Crosstalk between catecholamines and erythropoiesis

Abstract

BACKGROUND: Erythropoiesis is regulated by a range of intrinsic and extrinsic factors, including different cytokines. Recently, the role of catecholamines has been highlighted in the development of erythroid cell lineages.

OBJECTIVE: This study focuses on the biological links interconnecting erythroid development and the sympathetic nervous system. The emerging evidence that underscores the role of catecholamines in the regulation of erythropoietin and other erythropoiesis cytokines are thoroughly reviewed, in addition to elements such as iron and the leptin hormone that are involved in erythropoiesis.

METHODS: Relevant English-language studies were identified and retrieved from the PubMed search engine (1981–2017) using the following keywords: “Erythropoiesis”, “Catecholamines”, “Nervous system”, and “Cytokines.”

RESULTS: Chronic social stress alters and suppresses erythroid development. However, the physiological release of catecholamines is an additional stimulator of erythropoiesis in the setting of anemia. Therefore, the severity and timing of catecholamine secretion might distinctly regulate erythroid homeostasis.

CONCLUSION: Understanding the relationship of catecholamines with different elements of the erythroid islands will be essential to find the tightly regulated production of red blood cells (RBCs) in both chronic and physiological catecholamine activation.

Keywords

erythropoiesis / cytokines / catecholamines / chronic social stress / nervous system

References

[1] An X, Mohandas  N (2011). Erythroblastic islands, terminal erythroid differentiation and reticulocyte maturation. Int J Hematol, 93(2): 139–143

[2] Antonijević N ,  Nesović M ,  Trbojević B ,  Milosević R  (1999). Anemia in hypothyroidism. Med Pregl, 52(3-5): 136–140

[3] Arranz L, Méndez-Ferrer  S(2013). Network anatomy and in vivo physiology of mesenchymal stem and stromal cells. Inflamm Regen, 33:038-04

[4] Artico M, Bosco  S, Cavallotti C ,  Agostinelli E ,  Giuliani-Piccari G ,  Sciorio S ,  Cocco L ,  Vitale M  (2002). Noradrenergic and cholinergic innervation of the bone marrow. Int J Mol Med, 10(1): 77–80

[5] Baron M H, Vacaru  A, Nieves J  (2013). Erythroid development in the mammalian embryo. Blood Cells Mol Dis, 51(4): 213–219

[6] Bauer A, Tronche  F, Wessely O ,  Kellendonk C ,  Reichardt H M ,  Steinlein P ,  Schütz G ,  Beug H (1999). The glucocorticoid receptor is required for stress erythropoiesis. Genes Dev, 13(22): 2996–3002

[7] Beguin Y, Jaspers  A (2014). Iron sucrose- characteristics, efficacy and regulatory aspects of an established treatment of iron deficiency and iron-deficiency anemia in a broad range of therapeutic areas. Expert Opin Pharmacother, 15(14): 2087–2103

[8] Boer A K, Drayer  A L, Rui  H, Vellenga E  (2002). Prostaglandin-E2 enhances EPO-mediated STAT5 transcriptional activity by serine phosphorylation of CREB. Blood, 100(2): 467–473

[9] Boer A K, Drayer  A L, Vellenga  E (2003). cAMP/PKA-mediated regulation of erythropoiesis. Leuk Lymphoma, 44(11): 1893–1901

[10] Böhmer R M  (2004). IL-3-dependent early erythropoiesis is stimulated by autocrine transforming growth factor beta. Stem Cells, 22(2): 216–224

[11] Brown S W, Meyers  R T, Brennan  K M, Rumble  J M, Narasimhachari  N, Perozzi E F ,  Ryan J J ,  Stewart J K ,  Fischer-Stenger K  (2003). Catecholamines in a macrophage cell line. J Neuroimmunol, 135(1-2): 47–55

[12] Burdach S E, Levitt  L J (1987). Receptor-specific inhibition of bone marrow erythropoiesis by recombinant DNA-derived interleukin-2. Blood, 69(5): 1368–1375

[13] Chasis J A, Mohandas  N (2008). Erythroblastic islands: niches for erythropoiesis. Blood, 112(3): 470–478

[14] Chen D, Zhang  G (2001). Enforced expression of the GATA-3 transcription factor affects cell fate decisions in hematopoiesis. Exp Hematol, 29(8): 971–980

[15] Cheung J Y, Miller  B A (2001). Molecular mechanisms of erythropoietin signaling. Nephron, 87(3): 215–222

