X-ray controlled release strategy in cancer therapy

Abstract

Construction of drug carriers or prodrugs is a common approach to improve the pharmacokinetics of molecular drugs and enhance the tumor curative effect. Nanocarriers that can be activated by the tumor microenvironment including enzymes, pH, redox status, or external stimuli such as ultraviolet, ultrasound, and magnetism, are booming. As a commonly used clinical theranostic approach with excellent spatiotemporal controllability and deep tissue penetration, X-ray has attracted much attention as an external stimulus in recent years. The rapid development of nanomaterials as radiosensitizers or radioluminescents further accelerates the construction of X-ray-responsive nanocarriers. In this review, the currently developed X-ray activated drug release systems in cancer therapy are summarized with a focus on controlled release design.

Keywords

cancer therapy / controlled release system / nanocarrier / prodrug / X-ray

References

[1] F. Bray, M. Laversanne, H. Sung, J. Ferlay, R. L. Siegel, I. Soerjomataram, A. Jemal, Ca-Cancer J. Clin.2024, 74, 229.

[2] R. A. Ward, S. Fawell, N. Floc’h, V. Flemington, D. McKerrecher, P. D. Smith, Chem. Rev.2021, 121, 3297.

[3] P. Davoodi, L. Y. Lee, Q. Xu, V. Sunil, Y. Sun, S. Soh, C.-H. Wang, Adv. Drug Delivery Rev.2018, 132, 104.

[4] J. Z. Du, H. J. Li, J. Wang, Acc. Chem. Res.2018, 51, 2848.

[5] Z. Jia, L. Wong, T. P. Davis, V. Bulmus, Biomacromolecules2008, 9, 3106.

[6] M. Sharipov, S. M. Tawfik, Z. Gerelkhuu, B. T. Huy, Y. I. Lee, Sci. Rep.2017, 7, 16073.

[7] K. C. Barick, S. Singh, N. V. Jadhav, D. Bahadur, B. N. Pandey, P. A. Hassan, Adv. Funct. Mater.2012, 22, 4975.

[8] J. A. Kim, W. G. Lee, Nanoscale2011, 3, 1526.

[9] S. Angelos, E. Choi, F. Vögtle, L. De Cola, J. I. Zink, J. Phys. Chem. C2007, 111, 6589.

[10] T. L. Rapp, C. A. DeForest, Adv. Drug Delivery Rev.2021, 171, 94.

[11] S. J. Leung, M. Romanowski, Theranostics2012, 2, 1020.

[12] G. Chen, J. Shen, T. Y. Ohulchanskyy, N. J. Patel, A. Kutikov, Z. Li, J. Song, R. K. Pandey, H. Agren, P. N. Prasad, G. Han, ACS Nano2012, 6, 8280.

[13] Q. Miao, K. Pu, Adv. Mater.2018, 30, 1801778.

[14] S. Juengpanich, S. Li, T. Yang, T. Xie, J. Chen, Y. Shan, J. Lee, Z. Lu, T. Chen, B. Zhang, J. Cao, J. Hu, J. Yu, Y. Wang, W. Topatana, Z. Gu, X. Cai, M. Chen, Nat. Commun.2023, 14, 5699.

[15] H. Deng, L. Lin, S. Wang, G. Yu, Z. Zhou, Y. Liu, G. Niu, J. Song, X. Chen, Adv. Mater.2019, 31, 1903443.

[16] M. Jiang, Z. Xue, Y. Li, H. Liu, S. Zeng, J. Hao, Nanoscale Horiz.2020, 5, 268.

[17] Z. Du, X. Zhang, Z. Guo, J. Xie, X. Dong, S. Zhu, J. Du, Z. Gu, Y. Zhao, Adv. Mater.2018, 30, 1804046.

[18] A. Kamkaew, F. Chen, Y. Zhan, R. L. Majewski, W. Cai, ACS Nano2016, 10, 3918.

[19] R. Hill, B. Healy, L. Holloway, Z. Kuncic, D. Thwaites, C. Baldock, Phys. Med. Biol.2014, 59, R183.

[20] J. Seco, B. Clasie, M. Partridge, Phys. Med. Biol.2014, 59, R303.

[21] Z. Wang, F. Chen, Y. Cao, F. Zhang, L. Sun, C. Yang, X. Xie, Z. Wu, M. Sun, F. Ma, D. Shao, K. W. Leong, R. Pei, Adv. Mater.2024, 36, 2314197.

