REVIEW

Crosstalk between catecholamines and erythropoiesis

  • Fakhredin Saba 1 ,
  • Najmaldin Saki 3 ,
  • Elahe Khodadi 3 ,
  • Masoud Soleimani , 2
Expand
  • 1. Department of Laboratory Science, Kermanshah University of Medical Sciences, Kermanshah, Iran
  • 2. Department of Hematology, Faculty of Medical Sciences, Tarbiat Modares University, Tehran, Iran
  • 3. Health Research Institute, Research Center of Thalassemia & Hemoglobinopathy, Ahvaz Jundishapur University of Medical Sciences, Ahvaz, Iran

Received date: 29 Aug 2016

Accepted date: 07 Dec 2016

Published date: 17 Apr 2017

Copyright

2017 Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg

Abstract

BACKGROUND: Erythropoiesis is regulated by a range of intrinsic and extrinsic factors, including different cytokines. Recently, the role of catecholamines has been highlighted in the development of erythroid cell lineages.

OBJECTIVE: This study focuses on the biological links interconnecting erythroid development and the sympathetic nervous system. The emerging evidence that underscores the role of catecholamines in the regulation of erythropoietin and other erythropoiesis cytokines are thoroughly reviewed, in addition to elements such as iron and the leptin hormone that are involved in erythropoiesis.

METHODS: Relevant English-language studies were identified and retrieved from the PubMed search engine (1981–2017) using the following keywords: “Erythropoiesis”, “Catecholamines”, “Nervous system”, and “Cytokines.”

RESULTS: Chronic social stress alters and suppresses erythroid development. However, the physiological release of catecholamines is an additional stimulator of erythropoiesis in the setting of anemia. Therefore, the severity and timing of catecholamine secretion might distinctly regulate erythroid homeostasis.

CONCLUSION: Understanding the relationship of catecholamines with different elements of the erythroid islands will be essential to find the tightly regulated production of red blood cells (RBCs) in both chronic and physiological catecholamine activation.

Cite this article

Fakhredin Saba , Najmaldin Saki , Elahe Khodadi , Masoud Soleimani . Crosstalk between catecholamines and erythropoiesis[J]. Frontiers in Biology, 2017 , 12(2) : 103 -115 . DOI: 10.1007/s11515-017-1428-4

Acknowledgements

We would like to thank all our colleagues in the Department of Hematology in Tarbiat Modares University for assistance with the manuscript and Golestan Hospital, Ahvaz Jundishapur University of Medical Sciences.

Compliance with ethics guidelines

The authors declare that they have no conflicts of interest. This article does not contain any studies with human or animal subjects performed by any of the authors.
1
An X, Mohandas  N (2011). Erythroblastic islands, terminal erythroid differentiation and reticulocyte maturation. Int J Hematol, 93(2): 139–143

DOI PMID

2
Antonijević N ,  Nesović M ,  Trbojević B ,  Milosević R  (1999). Anemia in hypothyroidism. Med Pregl, 52(3-5): 136–140

PMID

3
Arranz L, Méndez-Ferrer  S(2013). Network anatomy and in vivo physiology of mesenchymal stem and stromal cells. Inflamm Regen, 33:038-04

4
Artico M, Bosco  S, Cavallotti C ,  Agostinelli E ,  Giuliani-Piccari G ,  Sciorio S ,  Cocco L ,  Vitale M  (2002). Noradrenergic and cholinergic innervation of the bone marrow. Int J Mol Med, 10(1): 77–80

PMID

5
Baron M H, Vacaru  A, Nieves J  (2013). Erythroid development in the mammalian embryo. Blood Cells Mol Dis, 51(4): 213–219

DOI PMID

6
Bauer A, Tronche  F, Wessely O ,  Kellendonk C ,  Reichardt H M ,  Steinlein P ,  Schütz G ,  Beug H (1999). The glucocorticoid receptor is required for stress erythropoiesis. Genes Dev, 13(22): 2996–3002

DOI PMID

7
Beguin Y, Jaspers  A (2014). Iron sucrose- characteristics, efficacy and regulatory aspects of an established treatment of iron deficiency and iron-deficiency anemia in a broad range of therapeutic areas. Expert Opin Pharmacother, 15(14): 2087–2103

DOI PMID

8
Boer A K, Drayer  A L, Rui  H, Vellenga E  (2002). Prostaglandin-E2 enhances EPO-mediated STAT5 transcriptional activity by serine phosphorylation of CREB. Blood, 100(2): 467–473

DOI PMID

9
Boer A K, Drayer  A L, Vellenga  E (2003). cAMP/PKA-mediated regulation of erythropoiesis. Leuk Lymphoma, 44(11): 1893–1901

DOI PMID

10
Böhmer R M  (2004). IL-3-dependent early erythropoiesis is stimulated by autocrine transforming growth factor beta. Stem Cells, 22(2): 216–224

