Classification of variability forms based on phenotype determining factors: Traditional views and their revision

Abstract

Phenotype determining factors are critically analyzed. It is shown that these factors are four: initial hereditary material of an organism, ontogenetic regularities, directional environmental influences, and molecular stochastics. As a result, four separate forms of variability (genotypic, ontogenetic, environmental and fluctuational) are distinguished. Delineation of these phenomena and their place in modern views on variability classification are discussed.

Keywords

incomplete penetrance / varying expressiveness / fluctuating asymmetry / molecular stochastics / genotypic variability / ontogenetic variability / environmental variability / fluctuational variability

References

[1] Астауров Б. Л., 1927. Исследование наследственного изменения гальтеров у Drosophila melanogaster Schin. // Журн. эксп. биол. Серия А. Т. 3. Вып. 1–2. С. 1–61.

[2] Астауров Б. Л. Генетика и проблемы индивидуального развития // Онтогенез. 1972. Т. 3. № 6. С. 547–565.

[3] Ауэрбах Ш., 1978. Проблемы мутагенеза. М.: Мир. 464 с.

[4] Баранов В. С., Баранова Е. В., Иващенко Т. Э., Асеев М. В., 2000. Геном человека и гены «предрасположенности». СПб.: Интермедика. 271 с.

[5] Бузовкина И. С., Кнешке И., Лутова Л. А., 1993. Моделирование опухолеобразования in vitro у линий и гибридов редиса // Генетика. Т. 29. С. 1002–1008.

[6] Гришанин А. К., Акифьев А. П., Шеховцов А. К. и др., 2006. Проблема диминуции хроматина на рубеже ХХ и ХХI веков // Цитология. Т. 48. С. 379–397.

[7] Женермон Ж., 1970. Проблема длительных модификаций у простейших // Журн. общ. биол. Т. 31. С. 661–671.

[8] Инге-Вечтомов С. Г., 2005. Роль генетических процессов в модификационной изменчивости. Пророчество Б. Л. Астаурова // Онтогенез. Т. 36. С. 274–279.

[9] Инге-Вечтомов С. Г., 2010 а. Что мы знаем об изменчивости? // Экологическая генетика. Т. 8. Вып. 4. С. 4–9.

[10] Инге-Вечтомов С. Г., 2010 б. Генетика с основами селекции. 2-е издание. СПб.: Издательство Н-Л. 720 с.

[11] Инге-Вечтомов С. Г., Тиходеев О. Н., Тихомирова В. Л., 1988. Нонсенс-супрессия у дрожжей при смене источников углерода и понижении температуры, опосредованная нехромосомными генетическими детерминантами // Генетика. Т. 24. С. 2110–2120.

[12] Коржинский С. И., 1899. Гетерогенезис и эволюция: К теории происхождения видов // Зап. Имп. Акад. Наук. Т. 9. № 2. С. 1–94.

[13] Корочкин Л. И. Введение в генетику развития. М.: Наука, 1999. 253 с.

[14] Коряков Д. Е., 2006. Модификации гистонов и регуляция работы хроматина // Генетика. Т. 42. С. 1170– 1185.

[15] Лутова Л. А., Ежова Т. А., Додуева И. Е., Осипова М. А., 2010. Генетика развития растений. СПб.: Издательство Н-Л. 432 с.

[16] Махмудова К. Х., Богданова Е. Д., Кирикович С. С., Левитес Е. В., 2012. Оценка стабильности признаков, индуцированных тритоном Х-100 у мягкой пшеницы (Triticum aestivum L.) // Вавиловский журнал генетики и селекции. Т. 16. № 1. С. 193–201.

[17] Миронова Л. Н., 2010. Белковая наследственность и регуляция экспрессии генов у дрожжей // Экологическая генетика. Т. 8. Вып. 4. С. 10–16.

[18] Надсон Г. А., Филиппов Г. С., 1925. О влиянии рентгеновских лучей на половой процесс и образование мутантов у низших грибов (Mucoraceae) // Вестн. рентгенол. и радиол. № 3. С. 305–309.

[19] Паткин Е. Л., Сучкова И. О., 2006. Регуляторные механизмы импринтинга у млекопитающих // Цитология. Т. 48. С. 578–594.

[20] Рапопорт И. А., 1939. Специфические морфозы у Drosophila melanogaster, вызванные химическими соединениями // Бюл. эксперим. биологии и медицины. № 7. С. 415–417.

