Identification of cryptic forms of the hybridogenic complex of European water frogs (Pelophylax esculentus complex) in the conditions of transformed biotopes of the south of the Central Russian Upland based on DNA markers

Abstract

AIM: The aim of the study was to carry out species identification of the hybridogenic complex of European water frogs (Pelophylax esculentus complex) in the conditions of transformed biotopes of the south of the Central Russian Upland based on molecular genetic markers

MATERIALS AND METHODS: The study included 36 local populations (770 individuals) living in conditions of transformed biotopes of the south of the Central Russian Upland. Identification of cryptic forms was carried out by a Multiplex PCR. Two molecular genetic markers were used for amplification: intron 1 of the SAI-1 DNA serum albumin gene to determine hybrids and cryptic forms, and a fragment of the first subunit of the cytochrome oxidase COI mtDNA gene to determine maternal lines.

RESULTS: According to the data obtained, “pure” R-type population systems predominate (58.33%) in the study region. Mixed RE-type population systems were identified in 14 localities, REL-type in the region is extremely rare and is noted only in one locality. No pure L-type, E-type, or mixed LE-type population systems have been identified. The study revealed a statistically significant (p < 0.001) predominance of haplotypes of the “Western” form (Pelophylax ridibundus).

CONCLUSIONS: The data obtained indicate active adaptive changes in the population structure of European water frogs in the study area. Degradation of water bodies caused by abiotic and anthropogenic factors forces amphibians to migrate to neighboring reservoirs in which hybridization of representatives of this complex occurs. Introgressive and hybrid forms of the marsh frog, as well as hybrid edible individuals with greater ecological plasticity and tolerance to anthropogenic pressure, displace populations of Pelophylax lessonae. Based on the above, we consider it necessary to include the pond frog (P. lessonae) in the Red Book of the Belgorod region.

Keywords

Pelophylax esculentus complex / Pelophylax ridibundus / Pelophylax cf. bedriagae / Pelophylax lesson / Pelophylax esculentus / population structure / urbanization / hybridization / south of the Central Russian upland

References

[1] Pillsbury FC, Miller JR. Habitat and landscape characteristics underlying anuran community structure along an urban-rural gradient. Ecological applications: Ecological Society of America. 2008;18(5):1107–1118. DOI: 10.1890/07-1899.1

[2] Pillsbury F.C., Miller J.R. Habitat and landscape characteristics underlying anuran community structure along an urban-rural gradient // Ecological applications: Ecological Society of America. 2008. Vol. 18, No. 5. P. 1107–1118. DOI: 10.1890/07-1899.1

[3] Vershinin VL. Biota urbanizirovannykh territorii. Yekaterinburg: USU, 2007. 85 p. (In Russ.)

[4] Вершинин В.Л. Биота урбанизированных территорий. Екатеринбург: УрГУ, 2007. 85 с.

[5] Lada GA. Sredneevropeiskie zelenye lyagushki (gibridogennyi kompleks Rana esculenta): vvedenie v problemu. Flora i fauna Chernozem’ya. Tambov: TGU, 1995. P. 88–109. (In Russ.)

[6] Лада Г.А. Среднеевропейские зеленые лягушки (гибридогенный комплекс Rana esculenta): введение в проблему // Флора и фауна Черноземья. Тамбов: ТГУ, 1995. С. 88–109.

[7] Zaripova FF, Yumagulova GR, Faizulin AI. Present state of population of lake frog rana ribunda pallas, 1771 (anura, amphibia) in the republic of bashkortostan according to the polymorphism of spinal coloration patterns. Izvestia of Samara Scientific Center of the Russian Academy of Sciences. 2009;11(1):78–82. (In Russ.)

[8] Зарипова Ф.Ф., Юмагулова Г.Р., Файзулин А.И. Характеристика состояния популяции озерной лягушки Rana ridibunda Pallas, 1771 (Anura, Amphibia) в Республике Башкортостан по полиморфизму рисунка окраски спины // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2009. Т. 11, № 1. С. 78–82.