DOI PMID

11
Brown S W, Meyers  R T, Brennan  K M, Rumble  J M, Narasimhachari  N, Perozzi E F ,  Ryan J J ,  Stewart J K ,  Fischer-Stenger K  (2003). Catecholamines in a macrophage cell line. J Neuroimmunol, 135(1-2): 47–55

DOI PMID

12
Burdach S E, Levitt  L J (1987). Receptor-specific inhibition of bone marrow erythropoiesis by recombinant DNA-derived interleukin-2. Blood, 69(5): 1368–1375

PMID

13
Chasis J A, Mohandas  N (2008). Erythroblastic islands: niches for erythropoiesis. Blood, 112(3): 470–478

DOI PMID

14
Chen D, Zhang  G (2001). Enforced expression of the GATA-3 transcription factor affects cell fate decisions in hematopoiesis. Exp Hematol, 29(8): 971–980

DOI PMID

15
Cheung J Y, Miller  B A (2001). Molecular mechanisms of erythropoietin signaling. Nephron, 87(3): 215–222

DOI PMID

16
Choobineh H, Dehghani  S, Alizadeh S ,  Dana V G ,  Saiepour N ,  Meshkani R ,  Einollahi N  (2009). Evaluation of Leptin Levels in Major beta-Thalassemic Patients. Int J Hematol Oncol Stem Cell Res, 3(4): 1–4

17
Chuang T T, Sallese  M, Ambrosini G ,  Parruti G ,  De Blasi A  (1992). High expression of beta-adrenergic receptor kinase in human peripheral blood leukocytes. Isoproterenol and platelet activating factor can induce kinase translocation. J Biol Chem, 267(10): 6886–6892

PMID

18
Claycombe K, King  L E, Fraker  P J (2008). A role for leptin in sustaining lymphopoiesis and myelopoiesis. Proc Natl Acad Sci U S A, 105(6): 2017–2021

DOI PMID

19
Cole S W, Sood  A K (2012). Molecular pathways: beta-adrenergic signaling in cancer. Clin Cancer Res, 18(5): 1201–1206

DOI PMID

20
Cosentino M, Bombelli  R, Ferrari M ,  Marino F ,  Rasini E ,  Maestroni G J M ,  Conti A ,  Boveri M ,  Lecchini S ,  Frigo G  (2000). HPLC-ED measurement of endogenous catecholamines in human immune cells and hematopoietic cell lines. Life Sci, 68(3): 283–295

DOI PMID

21
Cremaschi G A ,  Gorelik G ,  Klecha A J ,  Lysionek A E ,  Genaro A M  (2000). Chronic stress influences the immune system through the thyroid axis. Life Sci, 67(26): 3171–3179

DOI PMID

22
Dart A M, Du  X J, Kingwell,  B A (2002). Gender, sex hormones and autonomic nervous control of the cardiovascular system. Cardiovasc Res, 53(3):678–687

23
Donahue R E, Yang  Y C, Clark  S C (1990). Human P40 T-cell growth factor (interleukin-9) supports erythroid colony formation. Blood, 75(12): 2271–2275

PMID

24
Elenkov I J, Chrousos  G P (1999). Stress hormones, Th1/Th2 patterns, pro/anti-inflammatory cytokines and susceptibility to disease. Trends Endocrinol Metab, 10(9): 359–368

DOI PMID

25
Elenkov I J, Chrousos  G P (2002). Stress hormones, proinflammatory and antiinflammatory cytokines, and autoimmunity. Ann N Y Acad Sci, 966(1): 290–303

DOI PMID

26
Elhassan I O, Hannoush  E J, Sifri  Z C, Jones  E, Alzate W D ,  Rameshwar P ,  Livingston D H ,  Mohr A M  (2011). Beta-blockade prevents hematopoietic progenitor cell suppression after hemorrhagic shock. Surg Infect (Larchmt), 12(4): 273–278

DOI PMID

27
Farmer P, Pugin  J (2000). b-adrenergic agonists exert their “anti-inflammatory” effects in monocytic cells through the IkappaB/NF-kappaB pathway. Am J Physiol Lung Cell Mol Physiol, 279(4): L675–L682

PMID

28
Fink G D, Paulo  L G, Fisher  J W (1975). Effects of beta adrenergic blocking agents on erythropoietin production in rabbits exposed to hypoxia. J Pharmacol Exp Ther, 193(1): 176–181

PMID

29
Fitch S R, Kimber  G M, Wilson  N K, Parker  A, Mirshekar-Syahkal B, Göttgens B ,  Medvinsky A ,  Dzierzak E ,  Ottersbach K  (2012). Signaling from the sympathetic nervous system regulates hematopoietic stem cell emergence during embryogenesis. Cell Stem Cell, 11(4): 554–566