[22] A. C. Tan, D. M. Ashley, G. Y. López, M. Malinzak, H. S. Friedman, M. Khasraw, Ca-Cancer J. Clin.2020, 70, 299.

[23] T. K. Choueiri, R. J. Motzer, N. Engl. J. Med.2017, 376, 354.

[24] Z. Zhang, X. Liu, D. Chen, J. Yu, Signal Transduction Targeted Ther.2022, 7, 258.

[25] E. S. Choong, R. N. Turner, M. J. Flatley, Orthopaedics and Trauma2014, 28, 167.

[26] L. Lu, M. Sun, Q. Lu, T. Wu, B. Huang, Nano Energy2021, 79, 105437.

[27] J. Li, L. Xie, W. Sang, W. Li, G. Wang, J. Yan, Z. Zhang, H. Tian, Q. Fan, Y. Dai, Angew. Chem., Int. Ed.2022, 61, e202200830.

[28] K. Ni, Z. Xu, A. Culbert, T. Luo, N. Guo, K. Yang, E. Pearson, B. Preusser, T. Wu, P. La Riviere, R. R. Weichselbaum, M. T. Spiotto, W. Lin, Nat. Biomed. Eng.2022, 6, 144.

[29] L. Zheng, R. Zhu, L. Chen, Q. Fu, J. Li, C. Chen, J. Song, H. Yang, Nano Res.2021, 14, 3744.

[30] S. Shi, H. Zhong, Y. Zhang, Q. Mei, Coord. Chem. Rev.2024, 518, 216101.

[31] V. Svoboda, R. Michiels, A. C. LaForge, J. Med, F. Stienkemeier, P. Slavíček, H. J. Wörner, Sci. Adv.2020, 6, eaaz0385.

[32] B. Yao, X. Liu, W. Zhang, H. Lu, RSC Adv.2023, 13, 30133.

[33] X. Chen, J. Song, X. Chen, H. Yang, Chem. Soc. Rev.2019, 48, 3073.

[34] Y. Cao, J. Si, M. Zheng, Q. Zhou, Z. Ge, Chem. Commun.2023, 59, 8323.

[35] G. Saravanakumar, J. Kim, W. J. Kim, Adv. Sci.2017, 4, 1600124.

[36] H. Ye, Y. Zhou, X. Liu, Y. Chen, S. Duan, R. Zhu, Y. Liu, L. Yin, Biomacromolecules2019, 20, 2441.

[37] Z. Cao, D. Li, J. Wang, X. Yang, Acta Biomater.2021, 130, 17.

[38] C. Ding, C. Chen, X. Zeng, H. Chen, Y. Zhao, ACS Nano2022, 16, 13513.

[39] J. Geng, Y. Zhang, Q. Gao, K. Neumann, H. Dong, H. Porter, M. Potter, H. Ren, D. Argyle, M. Bradley, Nat. Chem.2021, 13, 805.

[40] C. Yang, Y. Yang, Y. Li, Q. Ni, J. Li, J. Am. Chem. Soc.2023, 145, 385.

[41] J. M. Quintana, M. Kang, H. Hu, T. S. C. Ng, G. R. Wojtkiewicz, E. Scott, S. Parangi, J. Schuemann, R. Weissleder, M. A. Miller, ACS Cent. Sci.2024, 10, 1371.

[42] A. Ocaña, A. Pandiella, J. Exp. Clin. Cancer Res.2020, 39, 189.

[43] K. Li, C. M. Crews, Chem. Soc. Rev.2022, 51, 5214.

[44] K. Moreau, M. Coen, A. X. Zhang, F. Pachl, M. P. Castaldi, G. Dahl, H. Boyd, C. Scott, P. Newham, Br. J. Sports Med.2020, 177, 1709.

[45] Q. Fu, H. Li, D. Duan, C. Wang, S. Shen, H. Ma, Z. Liu, Angew. Chem., Int. Ed.2020, 132, 21730.

[46] J. M. Quintana, D. Arboleda, H. Hu, E. Scott, G. Luthria, S. Pai, S. Parangi, R. Weissleder, M. A. Miller, Bioconjugate Chem.2022, 33, 1474.

[47] P. A. Riley, Int. J. Radiat. Biol.1994, 65, 27.

[48] J. M. Brown, W. R. Wilson, Nat. Rev. Cancer2004, 4, 437.

