. Baldwin, M. L. Tauchmann, J. Georges, A. Yoshihiro, S. I. H. Tillery, W. J. Tyler, Neuron 2010, 66, 681.

[123] R. Chen, G. Romero, M. G. Christiansen, A. Mohr, P. Anikeeva, Science 2015, 347, 1477.

[124] G. A. Salvatore, J. Sülzle, F. Dalla Valle, G. Cantarella, F. Robotti, P. Jokic, S. Knobelspies, A. Daus, L. Büthe, L. Petti, N. Kirchgessner, R. Hopf, M. Magno, G. Tröster, Adv. Funct. Mater. 2017, 27, 35.

[125] J. Song, Y. Wei, M. Xu, J. Gao, L. Luo, H. Wu, X. Li, Y. Li, X. Wang, ACS Appl. Polym. Mater. 2022, 4, 766.

[126] S. Y. Hong, Y. H. Lee, H. Park, S. W. Jin, Y. R. Jeong, J. Yun, I. You, G. Zi, J. S. Ha, Adv. Mater. 2016, 28, 930.

[127] Y. Yu, S. Peng, P. Blanloeuil, S. Wu, C. H. Wang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2020, 12, 36578.

[128] S. Mandal, M. Banerjee, S. Roy, A. Mandal, A. Ghosh, B. Satpati, D. K. Goswami, ACS Appl. Mater. Interfaces 2019, 11, 4193.

[129] X. Wu, Y. Ma, G. Zhang, Y. Chu, J. Du, Y. Zhang, Z. Li, Y. Duan, Z. Fan, J. Huang, Adv. Funct. Mater. 2015, 25, 2138.

[130] X. Wu, S. Mao, J. Chen, J. Huang, Adv. Mater. 2018, 30, e1705642.

[131] F. Zhang, Y. Zang, D. Huang, C. A. Di, D. Zhu, Nat. Commun. 2015, 6, 8356.

[132] Q. Li, L. N. Zhang, X. M. Tao, X. Ding, Adv. Healthc. Mater. 2017, 6, 12.

[133] D. J. Lichtenwalner, A. E. Hydrick, A. I. Kingon, Sens. and Actuators A: Phys. 2007, 135, 593.

[134] Y. Moser, M. A. M. Gijs, J. Microelectromech. Syst. 2007, 16, 1349.

[135] S. Y. Xiao, L. F. Che, X. X. Li, Y. L. Wang, Microelectron. Eng. 2008, 85, 452.

[136] V. S. Turkani, D. Maddipatla, B. B. Narakathu, B. N. Altay, P. D. Fleming, B. J. Bazuin, M. Z. Atashbar, IEEE Access 2019, 7, 37518.

[137] Y. J. Yang, M. Y. Cheng, W. Y. Chang, L. C. Tsao, S. A. Yang, W. P. Shih, F. Y. Chang, S. H. Chang, K. C. Fan, Sens. and Actuators A: Phys. 2008, 143, 143.

[138] C.-Y. Lee, F.-B. Weng, C.-H. Cheng, H.-R. Shiu, S.-P. Jung, W.-C. Chang, P.-C. Chan, W.-T. Chen, C.-J. Lee, J. Power Sources 2011, 196, 228.

[139] X. F. Zhao, S. Q. Yang, X. H. Wen, Q. W. Huang, P. F. Qiu, T. R. Wei, H. Zhang, J. C. Wang, D. W. Zhang, X. Shi, H. L. Lu, Adv. Mater. 2022, 34, e2107479.

[140] Y. Yang, Y. Zhou, J. M. Wu, Z. L. Wang, ACS Nano 2012, 6, 8456.

[141] D. Zhang, H. Wu, C. R. Bowen, Y. Yang, Small 2021, 17, e2103960.

[142] U. Sassi, R. Parret, S. Nanot, M. Bruna, S. Borini, D. De Fazio, Z. Zhao, E. Lidorikis, F. H. Koppens, A. C. Ferrari, A. Colli, Nat. Commun. 2017, 8, 14311.

[143] K. Song, R. Zhao, Z. L. Wang, Y. Yang, Adv. Mater. 2019, 31, e1902831.

[144] F. Iberite, J. Muheim, O. Akouissi, S. Gallo, G. Rognini, F. Morosato, A. Clerc, M. Kalff, E. Gruppioni, S. Micera, S. Shokur, Science 2023, 380, 731.

[145] Y. Shi, B. Zhang, J. Zhao, J. Qin, K. Bai, J. Yu, X. Zhang, FlexMat 2024, 1, 150.

[146] R. C. Webb, A. P. Bonifas, A. Behnaz, Y. Zhang, K. J. Yu, H. Cheng, M. Shi, Z. Bian, Z. Liu, Y. S. Kim, W. H. Yeo, J. S. Park, J. Song, Y. Li, Y. Huang, A. M. Gorbach, J. A. Rogers, Nat. Mater. 2013, 12, 938.

[147] G. Feng, J. Jiang, Y. Zhao, S. Wang, B. Liu, K. Yin, D. Niu, X. Li, Y. Chen, H. Duan, J. Yang, J. He, Y. Gao, Q. Wan, Adv. Mater. 2020, 32, e1906171.

[148] Y. Kim, Y. J. Kwon, D. E. Kwon, K. J. Yoon, J. H. Yoon, S. Yoo, H. J. Kim, T. H. Park, J. W. Han, K. M. Kim, C. S. Hwang, Adv. Mater. 2018, 30, 8.

[149] J. Neto, R. Chirila, A. S. Dahiya, A. Christou, D. Shakthivel, R. Dahiya, Adv. Sci. 2022, 9, e2201525.

[150] Q. Lu, F. Sun, L. Liu, L. Li, M. Hao, Z. Wang, T. Zhang, npj Flex. Electron 2020, 4, 1.

[151] F. Z. Li, H. R. Liu, J. M. Guo, X. Y. Zhou, K. K. Liu, L. Z. Liang, X. Y. Pei, F. C. Zhou, F. Huang, H. Wang, Y. H. Liu, Adv. Intell. Syst. 2022, 4, 12.

[152] L. A. Liu, J. Zhao, G. Cao, S. Zheng, X. Yan, Adv. Mater. Technol. 2021, 6, 12.

[153] J. H. Yoon, Z. Wang, K. M. Kim, H. Wu, V. Ravichandran, Q. Xia, C. S. Hwang, J. J. Yang, Nat. Commun. 2018, 9, 417.

[154] S. Jiang, Y. He, R. Liu, C. Chen, L. Zhu, Y. Zhu, Y. Shi, Q. Wan, IEEE Trans. Electron Devices 2021, 68, 415.

[155] I. H. Im, J. H. Baek, S. J. Kim, J. Kim, S. H. Park, J. Y. Kim, J. J. Yang, H. W. Jang, Adv. Mater. 2023, e2307334.

[156] F. Liu, S. Deswal, A. Christou, Y. Sandamirskaya, M. Kaboli, R. Dahiya, Sci. Robot. 2022, 7, eabl7344.

[157] A. van Schaik, Neural. Netw. 2001, 14, 617.

[158] J. H. Wijekoon, P. Dudek, Neural. Netw. 2008, 21, 524.

[159] E. M. Izhikevich, IEEE Trans. Neural. Netw. 2003, 14, 1569.

[160] L. Huang, D. Tang, Z. Yang, FlexMat 2024, 1, 59.

[161] Y. Li, S. Guo, Z. Su, K. Ding, X. J. Loh, FlexMat 2025, 2, 4.

[162] X. Cai, X. Han, J. Xie, Y. Cao, W. Li, FlexMat 2025, 2, 204.

[163] H. Lu, J. Yuan, Y. Chen, S. Xiang, Q. Lu, FlexMat 2025, 2, 132.

[164] Z. Sun, Z. Zhang, C. Lee, Nat. Electron. 2023, 6, 941.

[165] Y. Li, L. Yang, S. Deng, H. Huang, Y. Wang, Z. Xiong, S. Feng, S. Wang, T. Li, T. Zhang, InfoMat 2023, 5, 9.

[166] B. Wu, K. Li, L. Wang, K. Yin, M. Nie, L. Sun, FlexMat 2025, 2, 55.

[167] Q. Ren, C. Zhu, S. Ma, Z. Wang, J. Yan, T. Wan, W. Yan, Y. Chai, Adv. Mater. 2025, 37, 2407476.

RIGHTS & PERMISSIONS

2025 The Author(s). FlexMat published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of Nanjing University of Posts & Telecommunications.