DOI PMID

30
Flierl M A, Rittirsch  D, Nadeau B A ,  Sarma J V ,  Day D E ,  Lentsch A B ,  Huber-Lang M S ,  Ward P A  (2009). Upregulation of phagocyte-derived catecholamines augments the acute inflammatory response. PLoS One, 4(2): e4414

DOI PMID

31
Fonseca R B, Mohr  A M, Wang  L, Sifri Z C ,  Rameshwar P ,  Livingston D H  (2005). The impact of a hypercatecholamine state on erythropoiesis following severe injury and the role of IL-6. J Trauma, 59(4): 884–889, discussion 889–890

DOI PMID

32
Francis K T (1981). The relationship between high and low trait psychological stress, serum testosterone, and serum cortisol. Experientia, 37(12): 1296–1297

DOI PMID

33
Freudenthaler S M ,  Schenck T ,  Lucht I ,  Gleiter C H  (1999). Fenoterol stimulates human erythropoietin production via activation of the renin angiotensin system. Br J Clin Pharmacol, 48(4): 631–634

DOI PMID

34
Furmanski P, Johnson  C S (1990). Macrophage control of normal and leukemic erythropoiesis: identification of the macrophage-derived erythroid suppressing activity as interleukin-1 and the mediator of its in vivo action as tumor necrosis factor. Blood, 75(12): 2328–2334

PMID

35
Ge X H, Zhu  G J, Geng  D Q, Zhang  Z J, Liu  C F (2012). Erythropoietin attenuates 6-hydroxydopamine-induced apoptosis via glycogen synthase kinase 3b-mediated mitochondrial translocation of Bax in PC12 cells. Neurol Sci, 33(6): 1249–1256

DOI PMID

36
Gebhard C, Petroktistis  F, Zhang H ,  Kammerer D ,  Köhle C ,  Klingel K ,  Albinus M ,  Gleiter C H ,  Osswald H ,  Grenz A  (2006). Role of renal nerves and salt intake on erythropoietin secretion in rats following carbon monoxide exposure. J Pharmacol Exp Ther, 319(1): 111–116

DOI PMID

37
Glass N E, Kaltenbach  L A, Fleming  S B, Arbogast  P G, Cotton  B A (2012). The impact of beta-blocker therapy on anemia after traumatic brain injury. Transfusion, 52(10): 2155–2160

DOI PMID

38
Guo W, Bachman  E, Li M ,  Roy C N ,  Blusztajn J ,  Wong S, Chan  S Y, Serra  C, Jasuja R ,  Travison T G ,  Muckenthaler M U ,  Nemeth E ,  Bhasin S  (2013). Testosterone administration inhibits hepcidin transcription and is associated with increased iron incorporation into red blood cells. Aging Cell, 12(2): 280–291

DOI PMID

39
Hajifathali A, Saba  F, Atashi A ,  Soleimani M ,  Mortaz E ,  Rasekhi M  (2014). The role of catecholamines in mesenchymal stem cell fate. Cell Tissue Res, 358(3): 651–665

PMID

40
Hamill R W, Schroeder  B (1990). Hormonal regulation of adult sympathetic neurons: the effects of castration on neuropeptide Y, norepinephrine, and tyrosine hydroxylase activity. J Neurobiol, 21(5): 731–742

DOI PMID

41
Hattangadi S M ,  Wong P, Zhang  L, Flygare J ,  Lodish H F (2011). From stem cell to red cell: regulation of erythropoiesis at multiple levels by multiple proteins, RNAs, and chromatin modifications. Blood, 118(24):6258–6268

42
Hetier E, Ayala  J 1, Bousseau A ,  Prochiantz A  1 (1991). Modulation of interleukin-1 and tumor necrosis factor expression by b-adrenergic agonists in mouse ameboid microglial cells. Exp Brain Res, 86(2): 407–413

DOI PMID

43
Huntgeburth M, Tiemann  K, Shahverdyan R ,  Schlüter K D ,  Schreckenberg R ,  Gross M L ,  Mödersheim S ,  Caglayan E ,  Müller-Ehmsen J ,  Ghanem A ,  Vantler M ,  Zimmermann W H ,  Böhm M ,  Rosenkranz S  (2011). Transforming growth factor b1 oppositely regulates the hypertrophic and contractile response to b-adrenergic stimulation in the heart. PLoS One, 6(11): e26628

DOI PMID

44
Ikuyama S (2005). Effects of thyroid hormone on hematopoiesis. Nihon Rinsho, 63(Suppl 10): 84–87

PMID

45
Isern J, Méndez-Ferrer  S (2011). Stem cell interactions in a bone marrow niche. Curr Osteoporos Rep, 9(4): 210–218

DOI PMID

46
Jewell M, Breyer  R M, Currie  K P (2012). Bidirectional regulation of adrenal catecholamine release by prostaglandin E2. FASEB J, 26(1): 879.876