[9] Fayzulin AI, Kuzovenko AE. Amphibians as bioindicators of environment condition in the middle Volga Region: phenetic structure of population. Izvestia of Samara Scientific Center of the Russian Academy of Sciences. 2012;14(1–3):829–833. (In Russ.)

[10] Файзулин А.И., Кузовенко А.Е. Использование амфибий в мониторинге состояния окружающей среды в условиях Самарской области: фенетическая структура популяций // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2012. Т. 14, № 1–3. С. 829–833.

[11] Fayzulin AI, Zamaletdinov RI, Litvinchuk SN, et al. Species composition and distributional peculiarities of green frogs (Pelophylax esculentus complex) in protected areas of the middle Volga Region (Russia). Nature Conservation Research. 2018;3(1):1–16. (In Russ.) DOI: 10.24189/ncr.2018.056

[12] Файзулин А.И., Замалетдинов Р.И., Литвинчук С.Н., и др. Видовой состав и особенности распространения зеленых лягушек (Pelophylax esculentus complex) на особо охраняемых природных территориях Среднего Поволжья (Россия) // Nature Conservation Research. Заповедная наука. 2018. Т. 3, № 1. С. 1–16. DOI: 10.24189/ncr.2018.056

[13] Zhelev ZM, Arnaudova DN, Popgeorgiev GS, Tsonev SV. In situ assessment of health status and heavy metal bioaccumulation of adult Pelophylax ridibundus (Anura: Ranidae) individuals inhabiting polluted area in southern Bulgaria. Ecological Indicators. 2020;115:106413. DOI: 10.1016/j.ecolind.2020.106413

[14] Zhelev Z.M., Arnaudova D.N., Popgeorgiev G.S., Tsonev S.V. In situ assessment of health status and heavy metal bioaccumulation of adult Pelophylax ridibundus (Anura: Ranidae) individuals inhabiting polluted area in southern Bulgaria // Ecological Indicators. 2020. Vol. 115. ID106413. DOI: 10.1016/j.ecolind.2020.106413

[15] Svinin AO, Ermakov OA, Litvinchuk SN, Bashinskiy IV. The anomaly P syndrome in green frogs: the history of discovery, morphological features and possible causes. Proceedings of the Zoological Institute RAS. 2020;324(1):108–123. (In Russ.) DOI: 10.31610/trudyzin/2020.324.1.108

[16] Свинин А.О., Ермаков О.Е., Литвичнук С.Н., Башинский И.В. Синдром аномалии P у зеленых лягушек: история открытия, морфологические особенности и возможные причины возникновения // Труды Зоологического института РАН. 2020. Т. 324, № 1. С. 108–123. DOI: 10.31610/trudyzin/2020.324.1.108

[17] Berger L. Morphology of the F1 generation of various crosses within Rana esculenta complex. Acta zoologica cracoviensia. 1968;13:301–324.

[18] Berger L. Morphology of the F1 generation of various crosses within Rana esculenta complex // Acta zoologica cracoviensia. 1968. Vol. 13. P. 301–324.

[19] Tunner HG. Das Albumin und andere Bluteiweiße bei Rana ridibunda Pallas, Rana lessonae Camerano, Rana esculenta Linne und deren Hybriden. J Zoolog Syst Evol Res. 1973;11(1):219–233. (In Germ.) DOI: 10.1111/j.1439-0469.1973.tb00143.x

[20] Tunner H.G. Das Albumin und andere Bluteiweiße bei Rana ridibunda Pallas, Rana lessonae Camerano, Rana esculenta Linne und deren Hybriden // J Zoolog Syst Evol Res. 1973. Vol. 11, No. 1. P. 219–233. DOI: 10.1111/j.1439-0469.1973.tb00143.x

[21] Uzzell T, Berger L. Electrophoretic phenotypes of Rana ridibunda, Rana lessonae, and their hybridogenetic associate, Rana esculenta. Proc Acad Nat Sci Phila. 1975;127(2):13–24.