[21] Светлов П. Г., Корсакова Г. Ф., 1962. Действие кратковременного повышения температуры среды мутантов «forked» Drosophila melanogaster на признаки их потомства // ДАН СССР. Т. 143. С. 961–964.

[22] Сойфер В. Н., 1997. Репарация генетических повреждений // Соросовский образовательный журнал. № 8. С. 4–13.

[23] Струнников В. А., 1989. Третья изменчивость // Природа. № 2. С. 17–27.

[24] Тимофеев-Ресовский Н. В., 1925. О фенотипическом проявлении генотипа. — I. Геновариация radius incompletus у Drosophila funebris // Журн. эксп. биол., Серия А. Т. 1. Вып. 3–4. С. 93–142.

[25] Тиходеев О. Н., 2011. Основы психогенетики. М.: Академия. 320 с.

[26] Тиходеев О. Н., 2012 а. Кризис традиционных представлений об изменчивости: на пути к новой парадигме // Экологическая генетика. Т. 10. Вып. 4. С. 56–65.

[27] Тиходеев О. Н., 2012 б. Флуктационная изменчивость структуры цветка у седмичника европейского (Trientalis europaea L.) // Ботанический журнал. Т. 97. С. 901–917.

[28] Тиходеев О. Н., Журина Т. В., 2004. Автономная изменчивость: феномен и возможные механизмы // Экологическая генетика. Т. 2. Вып. 2. С. 3–10.

[29] Хесин Р. Б., Башкиров В. Н., 1979. Влияние направления скрещиваний, дополнительного гетерохроматина в геноме родителей и температуры их развития на эффект положения гена white у потомства Drosophila melanogaster // Генетика. Т. 15. № 2. С. 261–272.

[30] Чадов Б. Ф., Чадова Е. В., Копыл С. А. и др., 2004. Гены, управляющие онтогенезом: морфозы, фенокопии, диморфы и другие видимые проявления мутантных генов // Генетика. Т. 40. С. 353–365.

[31] Чураев Р. Н., 2010. Эпигены — наследственные единицы надгенного уровня // Экологическая генетика. Т. 8. Вып. 4. С. 17–24.

[32] Ambrosone A., Costa A., Leone A., Grillo S., 2012. Beyond transcription: RNA-binding proteins as emerging regulators of plant response to environmental constraints // Plant Science. Vol. 182. P. 12–18.

[33] Astauroff B. L., 1930. Analyse der erblichen Stoerungsfaelle der bilateralen Symmetrie im Zusammenhang mit der selbstaendigen Variabilitaet aenlicher Strukturen // Ztschr. f. inductive Abstammungs und Verebungslehre, Bd. 55. Heft 3. S. 183–262.

[34] Bailey-Wilson J. E., Wilson A. F., 2011. Linkage analysis in the next-generation sequencing era // Hum. Hered. Vol. 72. P. 228–236.

[35] Berr A., Ménard R., Heitz T., Shen W. H., 2012. Chromatin modification and remodelling: a regulatory landscape for the control of Arabidopsis defense responses upon pathogen attack // Cell Microbiol. Vol. 14. P. 829–839.

[36] Bertolotto C., 2002. The molecular mechanism of cAMP induced melanogenesis. In: J.-P. Ortonne, R. Ballotti (eds). Mechanisms of Suntanning. London: Martin Dunitz. pp. 99–108.

[37] Betermier M., 2004. Large-scale genome remodelling by the developmentally programmed elimination of germ line sequences in the ciliate Paramecium // Res. Microbiol. Vol. 155. P. 399–408.

[38] Chernoff Y. (Ed)., 2007. Protein-Based Inheritance. Austin, New York: Landes Bioscience and Kluwer Academic Press. 154 p.

[39] Darwin C. R., 1859. On the Origin of Species by Means of Natural Selection, or the Preservation of Favored Races in the Struggle for Life. London: John Murray. 510 p.

[40] De Bakker P. I., Yelensky R., Pe'er I. et al., 2005. Efficiency and power in genetic association studies // Nat. Genet. Vol. 37. P. 1217–1223.

[41] Demant P., 2003. Cancer susceptibility in the mouse: genetics, biology and implications for human cancer // Nat. Rev. Genet. Vol. 4. P. 721–734.

[42] Devlin P. F., 2002. Signs of the time: environmental input to the circadian clock // Exp. Bot. Vol. 53. P. 1535– 1550.