47
Kahn B B, Minokoshi  Y (2013). Leptin, GABA, and glucose control. Cell Metab, 18(3): 304–306

DOI PMID

48
Kalinkovich A, Spiegel  A, Shivtiel S ,  Kollet O ,  Jordaney N ,  Piacibello W ,  Lapidot T  (2009). Blood-forming stem cells are nervous: direct and indirect regulation of immature human CD34+ cells by the nervous system. Brain Behav Immun, 23(8): 1059–1065

DOI PMID

49
Kaneko K, Furuyama  K, Aburatani H ,  Shibahara S  (2009). Hypoxia induces erythroid-specific 5-aminolevulinate synthase expression in human erythroid cells through transforming growth factor-b signaling. FEBS J, 276(5): 1370–1382

DOI PMID

50
Katayama Y, Battista  M, Kao W M ,  Hidalgo A ,  Peired A J ,  Thomas S A ,  Frenette P S  (2006). Signals from the sympathetic nervous system regulate hematopoietic stem cell egress from bone marrow. Cell, 124(2): 407–421

51
Kefaloyianni E, Gaitanaki  C, Beis I  (2006). ERK1/2 and p38-MAPK signalling pathways, through MSK1, are involved in NF-kappaB transactivation during oxidative stress in skeletal myoblasts. Cell Signal, 18(12): 2238–2251

DOI PMID

52
Kelesidis T, Kelesidis  I, Chou S ,  Mantzoros C S  (2010). Narrative review: the role of leptin in human physiology: emerging clinical applications. Ann Intern Med, 152(2): 93–100

DOI PMID

53
Kilroy G E, Foster  S J, Wu  X, Ruiz J ,  Sherwood S ,  Heifetz A ,  Ludlow J W ,  Stricker D M ,  Potiny S ,  Green P ,  Halvorsen Y D C ,  Cheatham B ,  Storms R W ,  Gimble J M  (2007). Cytokine profile of human adipose-derived stem cells: expression of angiogenic, hematopoietic, and pro-inflammatory factors. J Cell Physiol, 212(3): 702–709

DOI PMID

54
Kim Y J, Hur  E M, Park  T J, Kim  K T (2000). Nongenomic inhibition of catecholamine secretion by 17beta-estradiol in PC12 cells. J Neurochem, 74(6): 2490–2496

DOI PMID

55
Knutson K L, Spiegel  K, Penev P ,  Van Cauter E  (2007). The metabolic consequences of sleep deprivation. Sleep Med Rev, 11(3): 163–178

DOI PMID

56
Kuçi Z, Seitz  G, Kuçi S ,  Kreyenberg H ,  Schumm M ,  Lang P, Niethammer  D, Handgretinger R ,  Bruchelt G  (2006). Pitfalls in detection of contaminating neuroblastoma cells by tyrosine hydroxylase RT-PCR due to catecholamine-producing hematopoietic cells. Anticancer Res, 26(3A): 2075–2080

PMID

57
Laharrague P, Larrouy  D, Fontanilles A M ,  Truel N ,  Campfield A ,  Tenenbaum R ,  Galitzky J ,  Corberand J X ,  Pénicaud L ,  Casteilla L  (1998). High expression of leptin by human bone marrow adipocytes in primary culture. FASEB J, 12(9): 747–752

PMID

58
Lambert L A, Perri  H, Halbrooks P J ,  Mason A B  (2005). Evolution of the transferrin family: conservation of residues associated with iron and anion binding. Comp Biochem Physiol B Biochem Mol Biol, 142(2): 129–141

DOI PMID

59
Leng H M J ,  Kidson S H ,  Keraan M M ,  Randall G W ,  Folb P I  (1996). Cytokine-mediated inhibition of erythropoietin synthesis by dexamethasone. J Pharm Pharmacol, 48(9): 971–974

DOI PMID

60
Leung P, Gidari  A S, and the LEUNG (1981). Glucocorticoids inhibit erythroid colony formation by murine fetal liver erythroid progenitor cells in vitro. Endocrinology, 108(5): 1787–1794

DOI PMID

61
Maestroni G J ,  Cosentino M ,  Marino F ,  Togni M ,  Conti A ,  Lecchini S ,  Frigo G  (1998). Neural and endogenous catecholamines in the bone marrow. Circadian association of norepinephrine with hematopoiesis? Exp Hematol, 26(12): 1172–1177

PMID

62
Magiakou M A, Smyrnaki  P, Chrousos G P  (2006). Hypertension in Cushing’s syndrome. Best Pract Res Clin Endocrinol Metab, 20(3): 467–482