[22] Uzzell T., Berger L. Electrophoretic phenotypes of Rana ridibunda, Rana lessonae, and their hybridogenetic associate, Rana esculenta // Proc Acad Nat Sci Phila. 1975. Vol. 127, No. 2. P. 13–24.

[23] Vinogradov AE, Borkin LJ, Günther R, Rosanov JM. Genome elimination in diploid and triploid Rana esculenta males: cytological evidence from DNA flow cytometry. Genome. 1990;33(5):619–627. DOI: 10.1139/g90-092

[24] Vinogradov A.E., Borkin L.J., Günther R., Rosanov J.M. Genome elimination in diploid and triploid Rana esculenta males: cytological evidence from DNA flow cytometry // Genome. 1990. Vol. 33, No. 5. P. 619–627. DOI: 10.1139/g90-092

[25] Plötner J. Die westpalaarktischen Wasserfrösche. Von Märtyrern der Wissenschaft zur biologischen Sensation. Bielefeld: Laurenti Verlag, 2005. (In Germ.)

[26] Plötner J. Die westpalaarktischen Wasserfrösche. Von Märtyrern der Wissenschaft zur biologischen Sensation. Bielefeld: Laurenti Verlag, 2005.

[27] Dedukh DV, Krasikova AV. Methodological approaches for studying the European water frog Pelophylax esculentus complex. Russian Journal of Genetics. 2017;53(8):885–894. (In Russ.) DOI: 10.7868/S0016675817080045

[28] Дедух Д.В., Красикова А.В. Методические подходы к изучению комплекса среднеевропейских зеленых лягушек Pelophylax esculentus // Генетика. 2017. Т. 53, № 8. С. 885–894. DOI: 10.7868/S0016675817080045

[29] Borisovskii AG, Borkin LYa, Litvinchuk SN, Rozanov YuM. Morfometricheskaya kharakteristika zelenykh lyagushek (kompleks Rana esculenta) Udmurtii. Bulletin of Udmurt University. 2000;(5):70–75. (In Russ.)

[30] Борисовский А.Г., Боркин Л.Я., Литвинчук С.Н., Розанов Ю.М. Морфометрическая характеристика зеленых лягушек (комплекс Rana esculenta) Удмуртии // Вестник Удмуртского университета. 2000. № 5. С. 70–75.

[31] Bannikov AG, Darevskii IS, Ishchenko VG, et al. Opredelitel’ zemnovodnykh i presmykayushchikhsya SSSR. Moscow: Prosveshchenie, 1977. 415 p. (In Russ.)

[32] Банников А.Г., Даревский И.С., Ищенко В.Г., и др. Определитель земноводных и пресмыкающихся СССР. Москва: Просвещение, 1977. 415 с.

[33] Akin C, Bilgin CC, Beerli P, et al. Phylogeographic patterns of genetic diversity in eastern Mediterranean water frogs were determined by geological processes and climate change in the Late Cenozoic. J Biogeogr. 2010;37(11):2111–2124. DOI: 10.1111/j.1365-2699.2010.02368.x

[34] Akin C., Bilgin C.C., Beerli P., et al. Phylogeographic patterns of genetic diversity in eastern Mediterranean water frogs were determined by geological processes and climate change in the Late Cenozoic // J Biogeogr. 2010. Vol. 37, No. 11. P. 2111–2124. DOI: 10.1111/j.1365-2699.2010.02368.x

[35] Ivanov AYu. Molekulyarno-geneticheskie i ehkologicheskie osobennosti rasprostraneniya kripticheskikh form ozernoi lyagushki v vostochnoi chasti areala [dissertation]. Penza, 2019. 138 p. (In Russ.)

[36] Иванов А.Ю. Молекулярно-генетические и экологические особенности распространения криптических форм озерной лягушки в восточной части ареала: дис. … канд. биол. наук. Пенза, 2019. 138 с.