[16] Choobineh H, Dehghani  S, Alizadeh S ,  Dana V G ,  Saiepour N ,  Meshkani R ,  Einollahi N  (2009). Evaluation of Leptin Levels in Major beta-Thalassemic Patients. Int J Hematol Oncol Stem Cell Res, 3(4): 1–4

[17] Chuang T T, Sallese  M, Ambrosini G ,  Parruti G ,  De Blasi A  (1992). High expression of beta-adrenergic receptor kinase in human peripheral blood leukocytes. Isoproterenol and platelet activating factor can induce kinase translocation. J Biol Chem, 267(10): 6886–6892

[18] Claycombe K, King  L E, Fraker  P J (2008). A role for leptin in sustaining lymphopoiesis and myelopoiesis. Proc Natl Acad Sci U S A, 105(6): 2017–2021

[19] Cole S W, Sood  A K (2012). Molecular pathways: beta-adrenergic signaling in cancer. Clin Cancer Res, 18(5): 1201–1206

[20] Cosentino M, Bombelli  R, Ferrari M ,  Marino F ,  Rasini E ,  Maestroni G J M ,  Conti A ,  Boveri M ,  Lecchini S ,  Frigo G  (2000). HPLC-ED measurement of endogenous catecholamines in human immune cells and hematopoietic cell lines. Life Sci, 68(3): 283–295

[21] Cremaschi G A ,  Gorelik G ,  Klecha A J ,  Lysionek A E ,  Genaro A M  (2000). Chronic stress influences the immune system through the thyroid axis. Life Sci, 67(26): 3171–3179

[22] Dart A M, Du  X J, Kingwell,  B A (2002). Gender, sex hormones and autonomic nervous control of the cardiovascular system. Cardiovasc Res, 53(3):678–687

[23] Donahue R E, Yang  Y C, Clark  S C (1990). Human P40 T-cell growth factor (interleukin-9) supports erythroid colony formation. Blood, 75(12): 2271–2275

[24] Elenkov I J, Chrousos  G P (1999). Stress hormones, Th1/Th2 patterns, pro/anti-inflammatory cytokines and susceptibility to disease. Trends Endocrinol Metab, 10(9): 359–368

[25] Elenkov I J, Chrousos  G P (2002). Stress hormones, proinflammatory and antiinflammatory cytokines, and autoimmunity. Ann N Y Acad Sci, 966(1): 290–303

[26] Elhassan I O, Hannoush  E J, Sifri  Z C, Jones  E, Alzate W D ,  Rameshwar P ,  Livingston D H ,  Mohr A M  (2011). Beta-blockade prevents hematopoietic progenitor cell suppression after hemorrhagic shock. Surg Infect (Larchmt), 12(4): 273–278

[27] Farmer P, Pugin  J (2000). b-adrenergic agonists exert their “anti-inflammatory” effects in monocytic cells through the IkappaB/NF-kappaB pathway. Am J Physiol Lung Cell Mol Physiol, 279(4): L675–L682

[28] Fink G D, Paulo  L G, Fisher  J W (1975). Effects of beta adrenergic blocking agents on erythropoietin production in rabbits exposed to hypoxia. J Pharmacol Exp Ther, 193(1): 176–181

[29] Fitch S R, Kimber  G M, Wilson  N K, Parker  A, Mirshekar-Syahkal B, Göttgens B ,  Medvinsky A ,  Dzierzak E ,  Ottersbach K  (2012). Signaling from the sympathetic nervous system regulates hematopoietic stem cell emergence during embryogenesis. Cell Stem Cell, 11(4): 554–566

[30] Flierl M A, Rittirsch  D, Nadeau B A ,  Sarma J V ,  Day D E ,  Lentsch A B ,  Huber-Lang M S ,  Ward P A  (2009). Upregulation of phagocyte-derived catecholamines augments the acute inflammatory response. PLoS One, 4(2): e4414

[31] Fonseca R B, Mohr  A M, Wang  L, Sifri Z C ,  Rameshwar P ,  Livingston D H  (2005). The impact of a hypercatecholamine state on erythropoiesis following severe injury and the role of IL-6. J Trauma, 59(4): 884–889, discussion 889–890

[32] Francis K T (1981). The relationship between high and low trait psychological stress, serum testosterone, and serum cortisol. Experientia, 37(12): 1296–1297

[33] Freudenthaler S M ,  Schenck T ,  Lucht I ,  Gleiter C H  (1999). Fenoterol stimulates human erythropoietin production via activation of the renin angiotensin system. Br J Clin Pharmacol, 48(4): 631–634