DOI PMID

63
Masuda S, Nagao  M, Takahata K ,  Konishi Y ,  Gallyas F  Jr,  Tabira T ,  Sasaki R  (1993). Functional erythropoietin receptor of the cells with neural characteristics. Comparison with receptor properties of erythroid cells. J Biol Chem, 268(15): 11208–11216

PMID

64
McCranor B J, Kim  M J, Cruz  N M, Xue  Q L, Berger  A E, Walston  J D, Civin  C I, Roy  C N (2014). Interleukin-6 directly impairs the erythroid development of human TF-1 erythroleukemic cells. Blood Cells Mol Dis, 52(2-3): 126–133

DOI PMID

65
Mei Y, Yin  N, Jin X ,  He J, Yin  Z (2013). The regulatory role of the adrenergic agonists phenylephrine and isoproterenol on fetal hemoglobin expression and erythroid differentiation. Endocrinology, 154(12): 4640–4649

DOI PMID

66
Méndez-Ferrer S ,  Battista M ,  Frenette P S  (2010). Cooperation of beta(2)- and beta(3)-adrenergic receptors in hematopoietic progenitor cell mobilization. Ann N Y Acad Sci, 1192(1): 139–144

DOI PMID

67
Méndez-Ferrer S ,  Michurina T V ,  Ferraro F ,  Mazloom A R ,  Macarthur B D ,  Lira S A ,  Scadden D T ,  Ma’ayan A ,  Enikolopov G N ,  Frenette P S  (2010). Mesenchymal and haematopoietic stem cells form a unique bone marrow niche. Nature, 466(7308): 829–834

DOI PMID

68
Mikhail A A, Beck  E X, Shafer  A, Barut B ,  Smith Gbur J ,  Zupancic T J ,  Snodgrass H R  (1997). Leptin stimulates fetal and adult erythroid and myeloid development. Blood, 89(5):1507–1512

69
Miller A H, Maletic  V, Raison C L  (2009). Inflammation and its discontents: the role of cytokines in the pathophysiology of major depression. Biol Psychiatry, 65(9): 732–741

DOI PMID

70
Mladenovic J, Adamson  J W (1984). Adrenergic modulation of erythropoiesis: in vitro studies of colony-forming cells in normal and polycythaemic man. Br J Haematol, 56(2): 323–332

DOI PMID

71
Moura I C, Hermine  O, Lacombe C ,  Mayeux P  (2015). Erythropoiesis and transferrin receptors. Curr Opin Hematol, 22(3): 193–198

DOI PMID

72
Muta K, Krantz  S, Bondurant M ,  Dai C (1995). Stem cell factor retards differentiation of normal human erythroid progenitor cells while stimulating proliferation. Blood, 86(2):572–580

73
Nardelli J, Thiesson  D, Fujiwara Y ,  Tsai F Y ,  Orkin S H  (1999). Expression and genetic interaction of transcription factors GATA-2 and GATA-3 during development of the mouse central nervous system. Dev Biol, 210(2): 305–321

DOI PMID

74
Nemeth E, Valore  E V, Territo  M, Schiller G ,  Lichtenstein A ,  Ganz T (2003). Hepcidin, a putative mediator of anemia of inflammation, is a type II acute-phase protein. Blood, 101(7): 2461–2463

DOI PMID

75
Nezu M, Souma  T, Yamamoto M  (2014). Renal erythropoietin-producing cells and kidney disease. Nihon Rinsho, 72(9): 1691–1700 (Renal erythropoietin-producing cells and kidney disease)

PMID

76
Obayashi K, Ando  Y, Terazaki H ,  Yamashita T ,  Nakamura M ,  Suga M, Uchino  M, Ando M  (2000). Mechanism of anemia associated with autonomic dysfunction in rats. Auton Neurosci, 82(3): 123–129

DOI PMID

77
Oddo M, Levine  J M, Kumar  M, Iglesias K ,  Frangos S ,  Maloney-Wilensky E ,  Le Roux P D  (2012). Anemia and brain oxygen after severe traumatic brain injury. Intensive Care Med, 38(9): 1497–1504

DOI PMID

78
Oehler L, Kollars  M, Bohle B ,  Berer A ,  Reiter E ,  Lechner K ,  Geissler K  (1999). Interleukin-10 inhibits burst-forming unit-erythroid growth by suppression of endogenous granulocyte-macrophage colony-stimulating factor production from T cells. Exp Hematol, 27(2): 217–223

DOI PMID

79
Otero M, Lago  R, Lago F ,  Casanueva F F ,  Dieguez C ,  Gómez-Reino J J ,  Gualillo O  (2005). Leptin, from fat to inflammation: old questions and new insights. FEBS Lett, 579(2): 295–301