[49] C. Kerzig, X. Guo, O. S. Wenger, J. Am. Chem. Soc.2019, 141, 2122.

[50] Z. Guo, H. Hong, Y. Zheng, Z. Wang, Z. Ding, Q. Fu, Z. Liu, Angew. Chem., Int. Ed.2022, 61, e202205014.

[51] Z. Ding, Z. Guo, Y. Zheng, Z. Wang, Q. Fu, Z. Liu, J. Am. Chem. Soc.2022, 144, 9458.

[52] Q. Fu, Z. Gu, S. Shen, Y. Bai, X. Wang, M. Xu, P. Sun, J. Chen, D. Li, Z. Liu, Nat. Chem.2024, 16, 1348.

[53] Q. Fu, S. Zhang, S. Shen, Z. Gu, J. Chen, D. Song, P. Sun, C. Wang, Z. Guo, Y. Xiao, Y. Q. Gao, Z. Guo, Z. Liu, Nat. Biomed. Eng.2024, 8, 1425.

[54] Y. Jiang, J. Wang, P. Jiang, X. Wang, L. Zhang, Y. Zhang, BMC Cancer2023, 23, 481.

[55] Z. Li, Z. Lin, H. Liu, R. Xiao, C. Lin, W. Zhu, J. Luo, S. Xu, F. Chi, H. He, Clin. Med. Insights: Oncol.2024, 18, 11795549241286431.

[56] D. Karati, S. Mukherjee, B. Prajapati, A. Bose, S. Paul, G. M. Elossaily, S. Roy, J. Drug Delivery Sci. Technol.2024, 97, 105827.

[57] M. Gisbert-Garzarán, D. Lozano, K. Matsumoto, A. Komatsu, M. Manzano, F. Tamanoi, M. Vallet-Regí, ACS Appl. Mater. Interfaces2021, 13, 9656.

[58] S. Kumar, R. K. Majhi, A. Singh, M. Mishra, A. Tiwari, S. Chawla, P. Guha, B. Satpati, H. Mohapatra, L. Goswami, C. Goswami, ACS Appl. Mater. Interfaces2019, 11, 42998.

[59] S. G. Antimisiaris, A. Marazioti, M. Kannavou, E. Natsaridis, F. Gkartziou, G. Kogkos, S. Mourtas, Adv. Drug Delivery Rev.2021, 174, 53.

[60] N. Sood, A. Bhardwaj, S. Mehta, A. Mehta, Drug Delivery2016, 23, 758.

[61] K. Park, J. Controlled Release2014, 190, 3.

[62] C. Li, M. Wang, P.-F. Li, J. Sheng, Q. Fu, Small2024, 20, 2306257.

[63] U. S. Srinivas, B. W. Q. Tan, B. A. Vellayappan, A. D. Jeyasekharan, Redox Biol.2019, 25, 101084.

[64] Z. B. Starkewolf, L. Miyachi, J. Wong, T. Guo, Chem. Commun.2013, 49, 2545.

[65] M. Su, K. G. Guggenheim, J. Lien, J. B. Siegel, T. Guo, ACS Appl. Mater. Interfaces2018, 10, 31860.

[66] C. van Ballegooie, A. Man, A. Pallaoro, M. Bally, B. D. Gates, D. T. Yapp, Pharmaceutics2021, 13, 1407.

[67] C. A. Juan, J. M. Pérez de la Lastra, F. J. Plou, E. Pérez-Lebeña, Int. J. Mol. Sci.2021, 22, 4642.

[68] X. Xia, X. Zhang, M. Liu, M. Duan, S. Zhang, X. Wei, X. Liu, Food Funct.2021, 12, 976.

[69] C. Shi, Z. Yuan, T. Liu, L. Chan, T. Chen, J. Zhao, J. Mater. Chem. B2023, 11, 5607.

[70] D. Shao, M. Li, Z. Wang, X. Zheng, Y.-H. Lao, Z. Chang, F. Zhang, M. Lu, J. Yue, H. Hu, H. Yan, L. Chen, W. Dong, K. W. Leong, Adv. Mater.2018, 30, 1801198.

[71] Y. Xu, H. Lai, S. Pan, L. Pan, T. Liu, Z. Yang, T. Chen, X. Zhu, Biomaterials2024, 305, 122452.

[72] N. Ma, H. Xu, L. An, J. Li, Z. Sun, X. Zhang, Langmuir2011, 27, 5874.