[37] Ermakov OA, Zaks MM, Titov SV. Diagnostics and distribution of “western” and “eastern” forms of marsh frog Pelophylax ridibundus s. L. In the Penza province (on data of analysis of mtDNA cytochrome oxidase gene). Vestnik Tambovskogo Gosudarstvennogo Universiteta. Seriya estestvennye nauki. 2013;18(6–1):2999–3002. (In Russ.)

[38] Ермаков О.А., Закс М.М., Титов С.В. Диагностика и распространение «западной» и «восточной» форм озерной лягушки Pelophylax ridibundus s. l. в Пензенской области (по данным анализа гена COI мтДНК) // Вестник Тамбовского государственного университета. Серия естественные науки. 2013. T. 18, № 6–1. С. 2999–3002.

[39] Ermakov OA, Fayzulin AI, Zaks MM, et al. Distribution “western” and “eastern” forms of marsh frog Pelophylax ridibundus s. L. In the Samara and Saratov Region (on data of analysis of mtDNA and nDNA). Izvestia of Samara Scientific Center of the Russian Academy of Sciences. 2014;16(5–1):409–412. (In Russ.)

[40] Ермаков О.А., Файзулин А.И., Закс М.М., и др. Распространение «западной» и «восточной» форм озерной лягушки Pelophylax ridibundus s. l. на территории Самарской и Саратовской областей (по данным анализа митохондриальной и ядерной ДНК) // Известия Самарского научного центра РАН. 2014. Т. 16, № 5–1. С. 409–412.

[41] Zamaletdinov RI, Pavlov AV, Zaks MM, et al. Molecular-genetic characteristic of Pelophylax esculentus complex from the eastern range of distribution (Volga Rregion, Tatarstan Republic). Tomsk State University Journal of Biology. 2015;(3):54–66. (In Russ.) DOI: 10.17223/19988591/31/5

[42] Замалетдинов Р.И., Павлов А.В., Закс М.М., и др. Молекулярно-генетическая характеристика лягушек Pelophylax esculentus комплекса на восточной периферии ареала (Поволжье, Республика Татарстан) // Вестник Томского государственного университета. Биология. 2015. № 3. С. 54–66. DOI: 10.17223/19988591/31/5

[43] Svinin AO, Ivanov AYu, Zaks MM, et al. Distribution of the “eastern” and “western” forms of the marsh frog, pelophylax ridibundus, and their participation in the origin of hemiclonal hybrids, P. esculentus in Mari El Republic. Current studies in herpetology. 2015;15(3–4):120–129. (In Russ.)

[44] Свинин А.О., Иванов А.Ю., Закс М.М., и др. Распространение «западной» и «восточной» форм озерной лягушки, Pelophylax ridibundus, и их участие в образовании полуклональных гибридов P. esculentus в республике Марий Эл // Современная герпетология. 2015. Т. 15, № 3–4. С. 120–129.

[45] Kukushkin OV, Ivanov AYu, Ermakov OA. Genetic heterogeneity of the marsh frog (Pelophylax (ridibundus) complex; anura, ranidae) population in Crimea revealed by mitochondrial and nuclear DNA analyses. University proceedings. Volga Region. Natural sciences. 2018;(3):32–54. (In Russ.) DOI: 10.21685/2307–9150–2018–3–3

[46] Кукушкин О.В., Иванов А.Ю., Ермаков О.А. О генетической неоднородности населения озерных лягушек Крыма, выявляемой по результатам анализа митохондриальной и ядерной ДНК (Pelophylax ridibundus complex; Anura, Ranidae) // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2018. № 3. С. 32–54. DOI: 10.21685/2307-9150-2018-3-3

[47] Faizulin AI, Kukushkin OV, Ivanov AYu, Ermakov OA. Preliminary data on the molecular genetic structure of Pelophylax ridibundus (Amphibia: Anura: Ranidae) from the southern part of the Crimean Peninsula, based on mitochondrial and nuclear DNA analysis. Current studies in herpetology. 2017;17(1/2):56–65. (In Russ.) DOI: 10.18500/1814-6090-2017-17-1-2-56-65