DOI PMID

80
Pandolfi P P, Roth  M E, Karis  A, Leonard M W ,  Dzierzak E ,  Grosveld F G ,  Engel J D ,  Lindenbaum M H  (1995). Targeted disruption of the GATA3 gene causes severe abnormalities in the nervous system and in fetal liver haematopoiesis. Nat Genet, 11(1): 40–44

DOI PMID

81
Pasupuleti L V ,  Cook K M ,  Sifri Z C ,  Alzate W D ,  Livingston D H ,  Mohr A M  (2014). Do all b-blockers attenuate the excess hematopoietic progenitor cell mobilization from the bone marrow following trauma/hemorrhagic shock? J Trauma Acute Care Surg, 76(4): 970–975

DOI PMID

82
Peeling P, Dawson  B, Goodman C ,  Landers G ,  Trinder D  (2008). Athletic induced iron deficiency: new insights into the role of inflammation, cytokines and hormones. Eur J Appl Physiol, 103(4): 381–391

DOI PMID

83
Penn A, Mohr  A M, Shah  S G, Sifri  Z C, Kaiser  V L, Rameshwar  P, Livingston D H  (2010). Dose-response relationship between norepinephrine and erythropoiesis: evidence for a critical threshold. J Surg Res, 163(2): e85–e90

DOI PMID

84
Peruzzo D C, Benatti  B B, Antunes  I B, Andersen  M L, Sallum  E A, Casati  M Z, Nociti  F H Jr, Nogueira-Filho  G R (2008). Chronic stress may modulate periodontal disease: a study in rats. J Periodontol, 79(4): 697–704

DOI PMID

85
Popovic W J, Brown  J E, Adamson  J W (1977). The influence of thyroid hormones on in vitro erythropoiesis. Mediation by a receptor with beta adrenergic properties. J Clin Invest, 60(4): 907–913

DOI PMID

86
Provalova N V ,  Skurikhin E G ,  Pershina O V ,  Minakova M Y ,  Suslov N I ,  Dygai A M  (2003). Possible mechanisms underlying the effect of natural preparations on erythropoiesis under conditions of conflict situation. Bull Exp Biol Med, 136(2): 165–169

DOI PMID

87
Provalova N V ,  Skurikhin E G ,  Pershina O V ,  Suslov N I ,  Minakova M Y ,  Dygai A M ,  Gol’dberg E D  (2002). Mechanisms underling the effects of adaptogens on erythropoiesis during paradoxical sleep deprivation. Bull Exp Biol Med, 133(5): 428–432

DOI PMID

88
Quesniaux V F ,  Clark S C ,  Turner K ,  Fagg B (1992). Interleukin-11 stimulates multiple phases of erythropoiesis in vitro. Blood, 80(5): 1218–1223

PMID

89
Ricci M R, Lee  M J, Russell  C D, Wang  Y, Sullivan S ,  Schneider S H ,  Fried S K  (2005). Isoproterenol decreases leptin release from rat and human adipose tissue through posttranscriptional mechanisms. Am J Physiol Endocrinol Metab. 288(4): E798–804

90
Rivier C, Vale  W, Brown M  (1989). In the rat, interleukin-1 a and-b stimulate adrenocorticotropin and catecholamine release. Endocrinology, 125(6): 3096–3102

DOI PMID

91
Rosenbaum D M ,  Rasmussen S G ,  Kobilka B K  (2009). The structure and function of G-protein-coupled receptors. Nature, 459(7245): 356–363

DOI PMID

92
Rubio-Perez J M ,  Morillas-Ruiz J M  (2012). A review: inflammatory process in Alzheimer’s disease, role of cytokines. ScientificWorldJournal, 2012: 756357

PMID

93
Rusten L S, Jacobsen  S E (1995). Tumor necrosis factor (TNF)-alpha directly inhibits human erythropoiesis in vitro: role of p55 and p75 TNF receptors. Blood, 85(4): 989–996

PMID

94
Saba F, Soleimani  M, Atashi A ,  Mortaz E ,  Shahjahani M ,  Roshandel E ,  Jaseb K ,  Saki N (2013). The role of the nervous system in hematopoietic stem cell mobilization. Lab Hematol, 19(3): 8–16

DOI PMID

95
Sánchez-Aguilera A ,  Arranz L ,  Martín-Pérez D ,  García-García A ,  Stavropoulou V ,  Kubovcakova L ,  Isern J ,  Martín-Salamanca S ,  Langa X ,  Skoda R C ,  Schwaller J ,  Méndez-Ferrer S  (2014). Estrogen signaling selectively induces apoptosis of hematopoietic progenitors and myeloid neoplasms without harming steady-state hematopoiesis. Cell Stem Cell, 15(6): 791–804

DOI PMID

96
Sandrini S M, Shergill  R, Woodward J ,  Muralikuttan R ,  Haigh R D ,  Lyte M, Freestone  P P (2010). Elucidation of the mechanism by which catecholamine stress hormones liberate iron from the innate immune defense proteins transferrin and lactoferrin. J Bacteriol, 192(2): 587–594