[34] Furmanski P, Johnson  C S (1990). Macrophage control of normal and leukemic erythropoiesis: identification of the macrophage-derived erythroid suppressing activity as interleukin-1 and the mediator of its in vivo action as tumor necrosis factor. Blood, 75(12): 2328–2334

[35] Ge X H, Zhu  G J, Geng  D Q, Zhang  Z J, Liu  C F (2012). Erythropoietin attenuates 6-hydroxydopamine-induced apoptosis via glycogen synthase kinase 3b-mediated mitochondrial translocation of Bax in PC12 cells. Neurol Sci, 33(6): 1249–1256

[36] Gebhard C, Petroktistis  F, Zhang H ,  Kammerer D ,  Köhle C ,  Klingel K ,  Albinus M ,  Gleiter C H ,  Osswald H ,  Grenz A  (2006). Role of renal nerves and salt intake on erythropoietin secretion in rats following carbon monoxide exposure. J Pharmacol Exp Ther, 319(1): 111–116

[37] Glass N E, Kaltenbach  L A, Fleming  S B, Arbogast  P G, Cotton  B A (2012). The impact of beta-blocker therapy on anemia after traumatic brain injury. Transfusion, 52(10): 2155–2160

[38] Guo W, Bachman  E, Li M ,  Roy C N ,  Blusztajn J ,  Wong S, Chan  S Y, Serra  C, Jasuja R ,  Travison T G ,  Muckenthaler M U ,  Nemeth E ,  Bhasin S  (2013). Testosterone administration inhibits hepcidin transcription and is associated with increased iron incorporation into red blood cells. Aging Cell, 12(2): 280–291

[39] Hajifathali A, Saba  F, Atashi A ,  Soleimani M ,  Mortaz E ,  Rasekhi M  (2014). The role of catecholamines in mesenchymal stem cell fate. Cell Tissue Res, 358(3): 651–665

[40] Hamill R W, Schroeder  B (1990). Hormonal regulation of adult sympathetic neurons: the effects of castration on neuropeptide Y, norepinephrine, and tyrosine hydroxylase activity. J Neurobiol, 21(5): 731–742

[41] Hattangadi S M ,  Wong P, Zhang  L, Flygare J ,  Lodish H F (2011). From stem cell to red cell: regulation of erythropoiesis at multiple levels by multiple proteins, RNAs, and chromatin modifications. Blood, 118(24):6258–6268

[42] Hetier E, Ayala  J 1, Bousseau A ,  Prochiantz A  1 (1991). Modulation of interleukin-1 and tumor necrosis factor expression by b-adrenergic agonists in mouse ameboid microglial cells. Exp Brain Res, 86(2): 407–413

[43] Huntgeburth M, Tiemann  K, Shahverdyan R ,  Schlüter K D ,  Schreckenberg R ,  Gross M L ,  Mödersheim S ,  Caglayan E ,  Müller-Ehmsen J ,  Ghanem A ,  Vantler M ,  Zimmermann W H ,  Böhm M ,  Rosenkranz S  (2011). Transforming growth factor b₁ oppositely regulates the hypertrophic and contractile response to b-adrenergic stimulation in the heart. PLoS One, 6(11): e26628

[44] Ikuyama S (2005). Effects of thyroid hormone on hematopoiesis. Nihon Rinsho, 63(Suppl 10): 84–87

[45] Isern J, Méndez-Ferrer  S (2011). Stem cell interactions in a bone marrow niche. Curr Osteoporos Rep, 9(4): 210–218

[46] Jewell M, Breyer  R M, Currie  K P (2012). Bidirectional regulation of adrenal catecholamine release by prostaglandin E2. FASEB J, 26(1): 879.876

[47] Kahn B B, Minokoshi  Y (2013). Leptin, GABA, and glucose control. Cell Metab, 18(3): 304–306

[48] Kalinkovich A, Spiegel  A, Shivtiel S ,  Kollet O ,  Jordaney N ,  Piacibello W ,  Lapidot T  (2009). Blood-forming stem cells are nervous: direct and indirect regulation of immature human CD34+ cells by the nervous system. Brain Behav Immun, 23(8): 1059–1065

[49] Kaneko K, Furuyama  K, Aburatani H ,  Shibahara S  (2009). Hypoxia induces erythroid-specific 5-aminolevulinate synthase expression in human erythroid cells through transforming growth factor-b signaling. FEBS J, 276(5): 1370–1382