[48] Файзулин А.И., Кукушкин О.В., Иванов А.Ю., Ермаков О.А. Предварительные данные о молекулярно-генетической структуре Pelophylax ridibundus (Amphibia, Anura, Ranidae) южной части Крымского полуострова, по результатам анализа митохондриальной и ядерной ДНК // Современная герпетология. 2017. Т. 17, № 1/2. С. 56–65. DOI: 10.18500/1814-6090-2017-17-1-2-56-65

[49] Kuzmin SL. Amphibians of the Former USSR. 2 ed. Moscow: KMK, 2012. (In Russ.)

[50] Кузьмин С.Л. Земноводные бывшего СССР. 2-е изд. Москва: КМК, 2012.

[51] Berger L. European green frogs and their protection. Ecological Library Foundation, 2008.

[52] Ruchin AB, Lada GA, Borkin LYa, et al. O biotopicheskom raspredelenii trekh vidov zelenykh lyagushek (Rana esculenta complex) v basseine r. Volgi. Povolzhskiy Journal of Ecology. 2009;(2):137–147. (In Russ.)

[53] Ручин А.Б., Лада Г.А., Боркин Л.Я., и др. О биотопическом распределении трех видов зеленых лягушек (Rana esculenta сomplex) в бассейне р. Волги // Поволжский экологический журнал. 2009. № 2. С. 137–147.

[54] Lada GA. Beskhvostye zemnovodnye (Anura) Russkoi ravniny: izmenchivost’, vidoobrazovanie, arealy, problemy okhrany [dissertation]. Kazan, 2012. 626 p. (In Russ.)

[55] Лада Г.А. Бесхвостые земноводные (Anura) Русской равнины: изменчивость, видообразование, ареалы, проблемы охраны: дис. … д-ра биол. наук. Казань, 2012. 626 с.

[56] Snegin EA, Barkhatov AS. Morphogenetic structure of marsh frog populations of Pelophylax ridibundus (Amphibia, Anura) under conditions of urban environment. Theoretical and applied ecology. 2019;(1):47–53. (In Russ.) DOI: 10.25750/1995-4301-2019-1-047-053

[57] Снегин Э.А., Бархатов А.С. Морфогенетическая структура популяций озерной лягушки Pelophylax ridibundus (Amphibia, Anura) в условиях городской среды // Теоретическая и прикладная экология. 2019. № 1. С. 47–53. DOI: 10.25750/1995-4301-2019-1-047-053

[58] Barkhatov AS, Snegin EA. Phenotypic structure of Pelophylax esculentus complex population in urbanized landscapes in the south central Russian upland. University proceedings. Volga Region. Natural sciences. 2021;(3):78–84. (In Russ.) DOI: 10.21685/2307-9150-2021-3-7

[59] Бархатов А.С., Снегин Э.А. Фенотипическая структура популяций Pelophylax esculentus complex в условиях урбанизированных ландшафтов юга Среднерусской возвышенности // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2021. № 3. С. 68–84. DOI: 10.21685/2307-9150-2021-3-7

[60] Snegin EA, Barkhatov AS, Kiselev VV, et al. Estimation of genomic DNA damage in populations of the marsh frog (Pelophylax ridibundus Pallas, 1771) of the Belgorod agglomeration by DNA comet assay. Tomsk State University Journal of Biology. 2021;(55):58–76. (In Russ.) DOI: 10.17223/19988591/55/4

[61] Снегин Э.А., Бархатов А.С., Киселев В.В., и др. Оценка степени повреждения геномной ДНК популяций озерной лягушки (Pelophylax ridibundus Pallas, 1771) Белгородской агломерации методом ДНК-комет // Вестник Томского государственного университета. Биология. 2021. № 55. С. 58–76. DOI: 10.17223/19988591/55/4

[62] Vershinin VL. Ehkologicheskie osobennosti populyatsii amfibii urbanizirovannykh territorii [dissertation abstract]. Yekaterinburg, 1997. 47 p. (In Russ.)

