CLE peptide-mediated signaling in shoot and vascularmeristem development

Abstract

BACKGROUND: Multicellular organismsrely on the transmission of information between cells to coordinatevarious biological processes during growth and development. Plants,like animals, utilize small peptide ligands as signaling moleculesto transmit information between cells. These polypeptides typicallyact as extracellular messengers that are perceived by membrane-boundreceptors, which then transduce the signal into the recipient cellto modify downstream gene transcription. The CLAVATA3/EMBRYO SURROUNDINGREGION-RELATED (CLE) proteins represent one of the largest and bestunderstood families of small polypeptides in plants. Members of theCLE family play critical roles in mediating cell fate decisions duringplant development, particularly within the unique meristem structuresthat contain stem cell reservoirs acting as sources of cells for continuousorgan formation.

OBJECTIVE: Here we review theroles of CLE family members in regulating the activity of the shootapical meristems that generate the aerial parts of the plants, andof the vascular meristems that produce the sugar- and water-conductingtissues.

METHODS: A systematic literaturesearch was performed using the Google Scholar and PubMed search engines.The keywords “CLE”, “CLV3”, “TDIF”,“meristem”, and “plant stem cells” were usedas search terms. The 95 retrieved articles, dating from 1992, wereorganized by topic and their key findings incorporated into the text.

RESULTS: We summarize our currentunderstanding of how the CLE peptide CLV3 orchestrates the activityof shoot apical meristems, describing its expression, processing andmovement, as well as its intracellular signal transduction pathways,key target genes and downstream gene regulatory networks. We alsodiscuss the roles of CLE peptide signaling in the vascular meristemsto promote procambial cell proliferation and suppress xylem differentiation.

CONCLUSIONS: Signaling pathwaysmediated by CLE peptides are critical for stem cell maintenance anddifferentiation in shoot apical and vascular meristems in plants,exposing CLE genes as potentialtargets for increasing yield and biomass production. While large numbersof CLE genes are being discoveredin plants, only a few have been functionally characterized. We anticipatethat future research will continue to elucidate the roles of the CLEfamily in plant development, and their potential impacts on agricultureand commerce.

Key words： CLE; CLV3; TDIF; WUS; stem cells; procambium

Compliance with ethics guidelines

Thai Q. Dao and Jennifer C. Fletcherdeclare that they have no conflict of interest.

References

1 Bedford M T, Clarke  S G (2009). Protein arginine methylation in mammals: who, what, and why. Mol Cell, 33(1): 1–13

PMID

2 Bergeron J J M,  Di Guglielmo G M,  Dahan S,  Dominguez M,  Posner B I (2016). Spatial and temporal regulation of receptor tyrosine kinase activationand intracellular signal transduction. Annu Rev Biochem, 85(1): 573–597

PMID

3 Betsuyaku S, Takahashi  F, Kinoshita A,  Miwa H, Shinozaki  K, Fukuda H,  Sawa S (2011). Mitogen-activated protein kinaseregulated by the CLAVATA receptors contributes to shoot apical meristemhomeostasis. Plant Cell Physiol, 52(1): 14–29

PMID

4 Blackwell T K,  Kretzner L,  Blackwood E M,  Eisenman R N,  Weintraub H (1990). Sequence-specific DNA binding by the c-Myc protein. Science, 250(4984): 1149–1151

PMID

5 Bleckmann A, Weidtkamp-Peters  S, Seidel C A M,  Simon R (2010). Stem cell signaling in Arabidopsis requires CRN to localize CLV2 to the plasma membrane. Plant Physiol, 152(1): 166–176

PMID

6 Bommert P, Nagasawa  N S, Jackson  D (2013). Quantitative variation in maize kernel row number is controlled by the FASCIATEDEAR2 locus. Nat Genet, 45(3): 334–337

PMID

7 Bowe L M, Coat  G, dePamphilis C W (2000). Phylogeny of seed plants based on all three genomic compartments: extant gymnospermsare monophyletic and Gnetales’ closest relatives are conifers. Proc Natl Acad Sci USA, 97(8): 4092–4097

PMID

8 Brand U, Fletcher  J C, Hobe  M, Meyerowitz E M,  Simon R (2000). Dependence of stem cell fate in Arabidopsis on a feedback loop regulatedby CLV3 activity. Science, 289(5479): 617–619

PMID

9 Breuninger H, Rikirsch  E, Hermann M,  Ueda M, Laux  T (2008). Differential expression of WOX genes mediates apical-basal axis formation in the Arabidopsis embryo. Dev Cell, 14(6): 867–876