[50] Katayama Y, Battista  M, Kao W M ,  Hidalgo A ,  Peired A J ,  Thomas S A ,  Frenette P S  (2006). Signals from the sympathetic nervous system regulate hematopoietic stem cell egress from bone marrow. Cell, 124(2): 407–421

[51] Kefaloyianni E, Gaitanaki  C, Beis I  (2006). ERK1/2 and p38-MAPK signalling pathways, through MSK1, are involved in NF-kappaB transactivation during oxidative stress in skeletal myoblasts. Cell Signal, 18(12): 2238–2251

[52] Kelesidis T, Kelesidis  I, Chou S ,  Mantzoros C S  (2010). Narrative review: the role of leptin in human physiology: emerging clinical applications. Ann Intern Med, 152(2): 93–100

[53] Kilroy G E, Foster  S J, Wu  X, Ruiz J ,  Sherwood S ,  Heifetz A ,  Ludlow J W ,  Stricker D M ,  Potiny S ,  Green P ,  Halvorsen Y D C ,  Cheatham B ,  Storms R W ,  Gimble J M  (2007). Cytokine profile of human adipose-derived stem cells: expression of angiogenic, hematopoietic, and pro-inflammatory factors. J Cell Physiol, 212(3): 702–709

[54] Kim Y J, Hur  E M, Park  T J, Kim  K T (2000). Nongenomic inhibition of catecholamine secretion by 17beta-estradiol in PC12 cells. J Neurochem, 74(6): 2490–2496

[55] Knutson K L, Spiegel  K, Penev P ,  Van Cauter E  (2007). The metabolic consequences of sleep deprivation. Sleep Med Rev, 11(3): 163–178

[56] Kuçi Z, Seitz  G, Kuçi S ,  Kreyenberg H ,  Schumm M ,  Lang P, Niethammer  D, Handgretinger R ,  Bruchelt G  (2006). Pitfalls in detection of contaminating neuroblastoma cells by tyrosine hydroxylase RT-PCR due to catecholamine-producing hematopoietic cells. Anticancer Res, 26(3A): 2075–2080

[57] Laharrague P, Larrouy  D, Fontanilles A M ,  Truel N ,  Campfield A ,  Tenenbaum R ,  Galitzky J ,  Corberand J X ,  Pénicaud L ,  Casteilla L  (1998). High expression of leptin by human bone marrow adipocytes in primary culture. FASEB J, 12(9): 747–752

[58] Lambert L A, Perri  H, Halbrooks P J ,  Mason A B  (2005). Evolution of the transferrin family: conservation of residues associated with iron and anion binding. Comp Biochem Physiol B Biochem Mol Biol, 142(2): 129–141

[59] Leng H M J ,  Kidson S H ,  Keraan M M ,  Randall G W ,  Folb P I  (1996). Cytokine-mediated inhibition of erythropoietin synthesis by dexamethasone. J Pharm Pharmacol, 48(9): 971–974

[60] Leung P, Gidari  A S, and the LEUNG (1981). Glucocorticoids inhibit erythroid colony formation by murine fetal liver erythroid progenitor cells in vitro. Endocrinology, 108(5): 1787–1794

[61] Maestroni G J ,  Cosentino M ,  Marino F ,  Togni M ,  Conti A ,  Lecchini S ,  Frigo G  (1998). Neural and endogenous catecholamines in the bone marrow. Circadian association of norepinephrine with hematopoiesis? Exp Hematol, 26(12): 1172–1177

[62] Magiakou M A, Smyrnaki  P, Chrousos G P  (2006). Hypertension in Cushing’s syndrome. Best Pract Res Clin Endocrinol Metab, 20(3): 467–482

[63] Masuda S, Nagao  M, Takahata K ,  Konishi Y ,  Gallyas F  Jr,  Tabira T ,  Sasaki R  (1993). Functional erythropoietin receptor of the cells with neural characteristics. Comparison with receptor properties of erythroid cells. J Biol Chem, 268(15): 11208–11216

[64] McCranor B J, Kim  M J, Cruz  N M, Xue  Q L, Berger  A E, Walston  J D, Civin  C I, Roy  C N (2014). Interleukin-6 directly impairs the erythroid development of human TF-1 erythroleukemic cells. Blood Cells Mol Dis, 52(2-3): 126–133

[65] Mei Y, Yin  N, Jin X ,  He J, Yin  Z (2013). The regulatory role of the adrenergic agonists phenylephrine and isoproterenol on fetal hemoglobin expression and erythroid differentiation. Endocrinology, 154(12): 4640–4649