[63] Вершинин В.Л. Экологические особенности популяций амфибий урбанизированных территорий: автореф. дис. … д-ра биол. наук. Екатеринбург, 1997. 47 с.

[64] Lipatov VA, Kryukov AA, Severinov DA, Saakyan AR. Ethical and legal aspects of in vivo experimental biomedical research of the conduct. Part II. I.P. Pavlov Russian Medical Biological Herald. 2019;27(2):245–257. (In Russ.) DOI: 10.23888/PAVLOVJ2019272245-257

[65] Липатов В.А., Северинов Д.А., Крюков А.А., Саакян А.Р. Этические и правовые аспекты проведения экспериментальных биомедицинских исследований in vivo. Часть II // Российский медико-биологический вестник имени академика И.П. Павлова. 2019. Т. 27, № 2. С. 245–257. DOI: 10.23888/PAVLOVJ2019272245-257

[66] Ermakov O, Ivanov A, Titov S, et al. New multiplex PCR method for identification of East European green frog species and their hybrids. Russian Journal of Herpetology. 2019;26(6):367–370. DOI: 10.30906/1026-2296-2019-26-6-367-370

[67] Ermakov O., Ivanov A., Titov S., et al. New multiplex PCR method for identification of East European green frog species and their hybrids // Russian Journal of Herpetology. 2019. Vol. 26, No. 6. P. 367–370. DOI: 10.30906/1026-2296-2019-26-6-367-370

[68] Lada GA, Borkin LJ, Vinogradov AE. Distribution, population systems and reproductive behavior of green frogs (hybridogenetic Rana esculenta — complex) in the Central Chernozem Territory of Russia. Russian Journal of Herpetology. 1995;2(1):46–57. DOI: 10.30906/1026-2296-1995-2-1-46-57

[69] Lada G.A., Borkin L.J., Vinogradov A.E. Distribution, population systems and reproductive behavior of green frogs (hybridogenetic Rana esculenta — complex) in the Central Chernozem Territory of Russia // Russian Journal of Herpetology. 1995. Vol. 2, No. 1. P. 46–57. DOI: 10.30906/1026-2296-1995-2-1-46-57

[70] Peakall R, Smouse PE. GenAlEx 6: genetic analysis in Excel. Population genetic software for teaching and research — an update. Mol Ecol Notes. 2006;6(1):288–295. DOI: 10.1111/j.1471–8286.2005.01155.x

[71] Peakall R., Smouse P.E. GenAlEx 6: genetic analysis in Excel. Population genetic software for teaching and research — an update // Mol Ecol Notes. 2006. Vol. 6, No. 1. P. 288–295. DOI: 10.1111/j.1471–8286.2005.01155.x

[72] Borkin LJ, Korshunov AV, Lada GA, et al. Mass occurrence of polyploid green frogs (Rana esculenta complex) in eastern Ukraine. Russian Journal of Herpetology. 2004;11(3):203–222. DOI: 10.30906/1026-2296-2004-11-3-203-222

[73] Borkin L.J., Korshunov A.V., Lada G.A., et al. Mass occurrence of polyploid green frogs (Rana esculenta complex) in eastern Ukraine // Russian Journal of Herpetology. 2004. Vol. 11, No. 3. P. 203–222. DOI: 10.30906/1026-2296-2004-11-3-203-222

[74] Shabanov DA, Litvinchuk SN. Green frogs: life without rules or a peculiar way of evolution? Priroda. 2010;(3):29–36. (In Russ.)

[75] Шабанов Д.А., Литвинчук С.Н. Зеленые лягушки: жизнь без правил или особый способ эволюции? // Природа. 2010. № 3. C. 29–36.

[76] Günther R, Plötner J. Zur Problematik der klonalen Vererbung bei Rana kl. esculenta (Anura). Beiträge zur Biologie und Bibliographie (1960–1987) der europäischen Wasserfrösche. Jb Feldherp Beiheft. 1988;1:23–46. (In Germ.)