[73] D. Shao, F. Zhang, F. Chen, X. Zheng, H. Hu, C. Yang, Z. Tu, Z. Wang, Z. Chang, J. Lu, T. Li, Y. Zhang, L. Chen, K. W. Leong, W. Dong, Adv. Mater.2020, 32, 2004385.

[74] T. Li, S. Pan, S. Gao, W. Xiang, C. Sun, W. Cao, H. Xu, Angew. Chem., Int. Ed.2020, 59, 2700.

[75] F. Meng, H. Xu, Y. Qi, K. Xu, X. Song, S. Niu, J. Li, Chem. Res. Chin. Univ.2012, 28, 319.

[76] L. Zhang, S. Zhang, J. Xu, Y. Li, J. He, Y. Yang, T. Huynh, P. Ni, G. Duan, Z. Yang, R. Zhou, ACS Appl. Mater. Interfaces2020, 12, 43398.

[77] P. Han, L. Zhang, Y. Fu, Y. Fu, J. Huang, J. He, P. Ni, T. Khan, Y. Jiao, Z. Yang, R. Zhou, Nanoscale2022, 15, 237.

[78] J. Wang, W. Xu, N. Zhang, C. Yang, H. Xu, Z. Wang, B. Li, J. Ding, X. Chen, J. Controlled Release2021, 332, 1.

[79] B. C. Creelan, S. J. Antonia, Nat. Rev. Clin. Oncol.2019, 16, 277.

[80] A. P. Breen, J. A. Murphy, Free Radical Bio. Med.1995, 18, 1033.

[81] S. Gao, T. Li, Y. Guo, C. Sun, B. Xianyu, H. Xu, Adv. Mater.2020, 32, 1907568.

[82] P. Zhang, X. Ma, C. Zhang, N. Balasuriya, M. J. Serpe, H. Chen, L. Hu, Chem. Eng. J.2023, 464, 142519.

[83] Y. Wang, L. Zhu, Y. Wang, L. Li, Y. Lu, L. Shen, L. W. Zhang, ACS Appl. Mater. Interfaces2016, 8, 35106.

[84] L. Wang, F. Fan, W. Cao, H. Xu, ACS Appl. Mater. Interfaces2015, 7, 16054.

[85] T. Chen, Y. You, Y. Chang, S. Pan, Q. Bu, J. Ling, W. He, Angew. Chem., Int. Ed.2024, e202412922.

[86] Y. Dai, J. Guan, S. Zhang, S. Pan, B. Xianyu, Z. Ge, J. Si, C. He, H. Xu, Prog. Polym. Sci.2023, 141, 101678.

[87] C.-K. Lim, J. Heo, S. Shin, K. Jeong, Y. H. Seo, W.-D. Jang, C. R. Park, S. Y. Park, S. Kim, I. C. Kwon, Cancer Lett.2013, 334, 176.

[88] W. Tang, Z. Zhen, M. Wang, H. Wang, Y.-J. Chuang, W. Zhang, G. D. Wang, T. Todd, T. Cowger, H. Chen, L. Liu, Z. Li, J. Xie, Adv. Funct. Mater.2016, 26, 1757.

[89] S. Clement, W. Chen, A. G. Anwer, E. M. Goldys, Microchim. Acta2017, 184, 1765.

[90] W. Deng, W. Chen, S. Clement, A. Guller, Z. Zhao, A. Engel, E. M. Goldys, Nat. Commun.2018, 9, 2713.

[91] B. Zhang, R. Xue, C. Sun, Nanoscale2022, 14, 5054.

[92] B. Zhang, H. Liu, Y. Wang, Y. Zhang, J. Cheng, J. Mater. Chem. B2023, 11, 9685.

[93] Z. Zhou, A. Chan, Z. Wang, X. Huang, G. Yu, O. Jacobson, S. Wang, Y. Liu, L. Shan, Y. Dai, Z. Shen, L. Lin, W. Chen, X. Chen, Angew. Chem., Int. Ed.2018, 57, 8463.

[94] K. Tanabe, T. Asada, T. Ito, S. Nishimoto, Bioconjugate Chem.2012, 23, 1909.

[95] F. Kang, M. Niu, Z. Zhou, M. Zhang, H. Xiong, F. Zeng, J. Wang, X. Chen, Adv. Healthcare Mater.2024, 13, 2400908.

[96] T. I. Liu, Y. C. Yang, W. H. Chiang, C. K. Hung, Y. C. Tsai, C. S. Chiang, C. L. Lo, H. C. Chiu, Biomacromolecules2018, 19, 3825.