[66] Méndez-Ferrer S ,  Battista M ,  Frenette P S  (2010). Cooperation of beta(2)- and beta(3)-adrenergic receptors in hematopoietic progenitor cell mobilization. Ann N Y Acad Sci, 1192(1): 139–144

[67] Méndez-Ferrer S ,  Michurina T V ,  Ferraro F ,  Mazloom A R ,  Macarthur B D ,  Lira S A ,  Scadden D T ,  Ma’ayan A ,  Enikolopov G N ,  Frenette P S  (2010). Mesenchymal and haematopoietic stem cells form a unique bone marrow niche. Nature, 466(7308): 829–834

[68] Mikhail A A, Beck  E X, Shafer  A, Barut B ,  Smith Gbur J ,  Zupancic T J ,  Snodgrass H R  (1997). Leptin stimulates fetal and adult erythroid and myeloid development. Blood, 89(5):1507–1512

[69] Miller A H, Maletic  V, Raison C L  (2009). Inflammation and its discontents: the role of cytokines in the pathophysiology of major depression. Biol Psychiatry, 65(9): 732–741

[70] Mladenovic J, Adamson  J W (1984). Adrenergic modulation of erythropoiesis: in vitro studies of colony-forming cells in normal and polycythaemic man. Br J Haematol, 56(2): 323–332

[71] Moura I C, Hermine  O, Lacombe C ,  Mayeux P  (2015). Erythropoiesis and transferrin receptors. Curr Opin Hematol, 22(3): 193–198

[72] Muta K, Krantz  S, Bondurant M ,  Dai C (1995). Stem cell factor retards differentiation of normal human erythroid progenitor cells while stimulating proliferation. Blood, 86(2):572–580

[73] Nardelli J, Thiesson  D, Fujiwara Y ,  Tsai F Y ,  Orkin S H  (1999). Expression and genetic interaction of transcription factors GATA-2 and GATA-3 during development of the mouse central nervous system. Dev Biol, 210(2): 305–321

[74] Nemeth E, Valore  E V, Territo  M, Schiller G ,  Lichtenstein A ,  Ganz T (2003). Hepcidin, a putative mediator of anemia of inflammation, is a type II acute-phase protein. Blood, 101(7): 2461–2463

[75] Nezu M, Souma  T, Yamamoto M  (2014). Renal erythropoietin-producing cells and kidney disease. Nihon Rinsho, 72(9): 1691–1700 (Renal erythropoietin-producing cells and kidney disease)

[76] Obayashi K, Ando  Y, Terazaki H ,  Yamashita T ,  Nakamura M ,  Suga M, Uchino  M, Ando M  (2000). Mechanism of anemia associated with autonomic dysfunction in rats. Auton Neurosci, 82(3): 123–129

[77] Oddo M, Levine  J M, Kumar  M, Iglesias K ,  Frangos S ,  Maloney-Wilensky E ,  Le Roux P D  (2012). Anemia and brain oxygen after severe traumatic brain injury. Intensive Care Med, 38(9): 1497–1504

[78] Oehler L, Kollars  M, Bohle B ,  Berer A ,  Reiter E ,  Lechner K ,  Geissler K  (1999). Interleukin-10 inhibits burst-forming unit-erythroid growth by suppression of endogenous granulocyte-macrophage colony-stimulating factor production from T cells. Exp Hematol, 27(2): 217–223

[79] Otero M, Lago  R, Lago F ,  Casanueva F F ,  Dieguez C ,  Gómez-Reino J J ,  Gualillo O  (2005). Leptin, from fat to inflammation: old questions and new insights. FEBS Lett, 579(2): 295–301

[80] Pandolfi P P, Roth  M E, Karis  A, Leonard M W ,  Dzierzak E ,  Grosveld F G ,  Engel J D ,  Lindenbaum M H  (1995). Targeted disruption of the GATA3 gene causes severe abnormalities in the nervous system and in fetal liver haematopoiesis. Nat Genet, 11(1): 40–44

[81] Pasupuleti L V ,  Cook K M ,  Sifri Z C ,  Alzate W D ,  Livingston D H ,  Mohr A M  (2014). Do all b-blockers attenuate the excess hematopoietic progenitor cell mobilization from the bone marrow following trauma/hemorrhagic shock? J Trauma Acute Care Surg, 76(4): 970–975