[77] Günther R., Plötner J. Zur Problematik der klonalen Vererbung bei Rana kl. esculenta (Anura) // Beiträge zur Biologie und Bibliographie (1960–1987) der europäischen Wasserfrösche. Jb Feldherp Beiheft. 1988. Vol. 1. P. 23–46.

[78] Mallet J. Hybridization as an invasion of the genome. Trends Ecol Evol. 2005;20(5):229–237. DOI: 10.1016/j.tree.2005.02.010

[79] Mallet J. Hybridization as an invasion of the genome // Trends Ecol Evol. 2005. Vol. 20, No. 5. P. 229–237. DOI: 10.1016/j.tree.2005.02.010

[80] Vershinin VL, Sitnikov IA, Vershinina SD, et al. Mitochondrial heteroplasmy in marsh frog (Pelophylax ridibundus pallas, 1771). Russian Journal of Genetics. 2019;55(8):972–977. DOI: 10.1134/S0016675819080174

[81] Вершинин В.Л., Ситников И.А., Вершинина С.Д., и др. Митохондриальная гетероплазмия у озерной лягушки (Pelophylax ridibundus Pallas, 1771) // Генетика. 2019. Т. 55, № 8. С. 972–977. DOI: 10.1134/S0016675819080174

[82] Ballard JWO, Whitlock MC. The incomplete natural history of mitochondria. Mol Ecol. 2004;13(4):729–744. DOI: 10.1046/j.1365-294x.2003.02063.x

[83] Ballard J.W.O., Whitlock M.C. The incomplete natural history of mitochondria // Mol Ecol. 2004. Vol. 13, No. 4. P. 729–744. DOI: 10.1046/j.1365-294x.2003.02063.x

[84] Lada GA. Dynamics of population systems of green frogs (Pelophylax esculentus complex) on the territory of the Russian plain. Field biologist journal. 2021;3(1):53–63. DOI: 10.18413/2658-3453-2021-3-1-53-63

[85] Лада Г.А. Изменения популяционных систем зеленых лягушек (Pelophylax esculentus complex) на территории Русской равнины // Полевой журнал биолога. 2021. Т. 3, № 1. С. 53–63. DOI: 10.18413/2658–3453-2021-3-1-53-63

[86] Mikulíček P, Pišút P. Genetic structure of the marsh frog (Pelophylax ridibundus) populations in urban landscape. Eur J Wildl Res. 2012;58:833–845. DOI: 10.1007/s10344-012-0631-5

[87] Mikulíček P., Pišút P. Genetic structure of the marsh frog (Pelophylax ridibundus) populations in urban landscape // Eur J Wildl Res. 2012. Vol. 58. P. 833–845. DOI: 10.1007/s10344-012-0631-5

[88] Holenweg PA-K. Dispersal rates and distances in adult water frogs, Rana lessonae, R. ridibunda and their hybridogenetic associate, R. esculenta. Herpetologica. 2001;57:449–460.

[89] Holenweg P.A.-K. Dispersal rates and distances in adult water frogs, Rana lessonae, R. ridibunda and their hybridogenetic associate, R. esculenta // Herpetologica. 2001. Vol. 57. P. 449–460.

[90] Smith MA, Green DM. Dispersal and the metapopulation paradigm in amphibian ecology and conservation: are all amphibian populations metapopulations? Ecography. 2005;28(1):110–128. DOI: 10.1111/j.0906-7590.2005.04042.x

[91] Smith M.A., Green D.M. Dispersal and the metapopulation paradigm in amphibian ecology and conservation: are all amphibian populations metapopulations? // Ecography. 2005. Vol. 28, No. 1. P. 110–128. DOI: 10.1111/j.0906-7590.2005.04042.x

[92] Barkhatov AS, Snegin EA, Yusupov SR. Genetic structure of the water frog (Pelophylax esculentus complex) populations in the south of the Central Russian Upland. Ecological genetics. 2021;19(2): 107–119. (In Russ.) DOI: 10.17816/ecogen48555