[97] K. Tanabe, E. Kuraseko, Y. Yamamoto, S. Nishimoto, J. Am. Chem. Soc.2008, 130, 6302.

[98] K. Tanabe, E. Matsumoto, T. Ito, S. Nishimoto, Org. Biomol. Chem.2010, 8, 4837.

[99] K. Tanabe, T. Asada, S. Nishimoto, Bioorg. Med. Chem. Lett.2012, 22, 7045.

[100] K. Hüll, J. Morstein, D. Trauner, Chem. Rev.2018, 118, 10710.

[101] W. A. Velema, W. Szymanski, B. L. Feringa, J. Am. Chem. Soc.2014, 136, 2178.

[102] J. C. G. Bünzli, Light: Sci. Appl.2022, 11, 285.

[103] C. Richard, B. Viana, Light: Sci. Appl.2022, 11, 123.

[104] C. S. Linsley, B. M. Wu, Ther. Delivery2017, 8, 89.

[105] N. M. Salkho, N. S. Awad, W. G. Pitt, G. A. Husseini, Polymers2022, 14, 1286.

[106] C. Yao, J. Li, X. Cao, J. R. Gunn, M. Wu, S. Jiang, B. W. Pogue, ACS Appl. Mater. Interfaces2020, 12, 44383.

[107] D. Manoharan, L. C. Chang, L. C. Wang, Y. S. Shan, F. C. Lin, L. C. Wu, H. S. Sheu, W. P. Su, C. S. Yeh, ACS Nano2021, 15, 9084.

[108] R. Misra, K. Sarkar, J. Lee, V. J. Pizzuti, D. S. Lee, M. P. Currie, S. E. Torregrosa Allen, D. E. Long, G. A. Durm, M. P. Langer, B. D. Elzey, Y. Y. Won, J. Controlled Release2019, 303, 237.

[109] K. Sarkar, S. E. Torregrossa-Allen, B. D. Elzey, S. Narayanan, M. P. Langer, G. A. Durm, Y. Y. Won, Mol. Pharmaceutics2022, 19, 2776.

[110] G. Ragazzon, M. Baroncini, S. Silvi, M. Venturi, A. Credi, Nat. Nanotechnol.2015, 10, 70.

[111] H. M. D. Bandara, S. C. Burdette, Chem. Soc. Rev.2012, 41, 1809.

[112] Y. Wang, T. Yang, Q. He, Natl. Sci. Rev.2020, 7, 1485.

[113] H. Zhang, M. Xie, H. Chen, S. Bavi, M. Sohail, R. Bavi, Environ. Chem. Lett.2021, 19, 149.

[114] M.-F. Chung, H.-Y. Liu, K.-J. Lin, W.-T. Chia, H.-W. Sung, Angew. Chem., Int. Ed.2015, 54, 9890.

[115] X. Ji, L. K. C. De La Cruz, Z. Pan, V. Chittavong, B. Wang, Chem. Commun.2017, 53, 9628.

[116] P. Zhao, Z. Jin, Q. Chen, T. Yang, D. Chen, J. Meng, X. Lu, Z. Gu, Q. He, Nat. Commun.2018, 9, 4241.

[117] U. Głowacka, T. Brzozowski, M. Magierowski, Biomolecules2020, 10, 445.

[118] W. Fan, B. C. Yung, X. Chen, Angew. Chem., Int. Ed.2018, 57, 8383.

[119] H. T. T. Duong, N. N. M. Adnan, N. Barraud, J. S. Basuki, S. K. Kutty, K. Jung, N. Kumar, T. P. Davis, C. Boyer, J. Mater. Chem. B2014, 2, 5003.

[120] Z. Huang, J. Fu, Y. Zhang, J. Med. Chem.2017, 60, 7617.

[121] R. Guo, Y. Tian, Y. Wang, W. Yang, Adv. Funct. Mater.2017, 27, 1606398.

[122] Z. Jin, Y. Wen, Y. Hu, W. Chen, X. Zheng, W. Guo, T. Wang, Z. Qian, B.-L. Su, Q. He, Nanoscale2017, 9, 3637.

[123] W. Fan, W. Bu, Z. Zhang, B. Shen, H. Zhang, Q. He, D. Ni, Z. Cui, K. Zhao, J. Bu, J. Du, J. Liu, J. Shi, Angew. Chem., Int. Ed.2015, 54, 14026.