[82] Peeling P, Dawson  B, Goodman C ,  Landers G ,  Trinder D  (2008). Athletic induced iron deficiency: new insights into the role of inflammation, cytokines and hormones. Eur J Appl Physiol, 103(4): 381–391

[83] Penn A, Mohr  A M, Shah  S G, Sifri  Z C, Kaiser  V L, Rameshwar  P, Livingston D H  (2010). Dose-response relationship between norepinephrine and erythropoiesis: evidence for a critical threshold. J Surg Res, 163(2): e85–e90

[84] Peruzzo D C, Benatti  B B, Antunes  I B, Andersen  M L, Sallum  E A, Casati  M Z, Nociti  F H Jr, Nogueira-Filho  G R (2008). Chronic stress may modulate periodontal disease: a study in rats. J Periodontol, 79(4): 697–704

[85] Popovic W J, Brown  J E, Adamson  J W (1977). The influence of thyroid hormones on in vitro erythropoiesis. Mediation by a receptor with beta adrenergic properties. J Clin Invest, 60(4): 907–913

[86] Provalova N V ,  Skurikhin E G ,  Pershina O V ,  Minakova M Y ,  Suslov N I ,  Dygai A M  (2003). Possible mechanisms underlying the effect of natural preparations on erythropoiesis under conditions of conflict situation. Bull Exp Biol Med, 136(2): 165–169

[87] Provalova N V ,  Skurikhin E G ,  Pershina O V ,  Suslov N I ,  Minakova M Y ,  Dygai A M ,  Gol’dberg E D  (2002). Mechanisms underling the effects of adaptogens on erythropoiesis during paradoxical sleep deprivation. Bull Exp Biol Med, 133(5): 428–432

[88] Quesniaux V F ,  Clark S C ,  Turner K ,  Fagg B (1992). Interleukin-11 stimulates multiple phases of erythropoiesis in vitro. Blood, 80(5): 1218–1223

[89] Ricci M R, Lee  M J, Russell  C D, Wang  Y, Sullivan S ,  Schneider S H ,  Fried S K  (2005). Isoproterenol decreases leptin release from rat and human adipose tissue through posttranscriptional mechanisms. Am J Physiol Endocrinol Metab. 288(4): E798–804

[90] Rivier C, Vale  W, Brown M  (1989). In the rat, interleukin-1 a and-b stimulate adrenocorticotropin and catecholamine release. Endocrinology, 125(6): 3096–3102

[91] Rosenbaum D M ,  Rasmussen S G ,  Kobilka B K  (2009). The structure and function of G-protein-coupled receptors. Nature, 459(7245): 356–363

[92] Rubio-Perez J M ,  Morillas-Ruiz J M  (2012). A review: inflammatory process in Alzheimer’s disease, role of cytokines. ScientificWorldJournal, 2012: 756357

[93] Rusten L S, Jacobsen  S E (1995). Tumor necrosis factor (TNF)-alpha directly inhibits human erythropoiesis in vitro: role of p55 and p75 TNF receptors. Blood, 85(4): 989–996

[94] Saba F, Soleimani  M, Atashi A ,  Mortaz E ,  Shahjahani M ,  Roshandel E ,  Jaseb K ,  Saki N (2013). The role of the nervous system in hematopoietic stem cell mobilization. Lab Hematol, 19(3): 8–16

[95] Sánchez-Aguilera A ,  Arranz L ,  Martín-Pérez D ,  García-García A ,  Stavropoulou V ,  Kubovcakova L ,  Isern J ,  Martín-Salamanca S ,  Langa X ,  Skoda R C ,  Schwaller J ,  Méndez-Ferrer S  (2014). Estrogen signaling selectively induces apoptosis of hematopoietic progenitors and myeloid neoplasms without harming steady-state hematopoiesis. Cell Stem Cell, 15(6): 791–804

[96] Sandrini S M, Shergill  R, Woodward J ,  Muralikuttan R ,  Haigh R D ,  Lyte M, Freestone  P P (2010). Elucidation of the mechanism by which catecholamine stress hormones liberate iron from the innate immune defense proteins transferrin and lactoferrin. J Bacteriol, 192(2): 587–594

[97] Schneider H, Chaovapong  W, Matthews DJ  ,  Karkaria C ,  Cass R T ,  Zhan H, Boyle  M, Lorenzini T ,  Elliott S G ,  Giebel L B .(1997). Homodimerization of erythropoietin receptor by a bivalent monoclonal antibody triggers cell proliferation and differentiation of erythroid precursors. Blood, 89(2):473–482