PMID

10 Busch W, Miotk  A, Ariel F D,  Zhao Z, Forner  J, Daum G,  Suzaki T,  Schuster C,  Schultheiss S J,  Leibfried A,  Haubeiss S,  Ha N, Chan  R L, Lohmann  J U (2010). Transcriptional control of a plant stem cell niche. Dev Cell, 18(5): 849–861

PMID

11 Cadigan K M, Fish  M P, Rulifson  E J, Nusse  R (1998). Wingless repression of Drosophila frizzled 2 expression shapes theWingless morphogen gradient in the wing. Cell, 93(5): 767–777

PMID

12 Caño-Delgado A,  Yin Y, Yu  C, Vafeados D,  Mora-García S,  Cheng J C,  Nam K H,  Li J, Chory  J (2004). BRL1 and BRL3 are novel brassinosteroid receptors that function in vascular differentiationin Arabidopsis. Development, 131(21): 5341–5351

PMID

13 Casamitjana-Martínez E,  Hofhuis H F,  Xu J, Liu  C M, Heidstra  R, Scheres B (2003). Root-specific CLE19 overexpression and the sol1/2 suppressors implicate a CLV-like pathwayin the control of Arabidopsis root meristem maintenance. Curr Biol, 13(16): 1435–1441

PMID

14 Chen M K, Wilson  R L, Palme  K, Ditengou F A,  Shpak E D (2013). ERECTA family genes regulate auxin transport in the shoot apical meristemand forming leaf primordia. Plant Physiol, 162(4): 1978–1991

PMID

15 Clark S E, Running  M P, Meyerowitz  E M (1993). CLAVATA1, a regulator of meristem and flower development in Arabidopsis. Development, 119(2): 397–418

PMID

16 Clark S E, Running  M P, Meyerowitz  E M (1995). CLAVATA3 is a specific regulator of shoot and floral meristem development affectingthe same processes as CLAVATA1. Development, 121: 2057–2067

17 Clark S E, Williams  R W, Meyerowitz  E M (1997). The CLAVATA1 gene encodes a putative receptorkinase that controls shoot and floral meristem size in Arabidopsis. Cell, 89(4): 575–585

PMID

18 Cock J M, McCormick  S (2001). A large family of genes that share homology with CLAVATA3. PlantPhysiol, 126(3): 939–942

PMID

19 Daum G, Medzihradszky  A, Suzaki T,  Lohmann J U (2014). A mechanistic framework for noncell autonomous stem cell induction in Arabidopsis. Proc Natl Acad Sci USA, 111(40): 14619–14624

PMID

20 DeYoung B J, Bickle  K L, Schrage  K J, Muskett  P, Patel K,  Clark S E (2006). The CLAVATA1-related BAM1, BAM2 and BAM3 receptor kinase-like proteins are required for meristem functionin Arabidopsis. Plant J, 45(1): 1–16

PMID

21 DeYoung B J, Clark  S E (2008). BAM receptors regulate stem cell specification and organ developmentthrough complex interactions with CLAVATA signaling. Genetics, 180(2): 895–904

PMID

22 Diévart A, Dalal  M, Tax F E,  Lacey A D,  Huttly A,  Li J, Clark  S E (2003). CLAVATA1 dominant-negative alleles reveal functional overlap betweenmultiple receptor kinases that regulate meristem and organ development. Plant Cell, 15(5): 1198–1211

PMID

23 Dobrenel T, Caldana  C, Hanson J,  Robaglia C,  Vincentz M,  Veit B, Meyer  C (2016). Tor signaling and nutrient sensing. Ann Rev Plant Biol, 67 (1): 261

24 Doebley J F, Gaut  B S, Smith  B D (2006). The molecular geneticsof crop domestication. Cell, 127(7): 1309–1321

PMID

25 Dolzblasz A, Nardmann  J, Clerici E,  Causier B,  van der Graaff E,  Chen J, Davies  B, Werr W,  Laux T (2016). Stem cell regulationby Arabidopsis WOX genes. Mol Plant, 9(7): 1028–1039

PMID

26 Durbak A R, Tax  F E (2011). CLAVATA signaling pathway receptors of Arabidopsis regulate cell proliferation in fruit organ formation as well asin meristems. Genetics, 189(1): 177–194