DOI PMID

97
Schneider H, Chaovapong  W, Matthews DJ  ,  Karkaria C ,  Cass R T ,  Zhan H, Boyle  M, Lorenzini T ,  Elliott S G ,  Giebel L B .(1997). Homodimerization of erythropoietin receptor by a bivalent monoclonal antibody triggers cell proliferation and differentiation of erythroid precursors. Blood, 89(2):473–482

98
Scholz H, Schurek  H J, Eckardt  K U, Kurtz  A, Bauer C  (1991). Oxygen-dependent erythropoietin production by the isolated perfused rat kidney. Pflugers Arch, 418(3): 228–233

DOI PMID

99
Schraml E, Fuchs  R, Kotzbeck P ,  Grillari J ,  Schauenstein K  (2009). Acute adrenergic stress inhibits proliferation of murine hematopoietic progenitor cells via p38/MAPK signaling. Stem Cells Dev, 18(2): 215–227

DOI PMID

100
Schulte H M, Bamberger  C M, Elsen  H, Herrmann G ,  Bamberger A M ,  Barth J  (1994). Systemic interleukin-1 a and interleukin-2 secretion in response to acute stress and to corticotropin-releasing hormone in humans. Eur J Clin Invest, 24(11): 773–777

DOI PMID

101
Silva J E, Bianco  S D (2008). Thyroid-adrenergic interactions: physiological and clinical implications. Thyroid, 18(2): 157–165

DOI PMID

102
Silverboard H, Aisiku  I, Martin G S ,  Adams M ,  Rozycki G ,  Moss M (2005). The role of acute blood transfusion in the development of acute respiratory distress syndrome in patients with severe trauma. J Trauma, 59(3): 717–723

PMID

103
Skurikhin E G ,  Dygai A M ,  Provalova N V ,  Minakova M Y ,  Suslov N I  (2005). Mechanisms of regulation of erythropoiesis during experimental neuroses. Bull Exp Biol Med, 139(5): 543–549

DOI PMID

104
Skurikhin E G ,  Pershina O V ,  Minakova M Y ,  Ermakova N N ,  Firsova T V ,  Dygai A M ,  Gol’dberg E D  (2008). Adrenergic regulation of erythropoiesis during cytostatic-induced myelosuppressions. Bull Exp Biol Med, 146(4): 405–410

DOI PMID

105
Spiegel A, Shivtiel  S, Kalinkovich A ,  Ludin A ,  Netzer N ,  Goichberg P ,  Azaria Y ,  Resnick I ,  Hardan I ,  Ben-Hur H ,  Nagler A ,  Rubinstein M ,  Lapidot T  (2007). Catecholaminergic neurotransmitters regulate migration and repopulation of immature human CD34+ cells through Wnt signaling. Nat Immunol, 8(10): 1123–1131

DOI PMID

106
Stark J L, Avitsur  R, Padgett D A ,  Campbell K A ,  Beck F M ,  Sheridan J F  (2001). Social stress induces glucocorticoid resistance in macrophages. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol, 280(6): R1799–R1805

PMID

107
Stellacci E, Di Noia  A, Di Baldassarre A, Migliaccio G ,  Battistini A ,  Migliaccio A R  (2009). Interaction between the glucocorticoid and erythropoietin receptors in human erythroid cells. Exp Hematol, 37(5): 559–572nbsp;PMID:19375647

DOI

108
Tan K S, Nackley  A G, Satterfield  K, Maixner W ,  Diatchenko L ,  Flood P M  (2007). b2 adrenergic receptor activation stimulates pro-inflammatory cytokine production in macrophages via PKA- and NF-kappaB-independent mechanisms. Cell Signal, 19(2): 251–260

DOI PMID

109
Togo M, Tsukamoto  K, Satoh H ,  Hara M, Futamura  A, Nakarai H ,  Nakahara K ,  Hashimoto Y (1999). Relationship between levels of leptin and hemoglobin in Japanese men. Blood, 93(12): 4444–4445

110
Tsarovina K, Pattyn  A, Stubbusch J ,  Müller F ,  van der Wees J ,  Schneider C ,  Brunet J F ,  Rohrer H  (2004). Essential role of Gata transcription factors in sympathetic neuron development. Development, 131(19): 4775–4786

DOI PMID

111
Tsiftsoglou A S ,  Gusella J F ,  Volloch V ,  Housman D E  (1979). Inhibition by dexamethasone of commitment to erythroid differentiation in murine erythroleukemia cells. Cancer Res, 39(10): 3849–3855

PMID

112
Tsigos C, Chrousos  G P (2002). Hypothalamic-pituitary-adrenal axis, neuroendocrine factors and stress. J Psychosom Res, 53(4): 865–871