[124] N. Liu, J. Zhu, W. Zhu, L. Chen, M. Li, J. Shen, M. Chen, Y. Wu, F. Pan, Z. Deng, Y. Liu, G. Yang, Z. Liu, Q. Chen, Y. Yang, Adv. Mater.2023, 35, e2302220.

[125] F. Zhang, S. Liu, N. Zhang, Y. Kuang, W. Li, S. Gai, F. He, A. Gulzar, P. Yang, Nanoscale2020, 12, 19293.

[126] Y. Dou, Y. Liu, F. Zhao, Y. Guo, X. Li, M. Wu, J. Chang, C. Yu, Theranostics2018, 8, 5870.

[127] Z. Xue, M. Jiang, H. Liu, S. Zeng, J. Hao, Biomaterials2020, 263, 120384.

[128] L. Ma, X. Zou, B. Bui, W. Chen, K. H. Song, T. Solberg, Appl. Phys. Lett.2014, 105, 013702.

[129] K. Bian, Z. Gao, N. Weisbrodt, F. Murad, Proc. Natl. Acad. Sci.2003, 100, 5712.

[130] G. Ferrer-Sueta, N. Campolo, M. Trujillo, S. Bartesaghi, S. Carballal, N. Romero, B. Alvarez, R. Radi, Chem. Rev.2018, 118, 1338.

[131] P. Pacher, J. S. Beckman, L. Liaudet, Physiol. Rev.2007, 87, 315.

[132] L. Zhu, V. P. Torchilin, Integr. Biol.2013, 5, 96.

[133] S. Liu, W. Li, Y. Zhang, J. Zhou, Y. Du, S. Dong, B. Tian, L. Fang, H. Ding, S. Gai, P. Yang, Nano Lett.2022, 22, 6409.

[134] R. Motterlini, L. E. Otterbein, Nat. Rev. Drug Discovery2010, 9, 728.

[135] H. Yan, J. Du, S. Zhu, G. Nie, H. Zhang, Z. Gu, Y. Zhao, Small2019, 15, 1904382.

[136] Z. Du, X. Wang, X. Zhang, Z. Gu, X. Fu, S. Gan, T. Fu, S. Xie, W. Tan, Angew. Chem., Int. Ed.2023, 62, e202302525.

[137] Z. Yuan, X. Yang, Y. Ye, R. Tripathi, B. Wang, Anal. Chem.2021, 93, 5317.

[138] B. Liu, X. Zhang, J. Li, S. Yao, Y. Lu, B. Cao, Z. Liu, ACS Appl. Mater. Interfaces2022, 14, 7636.

[139] J. Lu, F. Chen, X. Xie, Z. Wu, Y. Chen, Y. Zhang, H. Fang, F. Ruan, D. Shao, Z. Wang, R. Pei, Biomaterials2023, 302, 122313.

[140] Y. Li, M. Jiang, Z. Deng, S. Zeng, J. Hao, Adv. Sci.2021, 8, 2004391.

[141] W. Fan, N. Lu, Z. Shen, W. Tang, B. Shen, Z. Cui, L. Shan, Z. Yang, Z. Wang, O. Jacobson, Z. Zhou, Y. Liu, P. Hu, W. Yang, J. Song, Y. Zhang, L. Zhang, N. M. Khashab, M. A. Aronova, G. Lu, X. Chen, Nat. Commun.2019, 10, 1241.

[142] L. Cao, Y. Yang, Y. Zheng, W. Cheng, M. Chen, T. Wang, C. Mu, M. Wu, B. Liu, Adv. Mater.2024, 36, 2401017.

[143] Q. Dai, L. Wang, E. Ren, H. Chen, X. Gao, H. Cheng, Y. An, C. Chu, G. Liu, Angew. Chem., Int. Ed.2022, 134, e202211674.

[144] M. Song, T. Liu, C. Shi, X. Zhang, X. Chen, ACS Nano2016, 10, 633.

[145] M. Ichihara, S. Sobue, M. Ito, M. Ito, M. Hirayama, K. Ohno, Med. Gas Res.2015, 5, 12.

[146] Y. Wu, L. Su, M. Yuan, T. Chen, J. Ye, Y. Jiang, J. Song, H. Yang, Angew. Chem., Int. Ed.2021, 60, 12868.

RIGHTS & PERMISSIONS

2025 The Author(s). BMEMat published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of Shandong University.