[98] Scholz H, Schurek  H J, Eckardt  K U, Kurtz  A, Bauer C  (1991). Oxygen-dependent erythropoietin production by the isolated perfused rat kidney. Pflugers Arch, 418(3): 228–233

[99] Schraml E, Fuchs  R, Kotzbeck P ,  Grillari J ,  Schauenstein K  (2009). Acute adrenergic stress inhibits proliferation of murine hematopoietic progenitor cells via p38/MAPK signaling. Stem Cells Dev, 18(2): 215–227

[100] Schulte H M, Bamberger  C M, Elsen  H, Herrmann G ,  Bamberger A M ,  Barth J  (1994). Systemic interleukin-1 a and interleukin-2 secretion in response to acute stress and to corticotropin-releasing hormone in humans. Eur J Clin Invest, 24(11): 773–777

[101] Silva J E, Bianco  S D (2008). Thyroid-adrenergic interactions: physiological and clinical implications. Thyroid, 18(2): 157–165

[102] Silverboard H, Aisiku  I, Martin G S ,  Adams M ,  Rozycki G ,  Moss M (2005). The role of acute blood transfusion in the development of acute respiratory distress syndrome in patients with severe trauma. J Trauma, 59(3): 717–723

[103] Skurikhin E G ,  Dygai A M ,  Provalova N V ,  Minakova M Y ,  Suslov N I  (2005). Mechanisms of regulation of erythropoiesis during experimental neuroses. Bull Exp Biol Med, 139(5): 543–549

[104] Skurikhin E G ,  Pershina O V ,  Minakova M Y ,  Ermakova N N ,  Firsova T V ,  Dygai A M ,  Gol’dberg E D  (2008). Adrenergic regulation of erythropoiesis during cytostatic-induced myelosuppressions. Bull Exp Biol Med, 146(4): 405–410

[105] Spiegel A, Shivtiel  S, Kalinkovich A ,  Ludin A ,  Netzer N ,  Goichberg P ,  Azaria Y ,  Resnick I ,  Hardan I ,  Ben-Hur H ,  Nagler A ,  Rubinstein M ,  Lapidot T  (2007). Catecholaminergic neurotransmitters regulate migration and repopulation of immature human CD34⁺ cells through Wnt signaling. Nat Immunol, 8(10): 1123–1131

[106] Stark J L, Avitsur  R, Padgett D A ,  Campbell K A ,  Beck F M ,  Sheridan J F  (2001). Social stress induces glucocorticoid resistance in macrophages. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol, 280(6): R1799–R1805

[107] Stellacci E, Di Noia  A, Di Baldassarre A, Migliaccio G ,  Battistini A ,  Migliaccio A R  (2009). Interaction between the glucocorticoid and erythropoietin receptors in human erythroid cells. Exp Hematol, 37(5): 559–572nbsp;PMID:19375647

[108] Tan K S, Nackley  A G, Satterfield  K, Maixner W ,  Diatchenko L ,  Flood P M  (2007). b2 adrenergic receptor activation stimulates pro-inflammatory cytokine production in macrophages via PKA- and NF-kappaB-independent mechanisms. Cell Signal, 19(2): 251–260

[109] Togo M, Tsukamoto  K, Satoh H ,  Hara M, Futamura  A, Nakarai H ,  Nakahara K ,  Hashimoto Y (1999). Relationship between levels of leptin and hemoglobin in Japanese men. Blood, 93(12): 4444–4445

[110] Tsarovina K, Pattyn  A, Stubbusch J ,  Müller F ,  van der Wees J ,  Schneider C ,  Brunet J F ,  Rohrer H  (2004). Essential role of Gata transcription factors in sympathetic neuron development. Development, 131(19): 4775–4786

[111] Tsiftsoglou A S ,  Gusella J F ,  Volloch V ,  Housman D E  (1979). Inhibition by dexamethasone of commitment to erythroid differentiation in murine erythroleukemia cells. Cancer Res, 39(10): 3849–3855

[112] Tsigos C, Chrousos  G P (2002). Hypothalamic-pituitary-adrenal axis, neuroendocrine factors and stress. J Psychosom Res, 53(4): 865–871

[113] Unlap T, Jope  R S (1995). Inhibition of NFkB DNA binding activity by glucocorticoids in rat brain. Neurosci Lett, 198(1): 41–44

[114] Vanasse G J, Jeong  J Y, Tate  J, Bathulapalli H ,  Anderson D ,  Steen H ,  Fleming M ,  Mattocks K ,  Telenti A ,  Fellay J ,  Justice A C ,  Berliner N  (2011). A polymorphism in the leptin gene promoter is associated with anemia in patients with HIV disease. Blood, 118(20): 5401–5408