[43] Dix P. J., 1977. Chilling resistance is not transmitted sexually in plants regenerated from Nicotiana sylvestris cell lines // Zeitschrift für Pflanzenphysiol. Vol. 84. Issue 3. P. 223–226.

[44] Driks A., 2002. Overview: Development in bacteria: spore formation in Bacillus subtilis // Cell. Mol. Life Sci. Vol. 59. P. 389–391.

[45] Donelson J. E., 2003. Antigenic variation and the African trypanosome genome // Acta Tropica. Vol. 85. P. 391–404.

[46] Dubey J. P., 1997. Bradyzoite-induced murine toxoplasmosis: stage conversion, pathogenesis, and tissue cyst formation in mice fed bradyzoites of different strains of Toxoplasma gondii // J. Euk. Microbiol. Vol. 44. P. 592–602.

[47] Durrant A., 1962. The environmental induction of heritable changes in Linum // Heredity. Vol. 17. P. 27–61.

[48] Durrant A., 1971. Induction and growth of flax genotrophe // Heredity. Vol. 27. P. 277–284.

[49] Eden S., Cedar H., 1994. Role of DNA methylation in the regulation of transcription // Curr. Biol. Vol. 4. P. 255–259.

[50] Friml J., 2010. Subcellular trafficking of PIN auxin efflux carriers in auxin transport // Eur. J. Cell Biol. Vol. 89. P. 231–235.

[51] Gassmann W., 2008. Alternative splicing in plant defense // Curr. Top. Microbiol. Immunol. Vol. 326. P. 219–233.

[52] Gerbi S. A., Urnov F. D., 1996. Differential DNA replication in insects // Cold Spring Harbor Monograph Archive. V. 31. DNA Replication in Eukaryotic Cells. P. 947–969.

[53] Goday C., Esteban M. R., 2001. Chromosome elimination in sciarid flies // Bioessays. Vol. 23. P. 242–250.

[54] Gough A., Thomas A., 2010. Breed Predispositions to Disease in Dogs and Cats. 2nd Edition. Wiley-Blackwell. 352 p.

[55] Haber J. E., 2012. Mating-type genes and MAT switching in Saccharomyces cerevisiae // Genetics. Vol. 191. P. 33–64.

[56] Haraldsen J. D., Sonenshein A. L., 2003. Efficient sporulation in Clostridium difficile requires disruption of the σK gene // Molecular Microbiology. Vol. 48. P. 811–821.

[57] Henderson I. R., Shindo C., Dean C., 2003. The need for winter in the switch to flowering // Annu. Rev. Genet. Vol. 37. P. 371–392.

[58] Hoffman F. W., 1927. Some attempts to modify the germ plasm of Phaseolus vulgaris // Genetics. Vol. 12. P. 284–294.

[59] Inge-Vechtomov S. G., Repnevskaya M. V., 1989. Phenotypic expression of primary lesions of genetic material in Saccharomyces yeast // Genome. Vol. 31. P. 497–502.

[60] Jacob F., Monod J., 1961. On the regulation of gene activity // Cold Spring Harb. Symp. Quant. Biol. Vol. 26. P. 193–211.

[61] Johannsen W., 1903. Uber Erblichkeit in Populationen und in reinen Linien. Jena: Gustav Fischer. 68 s.

[62] Jollos V., 1934. Inherited changes produced by heat treatment in Drosophila melanogaster // Genetica. Vol. 16. P. 476–494.

[63] Kaeppler S. M., Kaeppler H. F., Rhee Y., 2000. Epigenetic aspects of somaclonal variation in plants // Plant Mol. Biol. Vol. 43. P. 179–188.

[64] Kawane K., Fukuyama H., Kondoh G. et al., 2001. Requirement of DNase II for definitive erythropoiesis in the mouse fetal liver // Science. Vol. 292. P. 1546–1549.

[65] Lansdorp P. M., Falconer E., Tao J. et al., 2012. Epigenetic differences between sister chromatids? // Annals N. Y. Acad. Sci. Vol. 1266. P. 1–6.

[66] Lutova L. A., Buzovkina I. S., Smirnova O. A. et al., 1997. Genetic control of in vitro differentiation processes in radish // In Vitro Cell. Dev. Biol. — PLANT. Vol. 33. P. 269–274.

[67] Little C. C., 1957. The Inheritance of Coat Color in Dogs. Ithaca, NY: Comstock Publishing Associates. xiii + 194 p.

[68] MacNeil L. T., Walhout A. J. M., 2011. Gene regulatory networks and the role of robustness and stochasticity in the control of gene expression // Genome Res. Vol. 21. P. 645–657.

[69] Miguel C., Marum L., 2011. An epigenetic view of plant cells cultured in vitro: somaclonal variation and beyond // J. Exp. Bot. Vol. 62. P. 3713–3725.

[70] Mitchell H. K., Petersen N. S., 1982. Developmental abnormalities in Drosophila induced by heat shock // Developmental Genetics. Vol. 3. P. 91–102.

[71] Muller H. J., 1927. Artificial transmutation of the gene // Science. Vol. 66. N 1699. P. 84–87.

[72] Muller F., Tobler H., 2000. Chromatin diminution in the parasitic nematodes Ascaris suum and Parascaris univalens // International Journal for Parasitology. Vol. 30. P. 391–399.

[73] Mulley J. C., Scheffer I. E., Harkin L. A. et al., 2005. Susceptibility genes for complex epilepsy // Hum. Mol. Genet. Vol. 14. Spec N 2. R 243–249.

[74] Nägeli C., 1865. Ueber den Einfluss äusserer Verhältnisse auf die Varietätenbildung im Pflanzenreiche. Sitzungsber. Königl. Bayer. Akad. Wiss.

[75] Nishimoto S., Kawane K., Watanabe-Fukunaga R. et al., 2003. Nuclear cataract caused by a lack of DNA degradation in the mouse eye lens // Nature. Vol. 424. P. 1071–1074.

[76] Norman S.-L. T., 1999. Tutorial in biostatistics. Meta-analysis: formulating, evaluating, combining and reporting // Statistics in Medicine. Vol. 18. P. 321–359.

[77] Pain V. M., 1994. Translational control during amino acid starvation // Biochimie. Vol. 76. P. 718–728.

[78] Paldi A., 2003. Stochastic gene expression during cell differentiation: order from disorder? // Cell Mol. Life Sci. Vol. 60. P. 1775–1778.

[79] Palmer G. H., Brayton K. A., 2007. Gene conversion is a convergent strategy for pathogen antigenic variation // Trends Parasitol. Vol. 23. P. 408–413.

[80] Penalva L. O. F., Sanchez L., 2003. RNA binding protein Sex-Lethal (Sxl) and control of Drosophila sex determination and dosage compensation // Microbiology and Molecular Biology Reviews. Vol. 67. P. 343–359.

[81] Pilpel Y., 2011. Noise in biological systems: pros, cons, and mechanisms of control // Methods Mol Biol. Vol. 759. P. 407–425.

[82] Prescott D. M., 1999. The evolutionary scrambling and developmental unscrambling of germline genes in hypotrichous ciliates // Nucleic Acids Res. Vol. 27. P. 1243–1250.

[83] Queitsch C., Sangster T. A., Lindquist S., 2002. Hsp90 as a capacitor of phenotypic variation // Nature. Vol. 417. N 6889. P. 618–624.

[84] Ramu H., Mankin A., Vazquez-Laslop N. et al., 2009. Programmed drug-dependent ribosome stalling // Mol. Microbiol. Vol. 71. P. 811–824.

[85] Rankinen T., Zuberi A., Chagnon Y. C. et al., 2006. The human obesity gene map: the 2005 update // Obesity (Silver Spring). Vol. 14. P. 529–644.

[86] Razin A, Kantor B., 2005. DNA methylation in epigenetic control of gene expression // Prog. Mol. Subcell. Biol. Vol. 38. P. 151–167.

[87] Reik W., Santos F., Mitsuya K. et al., 2003. Epigenetic asymmetry in the mammalian zygote and early embryo: relationship to lineage commitment? // Phil. Trans. R. Soc. Lond. B. Vol. 358. P. 1403–1409.

[88] Richards E. J., 2006. Inherited epigenetic variation — revisiting soft inheritance // Nature Reviews. Genetics. Vol. 7. P. 395–401.

[89] Rotem E., Loinger A., Ronin I. et al., 2010. Regulation of phenotypic variability by a threshold-based mechanism underlies bacterial persistence // Proc. Natl. Acad. Sci. Vol. 107. P. 12 541–12 546.

[90] Rutherford S. L., Lindquist S., 1998. Hsp90 as a capacitor for morphological evolution // Nature. Vol. 396. N 6709. P. 336–342.

[91] Sang J. H., Burnet B., 1967. Physiological genetics of melanotic tumors in Drosophila melanogaster. IV. Gene-environment interactions of tu-bw different third chromosome backgrounds // Genetics. Vol. 56. P. 743–754.

[92] Schulze S. R., Wallrath L. L., 2007. Gene regulation by chromatin structure: paradigms established in Drosophila melanogaster // Annu. Rev. Entomol. Vol. 52. P. 171–192.

[93] Sil A., Herskowitz I., 1996. Identification of an asymmetrically localized determinant, Ash1p, required for lineage-specific transcription of the yeast HO gene // Cell. Vol. 84. P. 711–722.

[94] Skinner M. K., Guerrero-Bosagna C., 2009. Environmental signals and transgenerational epigenetics // Epigenomics. Vol. 1. P. 111–117.

[95] Sollars V., Lu X., Xiao L. et al., 2003. Evidence for an epigenetic mechanism by which Hsp90 acts as a capacitor for morphological evolution // Nature Genet. Vol. 33. P. 70–74.

[96] Stadler L. J., 1928. Mutations in barley induced by X-rays and radium // Science. Vol. 68. P. 186–187.

[97] Stapley J., Reger J., Feulner P. G., 2010. Adaptation genomics: the next generation // Trends Ecol. Evol. Vol. 25. P. 705–712.

[98] Steimer A., Schöb H., Grossniklaus U., 2004. Epigenetic control of plant development: new layers of complexity // Cur. Opin. Plant Biol. Vol. 7. P. 11–19.

[99] Struhl K., 1995. Yeast transcriptional regulatory mechanisms // Annu. Rev. Genet. V. 29. P. 651– 674.

[100] Timoféeff-Ressovsky N. W., Zimmer K. G., Delbrück M., 1935. Über die Natur der Genmutation und der Genstruktur // Nachrichten der gelehrten Gesellschaften der Wissenschaften zu Göttingen. Math.-Phys. Klasse. Fachgr. 6. Vol. 13. S.190–245.

[101] Thorsch J., Esau K., 1981. Nuclear degeneration and the association of endoplasmic reticulum with the nuclear envelope and microtubules in maturing sieve elements of Gossypium hirsutum // J. Ultrastruct. Res. Vol. 74. P. 195–204.

[102] Tuite M. F., Mundy C. R., Cox B. S., 1981. Agents that cause a high frequency of genetic change from [psi+] to [psi-] in Saccharomyces cerevisiae // Genetics. Vol. 98. P. 691–711.

[103] Turnbull C., Rahman N., 2008. Genetic predisposition to breast cancer: past, present, and future // Annu. Rev. Genomics Hum. Genet. Vol. 9. P. 321–345.

[104] Volkov A. G., Adesina T., Markin V. S., Jovanov E., 2008. Kinetics and mechanism of Dionaea muscipula trap closing // Plant Physiology. Vol. 146. P. 694–702.

[105] Wei X. Y., Sakr S., Li J. H. et al., 2006. Expression of split dnaE genes and trans-splicing of DnaE intein in the developmental cyanobacterium Anabaena sp. PCC 7120 // Res. Microbiol. Vol. 157. P. 227–234.

[106] Wickner R. B., Taylor K. L., Edskes H. K. et al., 1999. Prions in Saccharomyces and Podospora spp.: Protein-based inheritance // Microbiol Mol Biol Rev. Vol. 63. P. 844–861.

[107] Wu C., 1995. Heat shock transcription factors: Structure and regulation // Rev. Cell Dev. Biol. Vol. 11. P. 441–469.

[108] Xu Z., Zan H., Pone E. J., Mai T., Casali P., 2012. Immunoglobulin class-switch DNA recombination: induction, targeting and beyond // Nat. Rev. Immunol. Vol. 12. P. 517–531.

[109] Yang J., Ledaki I., Turley H. et al., 2009. Role of hypoxia-inducible factors in epigenetic regulation via histone demethylases // Ann. N Y Acad. Sci. Vol. 1177. P. 185–197.

[110] Yanofsky C., 1988. Transcription attenuation // J. Biol Chem. Vol. 263. P. 609–612.

[111] Yoder J. A., Soman N. S., Verdine G. L., Bestor T. H., 1997. DNA (cytosine-5)-methyltransferases in mouse cells and tissues. Studies with a mechanismbased probe // J. Mol. Biol. Vol. 270. P. 385–395.

RIGHTS & PERMISSIONS

Tikhodeyev O.N.