PMID

27 Engstrom E M, Andersen  C M, Gumulak-Smith  J, Hu J,  Orlova E,  Sozzani R,  Bowman J L (2011). Arabidopsis homologs of the petunia HAIRY MERISTEM gene are required for maintenanceof shoot and root indeterminacy. Plant Physiol, 155(2): 735–750

PMID

28 Etchells J P, Mishra  L S, Kumar  M, Campbell L,  Turner S R (2015). Wood formation in trees is increased by manipulating PXY-regulated celldivision. Curr Biol, 25(8): 1050–1055

PMID

29 Etchells J P, Provost  C M, Mishra  L, Turner S R (2013). WOX4 and WOX14 act downstream of the PXY receptor kinase to regulate plant vascular proliferation independentlyof any role in vascular organisation. Development, 140(10): 2224–2234

PMID

30 Etchells J P, Turner  S R (2010). The PXY-CLE41 receptor ligand pair defines a multifunctional pathwaythat controls the rate and orientation of vascular cell division. Development, 137(5): 767–774

PMID

31 Fan C, Wu  Y, Yang Q,  Yang Y, Meng  Q, Zhang K,  Li J, Wang  J, Zhou Y (2014). A novel single-nucleotide mutation in a CLAVATA3 gene homolog controls a multilocularsilique trait in Brassica rapa L. MolPlant, 7(12): 1788–1792

PMID

32 Feng Z, Zhang  B, Ding W,  Liu X, Yang  D L, Wei  P, Cao F,  Zhu S, Zhang  F, Mao Y,  Zhu J K (2013). Efficient genome editing in plants using a CRISPR/Cas system. Cell Res, 23(10): 1229–1232

PMID

33 Fisher K, Turner  S (2007). PXY, a receptor-like kinase essential for maintaining polarity duringplant vascular-tissue development. Curr Biol, 17(12): 1061–1066

PMID

34 Fletcher J C, Brand  U, Running M P,  Simon R,  Meyerowitz E M (1999). Signaling of cell fate decisions by CLAVATA3 in Arabidopsis shoot meristems. Science, 283(5409): 1911–1914

PMID

35 Furner I J, Pumfrey  J E (1992). Cell fate in the shoot apical meristem of Arabidopsis thaliana. Development, 115: 755–764

36 Gifford E M (1954). The shoot apex in angiosperms. Bot Rev, 20(8): 429–447

37 Goad D M, Zhu  C, Kellogg E A (2017). Comprehensive identification and clustering of CLV3/ESR-related (CLE) genes in plants finds groupswith potentially shared function. New Phytol, 216(2):605–616

38 Gordon S P, Chickarmane  V S, Ohno  C, Meyerowitz E M (2009). Multiple feedback loops through cytokinin signaling control stem cell number within the Arabidopsis shoot meristem. Proc Natl Acad Sci USA, 106(38): 16529–16534

PMID

39 Grooteclaes M L,  Frisch S M (2000). Evidence for a function of CtBP in epithelial gene regulation andanoikis. Oncogene, 19(33): 3823–3828

PMID

40 Guo Y, Han  L, Hymes M,  Denver R,  Clark S E (2010). CLAVATA2 forms a distinct CLE-binding receptor complex regulating Arabidopsis stem cell specification. Plant J, 63(6): 889–900

PMID

41 Han H, Zhang  G, Wu M,  Wang G (2016). Identification and characterization of the Populus trichocarpa CLE family. BMC Genomics, 17(1): 174

PMID

42 Hastwell A H, Gresshoff  P M, Ferguson  B J (2015). Genome-wide annotation and characterization of CLAVATA/ESR (CLE) peptide hormonesof soybean (Glycine max) and common bean (Phaseolus vulgaris), and their orthologues of Arabidopsis thaliana. J Exp Bot, 66(17): 5271–5287

PMID

43 Hirakawa Y, Kondo  Y, Fukuda H (2010). TDIF peptide signaling regulates vascular stem cell proliferation via the WOX4 homeobox gene in Arabidopsis. Plant Cell, 22(8): 2618–2629

PMID

44 Hirakawa Y, Shinohara  H, Kondo Y,  Inoue A,  Nakanomyo I,  Ogawa M,  Sawa S, Ohashi-Ito  K, Matsubayashi Y,  Fukuda H (2008). Non-cell-autonomous control of vascular stem cell fate by a CLE peptide/receptor system. Proc Natl Acad Sci USA, 105(39): 15208–15213

PMID

45 Ikeda M, Mitsuda  N, Ohme-Takagi M (2009). Arabidopsis WUSCHEL is a bifunctional transcription factor that acts as a repressorin stem cell regulation and as an activator in floral patterning. Plant Cell, 21(11): 3493–3505

PMID

46 Irish V F, Sussex  I M (1992). A fate map of the Arabidopsis embryonic shoot apical meristem. Development, 115: 745–753

47 Ishida T, Tabata  R, Yamada M,  Aida M, Mitsumasu  K, Fujiwara M,  Yamaguchi K,  Shigenobu S,  Higuchi M,  Tsuji H,  Shimamoto K,  Hasebe M,  Fukuda H,  Sawa S (2014). Heterotrimeric G proteins controlstem cell proliferation through CLAVATA signaling in Arabidopsis. EMBORep, 15(11): 1202–1209

PMID

48 Ito Y, Nakanomyo  I, Motose H,  Iwamoto K,  Sawa S, Dohmae  N, Fukuda H (2006). Dodeca-CLE peptides as suppressors of plant stem celldifferentiation. Science, 313(5788): 842–845

PMID

49 Je B I, Gruel  J, Lee Y K,  Bommert P,  Arevalo E D,  Eveland A L,  Wu Q, Goldshmidt  A, Meeley R,  Bartlett M,  Komatsu M,  Sakai H,  Jönsson H,  Jackson D (2016). Signaling from maize organ primordia via FASCIATED EAR3 regulates stem cellproliferation and yield traits. Nat Genet, 48(7): 785–791

PMID

50 Jeong S, Trotochaud  A E, Clark  S E (1999). The Arabidopsis CLAVATA2 gene encodes a receptor-like protein required for the stabilityof the CLAVATA1 receptor-like kinase. Plant Cell, 11(10): 1925–1934

PMID

52 Ji J, Strable  J, Shimizu R,  Koenig D,  Sinha N,  Scanlon M J (2010). WOX4 promotes procambial development. Plant Physiol, 152(3): 1346–1356

PMID

53 Jun J, Fiume  E, Roeder A H K,  Meng L, Sharma  V K, Osmont  K S, Baker  C, Ha C M,  Meyerowitz E M,  Feldman L J,  Fletcher J C (2010). Comprehensive analysis of CLE polypeptide signaling gene expression and overexpressionactivity in Arabidopsis. Plant Physiol, 154(4): 1721–1736

PMID

54 Kayes J M, Clark  S E (1998). CLAVATA2, a regulator of meristem and organ development in Arabidopsis. Development, 125(19): 3843–3851

PMID

55 Kieffer M, Stern  Y, Cook H,  Clerici E,  Maulbetsch C,  Laux T, Davies  B (2006). Analysis of the transcription factor WUSCHEL and its functional homologuein Antirrhinum reveals a potentialmechanism for their roles in meristem maintenance. Plant Cell, 18(3): 560–573

PMID

56 Kinoshita A, Betsuyaku  S, Osakabe Y,  Mizuno S,  Nagawa S,  Stahl Y,  Simon R,  Yamaguchi-Shinozaki K,  Fukuda H,  Sawa S (2010). RPK2 is an essential receptor-like kinase that transmitsthe CLV3 signal in Arabidopsis. Development, 137(22): 3911–3920

PMID

57 Kinoshita A, Seo  M, Kamiya Y,  Sawa S (2015). Mystery in genetics: PUB4 gives a clue to the complexmechanism of CLV signaling pathway in the shoot apical meristem. Plant Signal Behav, 10(6): e1028707

PMID

58 Kondo T, Sawa  S, Kinoshita A,  Mizuno S,  Kakimoto T,  Fukuda H,  Sakagami Y (2006). A plant peptide encoded by CLV3 identified by in situMALDI-TOF MS analysis. Science, 313(5788): 845–848

PMID

59 Kondo Y, Ito  T, Nakagami H,  Hirakawa Y,  Saito M,  Tamaki T,  Shirasu K,  Fukuda H (2014). Plant GSK3 proteins regulate xylem cell differentiation downstream of TDIF-TDRsignalling. Nat Commun, 5: 3504

PMID

60 Kuittinen H, Aguadé  M (2000). Nucleotide variation at the CHALCONE ISOMERASE locusin Arabidopsis thaliana. Genetics, 155(2): 863–872

PMID

61 Laux T, Mayer  K F X, Berger  J, Jürgens G (1996). The WUSCHEL gene is required for shoot and floral meristemintegrity in Arabidopsis. Development, 122(1): 87–96

PMID

62 Lease K A, Walker  J C (2006). The Arabidopsis unannotated secretedpeptide database, a resource for plant peptidomics. Plant Physiol, 142(3): 831–838

PMID

63 Leibfried A, To  J P C, Busch  W, Stehling S,  Kehle A,  Demar M,  Kieber J J,  Lohmann J U (2005). WUSCHEL controls meristem function by direct regulation of cytokinin-inducible responseregulators. Nature, 438(7071): 1172–1175

PMID

64 Li Z, Chakraborty  S, Xu G (2017). Differential CLE peptide perception by plant receptors implicated from structuraland functional analyses of TDIF-TDR interactions. PLoS One, 12(4): e0175317

PMID

65 Long J A, Ohno  C, Smith Z R,  Meyerowitz E M (2006). TOPLESS regulates apical embryonic fate in Arabidopsis. Science, 312(5779): 1520–1523

PMID

66 Mandel T, Candela  H, Landau U,  Asis L, Zelinger  E, Carles C C,  Williams L E (2016). Differential regulation of meristem size, morphology and organization by the ERECTA, CLAVATA and classIII HD-ZIP pathways. Development, 143(9): 1612–1622

PMID

67 Mandel T, Moreau  F, Kutsher Y,  Fletcher J C,  Carles C C,  Eshed Williams L (2014). The ERECTA receptor kinase regulates Arabidopsis shoot apical meristem size, phyllotaxy and floral meristem identity. Development, 141(4): 830–841

PMID

68 Matsubayashi Y (2014). Posttranslationally modified small-peptidesignals in plants. Annu Rev Plant Biol, 65(1): 385–413

PMID

69 Mayer K F X,  Schoof H,  Haecker A,  Lenhard M,  Jürgens G,  Laux T (1998). Role of WUSCHEL in regulating stemcell fate in the Arabidopsis shoot meristem. Cell, 95(6): 805–815

PMID

70 McCallum C M, Comai  L, Greene E A,  Henikoff S (2000). Targeting Induced Local Lesions IN Genomes (TILLING)for plant functional genomics. Plant Physiol, 123(2): 439–442

PMID

71 Meng L, Ruth  K C, Fletcher  J C, Feldman  L (2010). The roles of different CLE domainsin Arabidopsis CLE polypeptideactivity and functional specificity. Mol Plant, 3(4): 760–772

PMID

72 Morita J, Kato  K, Nakane T,  Kondo Y,  Fukuda H,  Nishimasu H,  Ishitani R,  Nureki O (2016). Crystal structure of the plant receptor-like kinase TDR in complex with theTDIF peptide. Nat Comm, 7:12383

73 Müller R, Bleckmann  A, Simon R (2008). The receptor kinase CORYNE of Arabidopsis transmits the stem cell-limiting signal CLAVATA3 independently of CLAVATA1. Plant Cell, 20(4): 934–946

PMID

74 Nekrasov V, Staskawicz  B, Weigel D,  Jones J D G,  Kamoun S (2013). Targeted mutagenesis in the model plant Nicotiana benthamiana using Cas9 RNA-guided endonuclease. Nat Biotechnol, 31(8): 691–693

PMID

75 Ni J, Clark  S E (2006). Evidence for functional conservation, sufficiency, and proteolyticprocessing of the CLAVATA3 CLE domain. Plant Physiol, 140(2): 726–733

PMID

76 Ni J, Guo  Y, Jin H,  Hartsell J,  Clark S E (2011). Characterization of a CLE processing activity. Plant Mol Biol, 75(1-2): 67–75

PMID

77 Nimchuk Z L (2017). CLAVATA1 controls distinct signalingoutputs that buffer shoot stem cell proliferation through a two-steptranscriptional compensation loop. PLoS Genet, 13(3): e1006681

PMID

78 Nimchuk Z L, Tarr  P T, Meyerowitz  E M (2011a). An evolutionarilyconserved pseudokinase mediates stem cell production in plants. Plant Cell, 23(3): 851–854

PMID

79 Nimchuk Z L, Tarr  P T, Ohno  C, Qu X,  Meyerowitz E M (2011b). Plant stem cell signaling involves ligand-dependent trafficking of the CLAVATA1receptor kinase. Curr Biol, 21(5): 345–352

PMID

80 Nimchuk Z L, Zhou  Y, Tarr P T,  Peterson B A,  Meyerowitz E M (2015). Plant stem cell maintenance by transcriptional cross-regulation of relatedreceptor kinases. Development, 142(6): 1043–1049

PMID

81 Oelkers K, Goffard  N, Weiller G F,  Gresshoff P M,  Mathesius U,  Frickey T (2008). Bioinformatic analysis of the CLE signaling peptide family. BMC Plant Biol, 8(1): 1

PMID

82 Ogawa M, Shinohara  H, Sakagami Y,  Matsubayashi Y (2008). Arabidopsis CLV3 peptide directlybinds CLV1 ectodomain. Science, 319(5861): 294

PMID

83 Ohta M, Matsui  K, Hiratsu K,  Shinshi H,  Ohme-Takagi M (2001). Repression domains of class II ERF transcriptional repressors share an essentialmotif for active repression. Plant Cell, 13(8): 1959–1968

PMID

84 Ohyama K, Shinohara  H, Ogawa-Ohnishi M,  Matsubayashi Y (2009). A glycopeptide regulating stem cell fate in Arabidopsis thaliana. Nat Chem Biol, 5(8): 578–580

PMID

85 Perales M, Rodriguez  K, Snipes S,  Yadav R K,  Diaz-Mendoza M,  Reddy G V (2016). Threshold-dependent transcriptional discrimination underlies stem cell homeostasis. Proc Natl Acad Sci USA, 113(41): E6298–E6306

PMID

86 Pfeiffer A, Janocha  D, Dong Y,  Medzihradszky A,  Schöne S,  Daum G, Suzaki  T, Forner J,  Langenecker T,  Rempel E,  Schmid M,  Wirtz M,  Hell R, Lohmann  J U (2016). Integration of light and metabolic signals for stem cell activation at the shootapical meristem. eLife, 5: e17023

PMID

87 Poethig R S (1987). Clonal analysis of cell lineage patternsin plant development. Am J Bot, 74(4): 581–194

88 Poethig R S, Coe  E H J Jr, Johri  M M (1986). Cell lineage patterns in maize Zea mays embryogenesis: A clonal analysis. Dev Biol, 117(2): 392–404

89 Poethig R S, Sussex  I M (1985a). The cellular parameters of leaf development in tobacco:a clonal analysis. Planta, 165(2): 170–184

PMID

90 Poethig R S, Sussex  I M (1985b). The developmental morphology and growth dynamics ofthe tobacco leaf. Planta, 165(2): 158–169

PMID

91 Prigge M J, Otsuga  D, Alonso J M,  Ecker J R,  Drews G N,  Clark S E (2005). Class III homeodomain-leucine zipper gene family members have overlapping, antagonistic, and distinct rolesin Arabidopsis development. Plant Cell, 17(1): 61–76

PMID

92 Reddy G V, Meyerowitz  E M (2005). Stem-cell homeostasis and growth dynamics can be uncoupledin the Arabidopsis shoot apex. Science, 310(5748): 663–667

PMID

93 Rodriguez K, Perales  M, Snipes S,  Yadav R K,  Diaz-Mendoza M,  Reddy G V (2016). DNA-dependent homodimerization, sub-cellular partitioning, and protein destabilizationcontrol WUSCHEL levels and spatial patterning. Proc Natl Acad Sci USA, 113(41): E6307–E6315

PMID

94 Rojo E, Sharma  V K, Kovaleva  V, Raikhel N V,  Fletcher J C (2002). CLV3 is localized to the extracellular space, where it activates the Arabidopsis CLAVATA stem cell signaling pathway. Plant Cell, 14(5): 969–977

PMID

95 Satina S, Blakeslee  A F, Avery  A G (1940). Demonstration of the three germ layers in the shoot apex of Datura by means of inducedpolyploidy in periclinal chimeras. Am J Bot, 27(10): 895–905

96 Schoof H, Lenhard  M, Haecker A,  Mayer K F X,  Jürgens G,  Laux T (2000). The stemcell population of Arabidopsis shoot meristems in maintained by a regulatory loop between the CLAVATA and WUSCHEL genes. Cell, 100(6): 635–644

PMID

97 Schuster C, Gaillochet  C, Medzihradszky A,  Busch W,  Daum G, Krebs  M, Kehle A,  Lohmann J U (2014). A regulatory framework for shoot stem cell control integrating metabolic, transcriptional,and phytohormone signals. Dev Cell, 28(4): 438–449

PMID

98 Sharma V K, Ramirez  J, Fletcher J C (2003). The Arabidopsis CLV3-like (CLE) genes are expressedin diverse tissues and encode secreted proteins. Plant Mol Biol, 51(3): 415–425

PMID

99 Shimizu N, Ishida  T, Yamada M,  Shigenobu S,  Tabata R,  Kinoshita A,  Yamaguchi K,  Hasebe M,  Mitsumasu K,  Sawa S (2015). BAM 1 and RECEPTOR-LIKE PROTEIN KINASE 2 constitute a signaling pathwayand modulate CLE peptide-triggered growth inhibition in Arabidopsis root. New Phytol, 208(4): 1104–1113

PMID

100 Shinohara H, Matsubayashi  Y (2013). Chemical synthesis of Arabidopsis CLV3 glycopeptide reveals the impact of hydroxyproline arabinosylation on peptide conformationand activity. Plant Cell Physiol, 54(3): 369–374

PMID

101 Shinohara H, Matsubayashi  Y (2015). Reevaluation of the CLV3-receptor interaction in theshoot apical meristem: dissection of the CLV3 signaling pathway froma direct ligand-binding point of view. Plant J, 82(2): 328–336

PMID

102 Shiu S H, Bleecker  A B (2001). Receptor-like kinases from Arabidopsis form a monophyletic gene family related to animal receptor kinases. Proc Natl Acad Sci USA, 98(19): 10763–10768

PMID

103 Smith Z R, Long  J A (2010). Control of Arabidopsis apical-basal embryo polarity by antagonistic transcription factors. Nature, 464(7287): 423–426

PMID

104 Somssich M, Je  B I, Simon  R, Jackson D (2016). CLAVATA-WUSCHEL signaling in the shoot meristem. Development, 143(18): 3238–3248

PMID

105 Somssich M, Ma  Q, Weidtkamp-Peters S,  Stahl Y,  Felekyan S,  Bleckmann A,  Seidel C A M,  Simon R (2015). Real-time dynamics of peptide ligand-dependent receptor complex formationin planta. Sci Signal, 8(388): ra76

PMID

106 Song S K, Lee  M M, Clark  S E (2006). POL and PLL1 phosphatasesare CLAVATA1 signaling intermediates required for Arabidopsis shoot and floral stem cells. Development, 133(23): 4691–4698

PMID

107 Song X F, Xu  T T, Ren  S C, Liu  C M (2013). Individual amino acid residues in CLV3 peptide contributeto its stability in vitro. Plant Signal Behav, 8(9): 8

PMID

108 Song X F, Yu  D L, Xu  T T, Ren  S C, Guo  P, Liu C M (2012). Contributions of individual amino acid residues to the endogenous CLV3 function in shoot apical meristemmaintenance in Arabidopsis. Mol Plant, 5(2): 515–523

PMID

109 Steeves T A, Sussex  I M (1989). Patterns in Plant Development. New York: Cambridge University Press.

110 Strabala T J, Phillips  L, West M,  Stanbra L (2014). Bioinformatic and phylogenetic analysis of the CLAVATA3/EMBRYO-SURROUNDING REGION (CLE) and the CLE-LIKE signal peptide genes in the Pinophyta. BMC Plant Biol, 14(1): 47

PMID

111 Stuurman J, Jäggi  F, Kuhlemeier C (2002). Shoot meristem maintenance is controlled by a GRAS-gene mediated signalfrom differentiating cells. Genes Dev, 16(17): 2213–2218

PMID

112 Suer S, Agusti  J, Sanchez P,  Schwarz M,  Greb T (2011). WOX4 imparts auxin responsiveness to cambium cells in Arabidopsis. Plant Cell, 23(9): 3247–3259

PMID

113 Sussex I M (1954). Experiments on the cause of dorsiventralityin leaves. Nature, 174(4425): 351–352

PMID

114 Szemenyei H, Hannon  M, Long J A (2008). TOPLESS mediates auxin-dependent transcriptional repression during Arabidopsis embryogenesis. Science, 319(5868): 1384–1386

PMID

115 Tavormina P, De Coninck  B, Nikonorova N,  De Smet I,  Cammue B P (2015). The plant peptidome: an expanding repertoire of structural featuresand biological functions. Plant Cell, 27(8): 2095–2118

PMID

116 To J P C,  Haberer G,  Ferreira F J,  Deruère J,  Mason M G,  Schaller G E,  Alonso J M,  Ecker J R,  Kieber J J (2004). Type-A Arabidopsis response regulators are partiallyredundant negative regulators of cytokinin signaling. Plant Cell, 16(3): 658–671

PMID

117 Trotochaud A E,  Hao T, Wu  G, Yang Z,  Clark S E (1999). The CLAVATA1 receptor-like kinase requires CLAVATA3 for its assembly into a signaling complexthat includes KAPP and a Rho-related protein. Plant Cell, 11(3): 393–406

PMID

118 Uchida N, Shimada  M, Tasaka M (2013). ERECTA-family receptor kinases regulate stem cell homeostasis via buffering itscytokinin responsiveness in the shoot apical meristem. Plant Cell Physiol, 54(3): 343–351

PMID

119 Urano D, Jones  A M (2014). Heterotrimeric G protein-coupled signaling in plants. Annu Rev Plant Biol, 65(1): 365–384

PMID

120 Wang X, Mitchum  M G, Gao  B, Li C,  Diab H, Baum  T J, Hussey  R S, Davis  E L (2005). A parasitism gene from a plant-parasitic nematode with function similar to CLAVATA3/ESR (CLE) of Arabidopsis thaliana. Mol Plant Pathol, 6(2): 187–191

PMID

121 Whitford R, Fernandez  A, De Groodt R,  Ortega E,  Hilson P (2008). Plant CLE peptides from two distinct functional classes synergisticallyinduce division of vascular cells. Proc Natl Acad Sci USA, 105(47): 18625–18630

PMID

122 Williams R W, Wilson  J M, Meyerowitz  E M (1997). A possible role for kinase-associated protein phosphatase in the Arabidopsis CLAVATA1 signaling pathway. Proc Natl Acad Sci USA, 94(19): 10467–10472

PMID

123 Xu C, Liberatore  K L, MacAlister  C A, Huang  Z, Chu Y H,  Jiang K,  Brooks C,  Ogawa-Ohnishi M,  Xiong G,  Pauly M,  Van Eck J,  Matsubayashi Y,  van der Knaap E,  Lippman Z B (2015). A cascade of arabinosyltransferases controls shoot meristem size in tomato. Nat Genet, 47(7): 784–792

PMID

124 Xu T T, Song  X F, Ren  S C, Liu  C M (2013). The sequence flanking the N-terminus of the CLV3 peptideis critical for its cleavage and activity in stem cell regulationin Arabidopsis. BMC Plant Biol, 13(1): 225

PMID

125 Yadav R K, Perales  M, Gruel J,  Girke T,  Jönsson H,  Reddy G V (2011). WUSCHEL protein movement mediates stem cell homeostasis in the Arabidopsis shoot apex. Genes Dev, 25(19): 2025–2030

PMID

126 Yadav R K, Perales  M, Gruel J,  Ohno C, Heisler  M, Girke T,  Jönsson H,  Reddy G V (2013). Plant stem cell maintenance involves direct transcriptional repressionof differentiation program. Mol Syst Biol, 9(1): 654

PMID

127 Yamamoto R, Fujioka  S, Iwamoto K,  Demura T,  Takatsuto S,  Yoshida S,  Fukuda H (2007). Co-regulation of brassinosteroid biosynthesis-related genes during xylem cell differentiation. Plant Cell Physiol, 48(1): 74–83

PMID

128 Yue M, Li  Q, Zhang Y,  Zhao Y, Zhang  Z, Bao S (2013). Histone H4R3 methylation catalyzed by SKB1/PRMT5 is required for maintaining shoot apical meristem. PLoS One, 8(12): e83258

PMID

129 Zhang H, Lin  X, Han Z,  Qu L J,  Chai J (2016). Crystalstructure of PXY-TDIF complex reveals a conserved recognition mechanismamong CLE peptide-receptor pairs. Cell Res, 26(5): 543–555

PMID

130 Zhang Z, Tucker  E, Hermann M,  Laux T (2017). A molecular framework for the embryonic initiation ofshoot meristem stem cells. Dev Cell, 40(3): 264–277.e4

PMID

131 Zhou Y, Liu  X, Engstrom E M,  Nimchuk Z L,  Pruneda-Paz J L,  Tarr P T,  Yan A, Kay  S A, Meyerowitz  E M (2015). Control of plant stem cell function by conserved interacting transcriptionalregulators. Nature, 517(7534): 377–380

PMID

132 Zhu Y, Wang  Y, Li R,  Song X, Wang  Q, Huang S,  Jin J B,  Liu C M,  Lin J (2010). Analysis of interactions among the CLAVATA3 receptors reveals a directinteraction between CLAVATA2 and CORYNE in Arabidopsis. Plant J, 61(2): 223–233

PMID