[93] Бархатов А.С., Снегин Э.А., Юсупов С.Р. Генетическая структура популяций комплекса зеленых лягушек (Pelophylax esculentus complex) на территории юга Среднерусской возвышенности // Экологическая генетика. 2021. Т. 19, № 2. C. 107–119. DOI: 10.17816/ecogen48555

[94] Yermokhin MV, Tabachishin VG, Ivanov GA. Size-weight and sexual structure of Pelophilax ridibundus and bombina bombina (Amphibia, Anura) populations in the floodplane of the medveditsa river (Saratov Region). Current studies in herpetology. 2017;17(1/2):10–20. (In Russ.) DOI: 10.18500/1814-6090-2017-17-1-2-10-20

[95] Ермохин М.В., Табачишин В.Г., Иванов Г.А. Размерно-весовая и половая структура популяций Pelophilax ridibundus и bombina bombina (Amphibia, Anura) в пойме р. Медведица (Саратовская область) // Современная герпетология. 2017. Т. 17, № 1/2. С. 10–20. DOI: 10.18500/1814-6090-2017-17-1-2-10-20

[96] Spolsky C, Uzzell T. Natural interspecies transfer of mitochondrial DNA in amphibians. PNAS. 1984;81(18):5802–5805. DOI: 10.1073/pnas.81.18.5802

[97] Spolsky C., Uzzell T. Natural interspecies transfer of mitochondrial DNA in amphibians // PNAS. 1984. Vol. 81, No. 18. P. 5802–5805. DOI: 10.1073/pnas.81.18.5802

[98] Plötner J, Uzzell T, Beerli P, et al. Widespread unidirectional transfer of mitochondrial DNA: a case in western Palaearctic water frogs. J Evol Biol. 2008;21(3):668–681. DOI: 10.1111/j.1420-9101.2008.01527.x

[99] Plötner J., Uzzell T., Beerli P., et al. Widespread unidirectional transfer of mitochondrial DNA: a case in western Palaearctic water frogs // J Evol Biol. 2008. Vol. 21, No. 3. P. 668–681. DOI: 10.1111/j.1420-9101.2008.01527.x

[100] Ivanov AYu, Ruchin AB, Fayzulin AI. The first record of natural transfer of mitochondrial DNA from Pelophylax cf. bedriagae into P. lessonae (amphibia, anura). Nature Conservation Research. 2019;4(2):125–128. (In Russ.) DOI: 10.24189/ncr.2019.020

[101] Иванов А.Ю., Ручин А.Б., Файзулин А.И., и др. Первая находка естественного переноса митохондриальной ДНК от Pelophylax cf. bedriagae к P. lessonae (amphibia, anura) // Nature Conservation Research. Заповедная наука. 2019. Т. 4, № 2. С. 125–128. DOI: 10.24189/ncr.2019.020

[102] Degtyar’ AV, Grigor’eva OI, Tatarintsev RYu. Ehkologiya Belogor’ya v tsifrakh: monografiya. Belgorod: KONSTANTA, 2016. 122 p. (In Russ.)

[103] Дегтярь А.В., Григорьева О.И., Татаринцев Р.Ю. Экология Белогорья в цифрах: монография. Белгород: КОНСТАНТА, 2016. 122 с.

[104] Bol’shakov SYu, Vakulenko AG, Golub VB, et al. Krasnaya kniga Belgorodskoi oblasti. Redkie i ischezayushchie rasteniya, lishainiki, griby i zhivotnye. 2-e ofitsial’noe izdanie. Yu.A. Prisnyi, editor. Belgorod: BeLGU, 2019. 600 p. (In Russ.)

[105] Большаков С.Ю., Вакуленко А.Г., Голуб В.Б., и др. Красная книга Белгородской области. Редкие и исчезающие растения, лишайники, грибы и животные. 2-е официальное издание / под ред. Ю.А. Присного. Белгород: ИД «БелГУ», 2019. 600 с.

RIGHTS & PERMISSIONS

Eco-Vector