[115] Villanueva E C ,  Myers M G  Jr (2008). Leptin receptor signaling and the regulation of mammalian physiology. Int J Obes (Lond), 32(Suppl 7): S8–S12

[116] von Lindern M ,  Zauner W ,  Mellitzer G ,  Steinlein P ,  Fritsch G ,  Huber K ,  Löwenberg B ,  Beug H(1999). The glucocorticoid receptor cooperates with the erythropoietin receptor and c-Kit to enhance and sustain proliferation of erythroid progenitors in vitro. Blood, 94(2):550–559

[117] von Wussow U, Klaus  J, Pagel H  (2005). Is the renal production of erythropoietin controlled by the brain stem? Am J Physiol Endocrinol Metab, 289(1): E82–E86

[118] Voorhees J L, Powell  N D, Moldovan  L, Mo X ,  Eubank T D ,  Marsh C B  (2013). Chronic restraint stress upregulates erythropoiesis through glucocorticoid stimulation. PLoS One, 8(10): e77935

[119] Walters M R, Sharma  R (2003). Cross-talk between beta-adrenergic stimulation and estrogen receptors: isoproterenol inhibits 17beta-estradiol-induced gene transcription in A7r5 cells. J Cardiovasc Pharmacol, 42(2): 266–274

[120] Wei C, Zhou  J, Huang X ,  Li M (2008). Effects of psychological stress on serum iron and erythropoiesis. Int J Hematol, 88(1): 52–56

[121] White L D, Lawson  E E (1997). Effects of chronic prenatal hypoxia on tyrosine hydroxylase and phenylethanolamine N-methyltransferase messenger RNA and protein levels in medulla oblongata of postnatal rat. Pediatr Res, 42(4): 455–462

[122] Wohleb E S, Hanke  M L, Corona  A W, Powell  N D, Stiner  L M, Bailey  M T, Nelson  R J, Godbout  J P, Sheridan  J F (2011). b-Adrenergic receptor antagonism prevents anxiety-like behavior and microglial reactivity induced by repeated social defeat. J Neurosci, 31(17): 6277–6288

[123] Woiciechowsky C, Schöning  B, Lanksch W R ,  Volk H D ,  Döcke W D  (1999). Catecholamine-induced interleukin-10 release: a key mechanism in systemic immunodepression after brain injury. Crit Care, 3(6): R107

[124] Yanagihara N, Toyohira  Y, Ueno S ,  Tsutsui M ,  Utsunomiya K ,  Liu M, Tanaka  K (2005). Stimulation of catecholamine synthesis by environmental estrogenic pollutants. Endocrinology, 146(1): 265–272

[125] Yang Q, Jian  J, Katz S ,  Abramson S B ,  Huang X  (2012). 17b-Estradiol inhibits iron hormone hepcidin through an estrogen responsive element half-site. Endocrinology, 153(7): 3170–3178

[126] Yasuda Y, Masuda  S, Chikuma M ,  Inoue K ,  Nagao M ,  Sasaki R  (1998). Estrogen-dependent production of erythropoietin in uterus and its implication in uterine angiogenesis. J Biol Chem, 273(39): 25381–25387

[127] Yokoyama T, Etoh  T, Kitagawa H ,  Tsukahara S ,  Kannan Y  (2003). Migration of erythroblastic islands toward the sinusoid as erythroid maturation proceeds in rat bone marrow. J Vet Med Sci, 65(4): 449–452

[128] Zhao M, Chen  J, Wang W ,  Wang L, Ma  L, Shen H ,  Li M (2008). Psychological stress induces hypoferremia through the IL-6-hepcidin axis in rats. Biochem Biophys Res Commun, 373(1): 90–93

[129] Zouhal H, Lemoine-Morel  S, Mathieu M E ,  Casazza G A ,  Jabbour G  (2013). Catecholamines and obesity: effects of exercise and training. Sports Med, 43(7): 591–600

Acknowledgements

We would like to thank all our colleagues in the Department of Hematology in Tarbiat Modares University for assistance with the manuscript and Golestan Hospital, Ahvaz Jundishapur University of Medical Sciences.

Compliance with ethics guidelines

The authors declare that they have no conflicts of interest. This article does not contain any studies with human or animal subjects performed by any of the authors.

RIGHTS & PERMISSIONS

2017 Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg