Antibacterial hydrogel: The sniper of chronic wounds

Abstract

Chronic wounds are wounds that are difficult to heal or do not follow the normal healing process. These include pressure ulcers, diabetic ulcers, venous ulcers, and arterial incomplete ulcers. Unlike acute wounds, chronic wounds are often difficult to heal or even do not heal. Its pathogenesis involves many factors; bacterial infection is the main cause of chronic wound. With the increase in population aging, the incidence of chronic wounds has become a critical issue in the current medical and health field. Management of chronic wounds is faced with the problems of long treatment time, difficulty, high cost, repeated attacks and high disability rate, which seriously threaten patients' ability to take care of themselves in normal life and cause a heavy burden to individuals, families and society. Over the past few years, the development of antibacterial hydrogels for the treatment of bacterial infections has received a lot of attention. Since antibacterial hydrogels not only have the mechanical properties of hydrogels, high biocompatibility and adjustable functional structure, but also have excellent antibacterial properties, they may be an ideal dressing to solve the problem of chronic wound healing. This article introduces the types of chronic wounds, their healing characteristics, and the challenges faced in treating chronic wounds. It classifies antimicrobial hydrogels based on their antimicrobial modes and further discusses the advancements in smart antimicrobial hydrogels along with the benefits and obstacles of using antimicrobial hydrogels in the treatment of chronic wounds. This article also explores the development directions of antimicrobial hydrogels for chronic wound management.

Keywords

antibacterial hydrogels / chronic wounds / classification / smart

References

[1] B. M. Kyaw, K. Jaerbrink, L. Martinengo, J. Car, K. Harding, A. Schmidtchen, Acta Derm. -Venereol. 2018, 98, 157.

[2] G. S. Lazarus, D. M. Cooper, D. R. Knighton, R. E. Percoraro, G. Rodeheaver, M. C. Robson, Wound Repair Regen. 1994, 2, 165.

[3] F. Werdin, M. Tennenhaus, H.-E. Schaller, H.-O. Rennekampff, Eplasty 2009, 9, e9.

[4] Q. Tan, Y. Xu, Zhonghua Shaoshang Zazhi 2020, 36, 798.

[5] S. R. Nussbaum, M. J. Carter, C. E. Fife, J. DaVanzo, R. Haught, M. Nusgart, D. Cartwright, Value Health 2018, 21, 27.

[6] L. C. Rogers, D. G. Armstrong, J. Capotorto, C. E. Fife, J. R. Garcia, H. Gelly, G. C. Gurtner, L. A. Lavery, W. Marston, R. Neville, M. Nusgart, K. Ravitz, S. Woelfel, Wounds 2020, 32, 178.

[7] C. K. Sen, Adv. Wound Care 2021, 10, 281.

[8] D. G. Armstrong, M. A. Swerdlow, A. A. Armstrong, M. S. Conte, W. V. Padula, S. A. Bus, J. Foot Ankle Res. 2020, 13, 16.

[9] I. Firlar, M. Altunbek, C. McCarthy, M. Ramalingam, G. Camci-Unal, Gels 2022, 8, 127.

[10] H. Sorg, D. J. Tilkorn, S. Hager, J. Hauser, U. Mirastschijski, Eur. Surg. Res. 2016, 58, 81.

[11] T. Velnar, T. Bailey, V. Smrkolj, J. Int. Med. Res. 2009, 37, 1528.

[12] R. Nunan, K. G. Harding, P. Martin, Dis. Models Mech. 2014, 7, 1205.

[13] D. Baltzis, I. Eleftheriadou, A. Veves, Adv. Ther. 2014, 31, 817.

[14] A. Nakayama, A. Kakugo, J. P. Gong, Y. Osada, M. Takai, T. Erata, S. Kawano, Adv. Funct. Mater. 2004, 14, 1124.

[15] J. A. Stammen, S. Williams, D. N. Ku, R. E. Guldberg, Biomaterials 2001, 22, 799.

[16] S. Y. Ooi, I. Ahmad, Mohd C. I. M. Amin, Ind. Crops Prod. 2016, 93, 227.

[17] M. S. Iqbal, J. Akbar, S. Saghir, A. Karim, A. Koschella, T. Heinze, M. Sher, Carbohydr. Polym. 2011, 86, 1775.

[18] X. Fang, C. Wang, S. Zhou, P. Cui, H. Hu, X. Ni, P. Jiang, J. Wang, Gels 2022, 8, 315.

[19] C. N. Elangwe, S. N. Morozkina, R. O. Olekhnovich, A. Krasichkov, V. O. Polyakova, M. V. Uspenskaya, Polymers 2022, 14, 5163.

[20] N. Yu, X. Wang, L. Qiu, T. Cai, C. Jiang, Y. Sun, Y. Li, H. Peng, H. Xiong, Chem. Eng. J. 2020, 380, 122582.

[21] S. P. Ndlovu, S. Alven, K. Hlalisa, B. A. Aderibigbe, Curr. Drug Delivery 2024, 21, 1226.

[22] H. Chen, J. Cheng, X. Cai, J. Han, X. Chen, L. You, C. Xiong, S. Wang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2022, 14, 18120.

[23] N. S. V. Capanema, A. A. P. Mansur, S. M. Carvalho, T. Martins, M. S. Goncalves, R. S. Andrade, E. M. S. Dorneles, L. C. D. Lima, É. L. F. C. de Alvarenga, E. V. B. da Fonseca, M. A. de Sá, A. P. Lage, Z. I. P. Lobato, H. S. Mansur, Polymers 2023, 15, 4542.

[24] F. M. Aldakheel, D. Mohsen, M. M. El Sayed, M. H. Fagir, D. K. El Dein, Gels 2023, 9, 780.

[25] Y. Liang, M. Li, Y. Yang, L. Qiao, H. Xu, B. Guo, ACS Nano 2022, 16, 3194.

[26] T. N. Hieu, T.-L. Ho, A. Pratomo, N. A. Ilsan, T.-W. Huang, C.-H. Chen, E.-Y. Chuang, Mater. Sci. Eng., C 2021, 128, 112265.

[27] Y. Jing, T. Huang, B. Zhao, L. Zhao, N. Zhang, K. Zhang, K. Wang, J. Wang, J. Hua, Q. Tu, Chem. Eng. J. 2024, 487, 150561.

[28] S. Wang, W.-Y. Wu, J. C. C. Yeo, X. Y. D. Soo, W. Thitsartarn, S. Liu, B. H. Tan, A. Suwardi, Z. Li, Q. Zhu, X. J. Loh, BMEMat 2023, 1, e12021.

[29] X. Jia, Z. Dou, Y. Zhang, F. Li, B. Xing, Z. Hu, X. Li, Z. Liu, W. Yang, Z. Liu, Pharmaceutics 2023, 15, 2735.

[30] J. Zhu, H. Cheng, Z. Zhang, K. Chen, Q. Zhang, C. Zhang, W. Gao, Y. Zheng, Gels 2024, 10, 495.

[31] M. Wang, Z. Deng, Y. Guo, P. Xu, Nanoscale Adv. 2022, 5, 27.

[32] C. Wang, M. Wang, T. Xu, X. Zhang, C. Lin, W. Gao, H. Xu, B. Lei, C. Mao, Theranostics 2019, 9, 65.

[33] R. G. Frykberg, J. Banks, Adv. Wound Care 2015, 4, 560.

[34] L. A. Wallace, L. Gwynne, T. Jenkins, Ther. Delivery 2019.

[35] M. M. Mihai, M. Preda, I. Lungu, M. C. Gestal, M. I. Popa, A. M. Holban, Int. J. Mol. Sci. 2018, 19, 1179.

[36] S. L. Percival, S. M. McCarty, B. Lipsky, Adv. Wound Care 2015, 4, 373.

[37] S. M. I. Rayyif, H. B. Mohammed, C. Curuțiu, A. C. Bîrcă, A. M. Grumezescu, B. Ș. Vasile, L. M. Dițu, V. Lazăr, M. C. Chifiriuc, G. Mihăescu, A. M. Holban, Materials 2021, 14, 3084.

[38] T. Bjarnsholt, APMIS 2013, 121, 1.

[39] M. M. Mihai, A. M. Holban, C. Giurcaneanu, L. G. Popa, R. M. Oanea, V. Lazar, M. C. Chifiriuc, M. Popa, M. I. Popa, Curr. Top. Med. Chem. 2015, 24, 1552.

[40] T. M. Honnegowda, P. Kumar, E. G. P. Udupa, S. Kumar, U. Kumar, P. Rao, PAR 2015, 2, 243.

[41] S. L. Percival, D. Mayer, R. S. Kirsner, G. Schultz, D. Weir, S. Roy, A. Alavi, M. Romanelli, Int. Wound J. 2019, 16, 753.

[42] D. K. Chellappan, Y. Yenese, C. C. Wei, G. Gupta, Endocr., Metab. Immune Disord.: Drug Targets 2017, 17, 87.

[43] R. S. Kirsner, Wound Repair Regen. 2016, 24, 110.

[44] C. K. Sen, Adv. Wound Care 2021, 10, 281.

[45] S. K. Nethi, S. Das, C. R. Patra, S. Mukherjee, Biomater. Sci. 2019, 7, 2652.

[46] X. B. Fu, Zhonghua Shaoshang Zazhi 2018, 34, 859.

[47] E. T. Uluer, H. S. Vatansever, F. Ő. Kurt, in Wound Healing (Ed: K. Turksen), John Wiley and Sons, Hoboken, U.S. 2018 Ch. 5.

[48] A. Gabriel, C. Barrett, B. Cullen, D. Hodges, W. Lee, R. Snyder, M. Speyrer, M. Suski, S. Dick, H. A. Thomason, T. Treadwell, Wounds 2020, 32, S1.

[49] H. Wang, Z. Xu, M. Zhao, G. Liu, J. Wu, Biomater. Sci. 2021, 9, 1530.

[50] C. H. Lyder, E. A. Ayello, in Patient Safety and Quality: An Evidence-Based Handbook for Nurses (Ed: R. G. Hughes), Agency for Healthcare Research and Quality, Rockville, U.S 2008 Ch. 12.

[51] M. D. Fogerty, N. N. Abumrad, L. Nanney, P. G. Arbogast, B. Poulose, A. Barbul, Wound Repair Regen. 2008, 16, 11.

[52] J. Cuddigan, D. R. Berlowitz, E. A. Ayello, Adv. Skin Wound Care 2001, 14, 208.

[53] J. E. Grey, K. G. Harding, S. Enoch, BMJ 2006, 332, 472.

[54] G. E. Reiber, W. R. Ledoux, in The Evidence Base for Diabetes Care (Eds: R. Williams, W. Herman, A.-L. Kinmonth, N. J. Wareham), John Wiley and Sons, Hoboken, U.S. 2002 Ch. 28.

[55] G. Spentzouris, N. Labropoulos, Semin. Intervent. Radiol. 2009, 26, 286.

[56] D. G. Federman, A. Dardik, D. Shapshak, C. M. Ueno, L. Masterson, H. W. Hopf, N. Abdullah, S. Junkins, E. N. Mostow, Wound Repair Regen. 2024, 32, 619.

[57] K. Rahim, S. Saleha, X. Zhu, L. Huo, A. Basit, O. L. Franco, Microb. Ecol. 2017, 73, 710.

[58] D. M. O. VulfKhaziakhmatova, M. Vulf, O. Khaziakhmatova, V. Malashchenko, A. Komar, E. Shunkin, V. Shupletsova, A. Goncharov, O. Urazova, L. Litvinova, Biomedicines 2020, 8, 400.

[59] N. X. Landén, D. Li, M. Ståhle, Cell. Mol. Life Sci. 2016, 73, 3861.

[60] T. A. Wynn, K. M. Vannella, Immunity 2016, 44, 450.

[61] T. Umehara, R. Mori, K. A. Mace, T. Murase, Y. Abe, T. Yamamoto, Y. Abe, T. Yamamoto, K. Ikematsu, Diabetes 2018, 68, 617.

[62] A. den Dekker, F. M. Davis, S. L. Kunkel, K. A. Gallagher, Transl. Res. 2019, 204, 39.

[63] U. A. Okonkwo, L. A. DiPietro, Int. J. Mol. Sci. 2017, 18, 1419.

[64] I. Herrmann, E. Supriyanto, S. K. Jaganathan, A. Manikandan, Bull. Mater. Sci. 2018, 41, 18.

[65] R. M. Greenhagen, R. G. Frykberg, D. K. Wukich, Diabet. Foot Ankle 2019, 10, 1579631.

[66] S. Noor, R. Khan, J. Ahmad, Diabetes Metab. Syndr. 2017, 11, 149.

[67] S. A. Eming, P. Martin, M. Tomic-Canic, Sci. Transl. Med. 2014, 6, 265sr6.

[68] C. D. Tipton, R. D. Wolcott, N. E. Sanford, C. Miller, G. Pathak, T. K. Silzer, J. Sun, D. Fleming, K. P. Rumbaugh, T. D. Little, N. Phillips, C. D. Phillips, PLoS Pathog. 2020, 16, e1008511.

[69] Y. Ge, Q. Wang, Front. Mol. Biosci. 2023, 9, 1057766.

[70] T. Bjarnsholt, APMIS, Suppl. 2013, 121, 1.

[71] M. M. Mihai, A. M. Holban, C. Giurcaneanu, L. G. Popa, R. M. Oanea, V. Lazar, M. C. Carmen, M. Popa, M. I. Popa, Curr. Top. Med. Chem. 2015, 15, 1552.

[72] D. V. Verdolino, H. A. Thomason, A. Fotticchia, S. Cartmell, Emerging Top Life Sci. 2021, 5, 523.

[73] X. Zhang, Y. Tang, P. Wang, Y. Wang, T. Wu, T. Li, S. Huang, J. Zhang, H. Wang, S. Ma, L. Wang, W. Xu, New J. Chem. 2022, 46, 13838.

[74] Y. Fan, L. Zheng, M. Jin, X. Li, Z. A. Li, X. Wang, BMEMat 2024, 2, e12089.

[75] A. Ko, C. Liao, BMEMat 2023, 1, e12037.

[76] S. Li, S. Dong, W. Xu, S. Tu, L. Yan, C. Zhao, J. Ding, X. Chen, Adv. Sci. 2018, 5, 1700527.

[77] R. G. Frykberg, J. Banks, Adv. Wound Care 2015, 4, 560.

[78] Y. Liu, Q. Ma, S. Liu, D. Lin, H. Zhao, X. Liu, G. Zhou, Eur. Polym. J. 2023, 197, 112372.

[79] J. Liu, W. Jiang, Q. Xu, Y. Zheng, Gels 2022, 8, 503.

[80] A. Maleki, J. He, S. Bochani, V. Nosrati, M.-A. Shahbazi, B. Guo, ACS Nano 2021, 15, 18895.

[81] Y. Liang, X. Zhao, T. Hu, B. Chen, Z. Yin, P. X. Ma, B. Guo, Small 2019, 15, 1900046.

[82] B. Zhang, J. He, M. Shi, Y. Liang, B. Guo, Chem. Eng. J. 2020, 400, 125994.

[83] Z. Aliakbar Ahovan, Z. Esmaeili, B. S. Eftekhari, S. Khosravimelal, M. Alehosseini, G. Orive, A. Dolatshahi-Pirouz, N. P. S. Chauhan, P. A. Janmey, A. Hashemi, S. C. Kundu m, M. Gholipourmalekabadi, Mater. Today Bio 2022, 17, 100499.

[84] B. Jia, G. Li, E. Cao, J. Luo, X. Zhao, H. Huang, Mater. Today Bio 2023, 19, 100582.

[85] Y. Zhong, H. Xiao, F. Seidi, Y. Jin, Biomacromolecules 2020, 21, 2983.

[86] C. Viezzer, R. Mazzuca, D. C. Machado, M. M. de Camargo Forte, J. L. Gomez Ribelles, Carbohydr. Polym. 2020, 231, 115734.

[87] M. Zhang, M. Yang, M. W. Woo, Y. Li, W. Han, X. Dang, Carbohydr. Polym. 2021, 256, 117590.

[88] O. M. Dragostin, S. K. Samal, M. Dash, F. Lupascu, A. Panzariu, C. Tuchilus, N. Ghetu, M. Danciu, P. Dubruel, D. Pieptu, C. Vasile, R. Tatia, L. Profire, Carbohydr. Polym. 2016, 141, 28.

[89] A. Moeini, P. Pedram, P. Makvandi, M. Malinconico, G. G. d’Ayala, Carbohydr. Polym. 2020, 233, 115839.

[90] J. Andrade Del Olmo, J. M. Alonso, V. Sáez-Martínez, S. Benito-Cid, I. Moreno-Benítez, M. Bengoa-Larrauri, R. Pérez-González, J. L. Vilas-Vilela, L. Pérez-Álvarez, Biomater. Adv. 2022, 139, 212992.

[91] P. K. Sharma, M. Halder, U. Srivastava, Y. Singh, ACS Appl. Bio Mater. 2019, 2, 5313.

[92] V. O. Fasiku, C. A. Omolo, N. Devnarain, U. H. Ibrahim, S. Rambharose, M. Faya, C. Mocktar, S. D. Singh, T. Govender, ACS Omega 2021, 6, 21994.

[93] Q. Yang, Z. Xie, J. Hu, Y. Liu, Mater. Sci. Eng., C 2021, 128, 112319.

[94] N. A. M. Razali, W.-C. Lin, Mater. Today Bio 2022, 16, 100347.

[95] Y. Wang, Y. Wu, L. Long, L. Yang, D. Fu, C. Hu, Q. Kong, Y. Wang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2021, 13, 33584.

[96] L. Wang, J. Dong, Z. Zhao, D. Li, W. Dong, Y. Lu, B. Jin, H. Li, Q. Liu, B. Deng, Int. J. Biol. Macromol. 2023, 228, 48.

[97] G. S. Alvarez, C. Hélary, A. M. Mebert, X. Wang, T. Coradin, M. F. Desimone, J. Mater. Chem. B 2014, 2, 4660.

[98] M. Shi, Y. Xu, S. Li, L. Wang, J. Gu, Y.-X. Zhang, Gels 2023, 9, 219.

[99] M. I. Khan, P. Paul, S. K. Behera, B. Jena, S. K. Tripathy, C. S. Lundborg, A. Mishra, Chem. Eng. J. 2021, 417, 128025.

[100] Q. Xu, M. Chang, Y. Zhang, E. Wang, M. Xing, L. Gao, Z. Huan, F. Guo, J. Chang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2020, 12, 31255.

[101] S. Suleman Ismail Abdalla, H. Katas, J. Y. Chan, P. Ganasan, F. Azmi, M. B. Fauzi, Mol. Pharmaceutics 2021, 18, 1956.

[102] K. Nešović, V. Mišković-Stanković, J. Vinyl Addit. Technol. 2022, 28, 196.

[103] J. Gan, X. Zhang, W. Ma, Y. Zhao, L. Sun, Nano Today 2022, 47, 101630.

[104] K. Lu, K. Li, M. Zhang, Z. Fang, P. Wu, L. Feng, K. Deng, C. Yu, Y. Deng, Y. Xiao, P. Zhu, R. Guo, Chem. Eng. J. 2021, 424, 130429.

[105] Y. Wu, Y. Wang, L. Long, C. Hu, Q. Kong, Y. Wang, J. Controlled Release 2022, 341, 147.

[106] W. Shi, Y. Kong, Y. Su, M. A. Kuss, X. Jiang, X. Li, J. Xie, B. Duan, J. Mat. Chem. B 2021, 9, 7182.

[107] X. Yang, S. He, J. Wang, Y. Liu, W. Ma, C.-Y. Yu, H. Wei, Int. J. Biol. Macromol. 2023, 242, 124872.

[108] W. Zhang, W. Liu, L. Long, S. He, Z. Wang, Y. Liu, L. Yang, N. Chen, C. Hu, Y. Wang, J. Controlled Release 2023, 354, 821.

[109] W. S. Al-Arjan, M. U. A. Khan, H. H. Almutairi, S. M. Alharbi, S. I. A. Razak, Polymers 2022, 14, 1949.

[110] D. Han, Y. Li, X. Liu, B. Li, Y. Han, Y. Zheng, K. W. K. Yeung, C. Li, Z. Cui, Y. Liang, Z. Li, S. Zhu, X. Wang, S. Wu, Chem. Eng. J. 2020, 396, 125194.

[111] H. P. Lee, A. K. Gaharwar, Adv. Sci. 2020, 7, 2000863.

[112] Y. Tao, H. F. Chan, B. Shi, M. Li, K. W. Leong, Adv. Funct. Mater. 2020, 30, 2005029.

[113] Q. Wang, W. Qiu, H. Liu, X. Li, X. Qin, X. Wang, J. Yu, B. Li, F. Li, L. Huang, D. Wu, Composites, Part B 2022, 242, 110098.

[114] Y. Wu, Y. Lu, C. Wu, J. Chen, N. Ning, Z. Yang, Y. Guo, J. Zhang, X. Hu, Y. Wang, J. Mater. Chem. B 2021, 9, 8138.

[115] P. Feng, Y. Luo, C. Ke, H. Qiu, W. Wang, Y. Zhu, R. Hou, L. Xu, S. Wu, Front. Bioeng. Biotechnol. 2021, 9, 650598.

[116] K. Yang, J. Yang, R. Chen, Q. Dong, H. Yang, S. Gu, Y. Zhou, Int. J. Biol. Macromol. 2024, 256, 128320.

[117] Y. Gong, P. Wang, R. Cao, J. Wu, H. Ji, M. Wang, C. Hu, P. Huang, X. Wang, ACS Nano 2023, 17, 22355.

[118] J. Qi, Z. Zheng, L. Hu, H. Wang, B. Tang, L. Lin, Colloids Surf., B 2022, 212, 112339.

[119] S. Hamed, Y. Ullmann, M. Masoud, E. Hellou, Z. Khamaysi, L. Teot, J. Invest. Dermatol. 2010, 130, 287.

[120] B. Akin, B. Akgul, S. Tasdurmazli, E. S. Abamor, T. Ozbek, B. Ozcelik, E. Su, M. M. Ozmen, Macromol. Biosci. 2024, 24, 2400101.

[121] J. Park, T. Y. Kim, Y. Kim, S. An, K. S. Kim, M. Kang, S. A. Kim, J. Kim, J. Lee, S.-W. Cho, J. Seo, Adv. Sci. 2023, 10, 2303651.

[122] Y. Wu, L. Yang, J. Wang, S. Li, X. Zhang, D. Chen, Y. Ma, W. Yang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2023, 15, 36759.

[123] M. Cao, C. Liu, M. Li, X. Zhang, L. Peng, L. Liu, J. Liao, J. Yang, Gels 2022, 8, 306.

[124] L. Karygianni, Z. Ren, H. Koo, T. Thurnheer, Trends Microbiol. 2020, 28, 668.

[125] E. M. Anderson, D. Sychantha, D. Brewer, A. J. Clarke, J. Geddes-McAlister, C. M. Khursigara, J. Biol. Chem. 2020, 295, 3387.

[126] W. Qiu, Q. Wang, M. Li, N. Li, X. Wang, J. Yu, F. Li, D. Wu, Composites, Part B 2021, 227, 109402.

[127] Q. Shao, W. Zhang, J. Qi, H. Liao, H. Guo, X. Tan, B. Chi, J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2023, 145, 106009.

[128] R. Y. Pelgrift, A. J. Friedman, Adv. Drug Delivery Rev. 2013, 65, 1803.

[129] S. Marchesan, Y. Qu, L. J. Waddington, C. D. Easton, V. Glattauer, T. J. Lithgow, K. M. McLean, J. S. Forsythe, P. G. Hartley, Biomaterials 2013, 34, 3678.

[130] D. Das, R. Das, P. Ghosh, S. Dhara, A. B. Panda, S. Pal, RSC Adv. 2013, 3, 25340.

[131] S. Hu, X. Cai, X. Qu, B. Yu, C. Yan, J. Yang, F. Li, Y. Zheng, X. Shi, Int. J. Biol. Macromol. 2019, 123, 1320.

[132] C.-H. Liao, C. S. Chen, Y.-C. Chen, N.-E. Jiang, C. J. Farn, Y.-S. Shen, M.-L. Hsu, C.-H. Chang, J. Microbiol., Immunol. Infect. 2020, 53, 525.

[133] N. Mookherjee, M. A. Anderson, H. P. Haagsman, D. J. Davidson, Nat. Rev. Drug Discovery 2020, 19, 311.

[134] K. A. Brogden, Nat. Rev. Microbiol. 2005, 3, 238.

[135] L. Schnaider, S. Brahmachari, N. W. Schmidt, B. Mensa, S. Shaham-Niv, D. Bychenko, L. Adler-Abramovich, L. J. W. Shimon, S. Kolusheva, W. F. DeGrado, E. Gazit, Nat. Commun. 2017, 8, 1365.

[136] R. Lace, K. G. Doherty, D. Dutta, M. D. P. Willcox, R. L. Williams, Adv. Mater. Interfaces 2020, 7, 2001232.

[137] R. K. Thapa, K. L. Kiick, M. O. Sullivan, Acta Biomater. 2020, 103, 115.

[138] Y.-C. Nho, Y.-M. Lim, H.-J. Gwon, E.-K. Choi, Korean J. Chem. Eng. 2009, 26, 1675.

[139] Y.-J. Zou, S.-S. He, J.-Z. Du, Chin. J. Polym. Sci. 2018, 36, 1239.

[140] F. Shen, K. Ge, C. Yang, X. Xu, S. Feng, F. Gao, M. Guan, Chem. Eng. J. 2024, 495, 153728.

[141] M. Ghozali, W. K. Restu, E. Triwulandari, M. Anwar, Polym.-Plast. Technol. Mater. 2020, 59, 1317.

[142] M. Kiristi, V. V. Singh, B. Esteban-Fernández de Ávila, M. Uygun, F. Soto, D. Aktaş Uygun, J. Wang, ACS Nano 2015, 9, 9252.

[143] O. Boeva, A. Antonov, K. Zhavoronkova, Catal. Commun. 2021, 148, 106173.

[144] I. Sondi, B. Salopek-Sondi, J. Colloid Interface Sci. 2004, 275, 177.

[145] H. Rodriguez-Acosta, J. M. Tapia-Rivera, A. Guerrero-Guzman, E. Hernandez-Elizarraraz, J. A. Hernandez-Diaz, J. J. O. Garza-Garcia, P. E. Pérez- Ramírez, S. F. Velasco- Ramírez, A. C. Ramírez- Anguiano, G. Velázquez- Juárez, J. M. Velázquez- López, Y. G. Sánchez- Toscano, S. García- Morales, M. M. Flores-Fonseca, D. E. García- Bustos, D. R. Sánchez- Chiprés, A. Zamudio- Ojeda, J. Tissue Viability 2022, 31, 173.

[146] F. M. Aldakheel, D. Mohsen, M. M. El Sayed, M. H. Fagir, D. K. El Dein, Gels 2023, 9, 646.

[147] M. T. Khorasani, A. Joorabloo, H. Adeli, P. B. Milan, M. Amoupour, Int. J. Biol. Macromol. 2021, 166, 200.

[148] L. Yan, A. Gopal, S. Kashif, P. Hazelton, M. Lan, W. Zhang, X. Chen, Chem. Eng. J. 2022, 435, 134975.

[149] Y. Qi, S. Ren, Y. Che, J. Ye, G. Ning, Acta Chim. Sin. 2020, 78, 613.

[150] D. A. Cabrera-Munguia, J. A. Claudio-Rizo, J. J. Becerra-Rodriguez, T. E. Flores-Guia, J. L. Rico, S. R. Vasquez-Garcia, Bull. Mat. Sci. 2023, 46, 100.

[151] X. Yao, G. Zhu, P. Zhu, J. Ma, W. Chen, Z. Liu, T. Kong, Adv. Funct. Mater. 2020, 30, 1909389.

[152] Y.-J. Wei, H. Chen, Z.-W. Zhou, C.-X. Liu, C.-X. Cai, J. Li, X.-Q. Yu, J. Zhang, Y.-H. Liu, N. Wang, Small 2024, 20, 2403679.

[153] S. H. Ku, M. Lee, C. B. Park, Adv. Healthcare Mater. 2013, 2, 244.

[154] Y. Zhu, S. Murali, W. Cai, X. Li, J. W. Suk, J. R. Potts, R. S. Ruoff, Adv. Mater. 2010, 22, 3906.

[155] R. Eivazzadeh-Keihan, A. Maleki, M. de la Guardia, M. S. Bani, K. K. Chenab, P. Pashazadeh-Panahi, B. Baradaran, A. Mokhtarzadeh, M. R. Hamblin, J. Adv. Res. 2019, 18, 185.

[156] C. Korupalli, H. Li, N. Nguyen, F.-L. Mi, Y. Chang, Y.-J. Lin, H.-W. Sung, Adv. Healthcare Mater. 2021, 10, 2001384.

[157] Y. Dou, Y. Zhang, S. Zhang, S. Ma, H. Zhang, J. Nanobiotechnol. 2023, 21, 343.

[158] X. Ran, Y. Du, Z. Wang, H. Wang, F. Pu, J. Ren, X. Qu, ACS Appl. Mater. Interfaces 2017, 9, 19717.

[159] C. Zhang, J. Wang, R. Chi, J. Shi, Y. Yang, X. Zhang, Mater. Des. 2019, 183, 108166.

[160] J. He, M. Shi, Y. Liang, B. Guo, Chem. Eng. J. 2020, 394, 124888.

[161] Q. Li, D. Wang, Z. Jiang, R. Li, T. Xue, C. Lin, Y. Deng, Y. Jin, B. Sun, Front. Chem. 2022, 10, 1038839.

[162] X. Geng, Y. Qi, X. Liu, Y. Shi, H. Li, L. Zhao, Biomater. Adv. 2022, 133, 112613.

[163] H. Derakhshandeh, S. S. Kashaf, F. Aghabaglou, I. O. Ghanavati, A. Tamayol, Trends Biotechnol. 2018, 36, 1259.

[164] N. Sood, A. Bhardwaj, S. Mehta, A. Mehta, Drug Delivery 2016, 23, 758.

[165] Y. Xiang, C. Liu, S. Ma, X. Wang, L. Zhu, C. Bao, Adv. Funct. Mater. 2023, 33.

[166] H. Chen, Y. Jin, J. Wang, Y. Wang, W. Jiang, H. Dai, S. Pang, L. Lei, J. Ji, B. Wang, Nanoscale 2018, 10, 20946.

[167] S.-M. Tatarusanu, F.-G. Lupascu, B.-S. Profire, A. Szilagyi, I. Gardikiotis, A.-T. Iacob, I. Caluian, L. Herciu, T.-C. Giscă, M.-C. Baican, F. Crivoi, L. Profire, Polymers 2023, 15, 3648.

[168] Y. Tang, H. Xu, X. Wang, S. Dong, L. Guo, S. Zhang, X. Yang, C. Liu, X. Jiang, M. Kan, S. Wu, J. Zhang, C. Xu, J. Nanobiotechnol. 2023, 21, 300.

[169] M. Vazquez-Gonzalez, I. Willner, Angew. Chem., Int. Ed. 2020, 59, 15342.

[170] P. Zarrintaj, M. Jouyandeh, M. R. Ganjali, B. S. Hadavand, M. Mozafari, S. S. Sheiko, M. Vatankhah-Varnoosfaderani, T. J. Gutiérrez, M. R. Saeb, Eur. Polym. J. 2019, 117, 402.

[171] M. Tao, T. Ao, X. Mao, X. Yan, R. Javed, W. Hou, Y. Wang, C. Sun, S. Lin, T. Yu, Q. Ao, Bioact. Mater. 2021, 6, 2927.

[172] Z. Zheng, X. Yang, M. Fang, J. Tian, S. Zhang, L. Lu, C. Zhou, C. Xu, Y. Qi, L. Li, Regen. Biomater. 2023, 10, rbad072.

[173] C. Shi, Y. Zhang, G. Wu, Z. Zhu, H. Zheng, X. Sun, Y. Heng, S. Pan, H. Xiu, J. Zhang, Z. Yin, Z. Yu, B. Liang, Adv. Healthcare Mater. 2024, 13, 2302626.

[174] Y. Chen, Q. Jing, Y. Zhang, X. Wu, Z. Bai, N. Dan, Z. Li, Y. Li, Y. Wang, Ind. Eng. Chem. Res. 2024, 63, 2570.

[175] Y. Liu, F. Li, Z. Guo, Y. Xiao, Y. Zhang, X. Sun, T. Zhe, Y. Cao, L. Wang, Q. Lu, J. Wang, Chem. Eng. J. 2020, 382, 122990.

[176] C. Cao, N. Yang, Y. Zhao, D. Yang, Y. Hu, D. Yang, X. Song, W. Wang, X. Dong, Nano Today 2021, 39, 101165.

[177] H. Deng, Z. Yu, S. Chen, L. Fei, Q. Sha, N. Zhou, Z. Chen, C. Xu, Carbohydr. Polym. 2020, 230, 115565.

[178] Y. Zhang, H. Zhang, Q. Zou, R. Xing, T. Jiao, X. Yan, J. Mat. Chem. B 2018, 6, 7335.

[179] H. Li, Y. Yao, H. Shi, Y. Lei, Y. Huang, K. Wang, X. He, J. Liu, J. Mat. Chem. B 2019, 7, 5992.

[180] F. Doosti, A. R. Karimi, M. Hadizadeh, ChemistrySelect 2023, 8, e202300013.

[181] X. Wang, D. Zhao, Y. Li, X. Zhou, Z. Hui, X. Lei, L. Qiu, Y. Bai, C. Wang, J. Xia, Y. Xuan, P. Jiang, J. Wang, Int. J. Biol. Macromol. 2023, 232, 123413.

[182] R. Wang, Q. Liu, A. Gao, N. Tang, Q. Zhang, A. Zhang, D. Cui, Nanoscale 2022, 14, 12999.

[183] S.-R. Yang, R. Wang, C.-J. Yan, Y.-Y. Lin, Y.-J. Yeh, Y.-Y. Yeh, Y.-C. Yeh, Biomater. Sci. 2023, 11, 4184.

[184] G. Kiaee, P. Mostafalu, M. Samandari, S. Sonkusale, Adv. Healthcare Mater. 2018, 7, 1800396.

[185] X. Zu, Y. Han, W. Zhou, C. Huangfu, M. Zhang, Y. Han, Zhongguo Xiufu Chongjian Waike Zazhi 2024, 38, 249.

[186] L. Fan, Z. He, X. Peng, J. Xie, F. Su, D.-X. Wei, Y. Zheng, D. Yao, ACS Appl. Mater. Interfaces 2021, 13, 53541.

[187] H. Zhang, W.-X. Li, S. Tang, Y. Chen, L.-M. Lan, S. Li, M. Xiong, X. Hu, Y.-H. Liu, J. Sun, G.-B. Jiang, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2305580.

[188] X. Dang, Y. Fu, X. Wang, Adv. Funct. Mater. 2024, 34, 2405745.

[189] M. Milojević, G. Harih, B. Vihar, J. Vajda, L. Gradišnik, T. Zidarič, K. S. Kleinschek, U. Maver, T. Maver, Pharmaceutics 2021, 13, 564.

[190] D. B. Kolesky, R. L. Truby, A. S. Gladman, T. A. Busbee, K. A. Homan, J. A. Lewis, Adv. Mater. 2014, 26, 3124.

[191] X. Ding, Y. Yu, W. Li, Y. Zhao, Matter 2023, 6, 1000.

[192] H. Zhao, J. Xu, H. Yuan, E. Zhang, N. Dai, Z. Gao, Y. Huang, F. Lv, L. Liu, Q. Gu, S. Wang, Mater. Horiz. 2022, 9, 342.

[193] Z. A. Ahovan, Z. Esmaeili, B. S. Eftekhari, S. Khosravimelal, M. Alehosseini, G. Orive, A. Dolatshahi-Pirouz, N. P. S. Chauhan, P. A. Janmey, A. Hashemi, S. C. Kundu, M. Gholipourmalekabadi, Mater. Today Bio 2022, 17, 100499.

[194] S. Nasra, M. Patel, H. Shukla, M. Bhatt, A. Kumar, Life Sci. 2023, 334, 122232.

[195] National Institutes of Health. Antimicrobial dermal matrices to promote infection free wound closure in cutaneous wounds-All Databases. 2023. https://reporter.nih.gov/project-details/10766085

[196] Y. Chen, X. Wang, S. Tao, Q. Wang, P.-Q. Ma, Z.-B. Li, Y.-L. Wu, D.-W. Li, Military Med. Res. 2023, 10, 37.

[197] H. Omidian, R. L. Wilson, E. J. Gill, Gels 2024, 10, 241.

[198] G. Cai, Z. Yang, Y.-C. Chen, Y. Huang, L. Liang, S. Feng, J. Zhao, Cyborg Bionic Syst. 2023, 4, 0023.

[199] M. Wu, Y. Huang, Y. Huang, H. Wang, M. Li, Y. Zhou, H. Zhao, Y. Lan, Z. Wu, C. Jia, S. Feng, J. Zhao, Anal. Chim. Acta 2023, 1271, 341469.

[200] A. C. Daly, L. Riley, T. Segura, J. A. Burdick, Nat. Rev. Mater. 2020, 5, 20.

[201] X. Gong, S. Feng, Z. Qiao, Y.-C. Chen, Anal. Chem. 2021, 93, 5823.

[202] M. Li, X. Liu, X. Liu, B. Ge, Clin. Orthop. Relat. Res. 2010, 468, 1978.

[203] J. Nie, J. Fu, Y. He, Small 2020, 16, 2003797.

RIGHTS & PERMISSIONS

2025 The Author(s). BMEMat published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of Shandong University.