DOI PMID

113
Unlap T, Jope  R S (1995). Inhibition of NFkB DNA binding activity by glucocorticoids in rat brain. Neurosci Lett, 198(1): 41–44

DOI PMID

114
Vanasse G J, Jeong  J Y, Tate  J, Bathulapalli H ,  Anderson D ,  Steen H ,  Fleming M ,  Mattocks K ,  Telenti A ,  Fellay J ,  Justice A C ,  Berliner N  (2011). A polymorphism in the leptin gene promoter is associated with anemia in patients with HIV disease. Blood, 118(20): 5401–5408

115
Villanueva E C ,  Myers M G  Jr (2008). Leptin receptor signaling and the regulation of mammalian physiology. Int J Obes (Lond), 32(Suppl 7): S8–S12

DOI PMID

116
von Lindern M ,  Zauner W ,  Mellitzer G ,  Steinlein P ,  Fritsch G ,  Huber K ,  Löwenberg B ,  Beug H(1999). The glucocorticoid receptor cooperates with the erythropoietin receptor and c-Kit to enhance and sustain proliferation of erythroid progenitors in vitro. Blood, 94(2):550–559

117
von Wussow U, Klaus  J, Pagel H  (2005). Is the renal production of erythropoietin controlled by the brain stem? Am J Physiol Endocrinol Metab, 289(1): E82–E86

DOI PMID

118
Voorhees J L, Powell  N D, Moldovan  L, Mo X ,  Eubank T D ,  Marsh C B  (2013). Chronic restraint stress upregulates erythropoiesis through glucocorticoid stimulation. PLoS One, 8(10): e77935

DOI PMID

119
Walters M R, Sharma  R (2003). Cross-talk between beta-adrenergic stimulation and estrogen receptors: isoproterenol inhibits 17beta-estradiol-induced gene transcription in A7r5 cells. J Cardiovasc Pharmacol, 42(2): 266–274

DOI PMID

120
Wei C, Zhou  J, Huang X ,  Li M (2008). Effects of psychological stress on serum iron and erythropoiesis. Int J Hematol, 88(1): 52–56

DOI PMID

121
White L D, Lawson  E E (1997). Effects of chronic prenatal hypoxia on tyrosine hydroxylase and phenylethanolamine N-methyltransferase messenger RNA and protein levels in medulla oblongata of postnatal rat. Pediatr Res, 42(4): 455–462

DOI PMID

122
Wohleb E S, Hanke  M L, Corona  A W, Powell  N D, Stiner  L M, Bailey  M T, Nelson  R J, Godbout  J P, Sheridan  J F (2011). b-Adrenergic receptor antagonism prevents anxiety-like behavior and microglial reactivity induced by repeated social defeat. J Neurosci, 31(17): 6277–6288

DOI PMID

123
Woiciechowsky C, Schöning  B, Lanksch W R ,  Volk H D ,  Döcke W D  (1999). Catecholamine-induced interleukin-10 release: a key mechanism in systemic immunodepression after brain injury. Crit Care, 3(6): R107

DOI

124
Yanagihara N, Toyohira  Y, Ueno S ,  Tsutsui M ,  Utsunomiya K ,  Liu M, Tanaka  K (2005). Stimulation of catecholamine synthesis by environmental estrogenic pollutants. Endocrinology, 146(1): 265–272

DOI PMID

125
Yang Q, Jian  J, Katz S ,  Abramson S B ,  Huang X  (2012). 17b-Estradiol inhibits iron hormone hepcidin through an estrogen responsive element half-site. Endocrinology, 153(7): 3170–3178

DOI PMID

126
Yasuda Y, Masuda  S, Chikuma M ,  Inoue K ,  Nagao M ,  Sasaki R  (1998). Estrogen-dependent production of erythropoietin in uterus and its implication in uterine angiogenesis. J Biol Chem, 273(39): 25381–25387

DOI PMID

127
Yokoyama T, Etoh  T, Kitagawa H ,  Tsukahara S ,  Kannan Y  (2003). Migration of erythroblastic islands toward the sinusoid as erythroid maturation proceeds in rat bone marrow. J Vet Med Sci, 65(4): 449–452

DOI PMID

128
Zhao M, Chen  J, Wang W ,  Wang L, Ma  L, Shen H ,  Li M (2008). Psychological stress induces hypoferremia through the IL-6-hepcidin axis in rats. Biochem Biophys Res Commun, 373(1): 90–93

DOI PMID

129
Zouhal H, Lemoine-Morel  S, Mathieu M E ,  Casazza G A ,  Jabbour G  (2013). Catecholamines and obesity: effects of exercise and training. Sports Med, 43(7): 591–600

DOI PMID

Outlines

/