Engineering antibodies with cancer-associated binding sites

Abstract

Cancer immunotherapy has appeared as a prospective therapeutic modality. Therapeutic antibodies induced in an in vitro expression system act as “targeting missiles” against tumor-associated binding sites, and subsequently, immune system attack on tumors is restored or boosted. These antibody regimens are engineered towards enhanced Fc efficacy, humanization, and fragmentation to specifically recognize and bind to effective tumor-associated targets. The challenge lies in obtaining efficient therapeutic regimens with low response rates, acquisition of resistance, and immune-related undesirable effects of artificially designed therapeutic antibodies, which is crucial for enhancing clinical efficacy. This review provides an in-depth introduction to antibodies that perform direct/indirect roles in cancer treatment by binding to immune checkpoints, co-stimulatory receptors, and extracellular membrane receptors. It also discusses how antibodies kill tumors and modulate microenvironment of tumor through these targets. The classification of expression systems for antibody production is summarized to guide appropriate selection based on different specificities. Understanding antibody sources, ongoing evaluation of engineered antibodies, and tumor-associated antigen research pave the way for designing appropriate antibody-based immunotherapy regimens.

Keywords

antibodies / cancer immunotherapy / effective targets / expression systems

References

[1] S. Kruger, M. Ilmer, S. Kobold, B. L. Cadilha, S. Endres, S. Ormanns, G. Schuebbe, B. W. Renz, J. G. D’Haese, H. Schloesser, V. Heinemann, M. Subklewe, S. Boeck, J. Werner, M. von Bergwelt-Baildon, J. Exp. Clin. Cancer Res. 2019, 38, 268.

[2] A. Finck, S. I. Gill, C. H. June, Nat. Commun. 2020, 11, 3325.

[3] S. Jin, Y. Sun, X. Liang, X. Gu, J. Ning, Y. Xu, S. Chen, L. Pan, Signal Transduction Targeted Ther. 2022, 7, 39.

[4] G. L. Szeto, S. D. Finley, Trends Cancer 2019, 5, 400.

[5] R. L. Ferris, E. M. Jaffee, S. Ferrone, J. Clin. Oncol. 2010, 28, 4390.

[6] W. Chen, Y. Yuan, X. Jiang, J. Controlled Release 2020, 328, 395.

[7] X. Yang, D. Nishimiya, S. Löchte, K. M. Jude, M. Borowska, C. S. Savvides, M. Dougan, L. Su, X. Zhao, J. Piehler, K. C. Garcia, Nat. Biotechnol. 2023, 41, 932.

[8] K. W. Ng, J. Boumelha, K. S. S. Enfield, J. Almagro, H. Cha, O. Pich, T. Karasaki, D. A. Moore, R. Salgado, M. Sivakumar, G. Young, M. Molina-Arcas, S. d. C. Trécesson, P. Anastasiou, A. Fendler, L. Au, S. T. C. Shepherd, C. Martínez-Ruiz, C. Puttick, J. R. M. Black, T. B. K. Watkins, H. Kim, S. Shim, N. Faulkner, J. Attig, S. Veeriah, N. Magno, S. Ward, A. M. Frankell, M. A. Bakir, E. L. Lim, M. S. Hill, G. A. Wilson, D. E. Cook, N. J. Birkbak, A. Behrens, N. Yousaf, S. Popat, A. Hackshaw, T. Consortium, C. Consortium, C. T. Hiley, K. Litchfield, N. McGranahan, M. Jamal-Hanjani, J. Larkin, S.-H. Lee, S. Turajlic, C. Swanton, J. Downward, G. Kassiotis, Nature 2023, 616, 563.

[9] M. Constantinides, A. Fayd’herbe De Maudave, M. Potier-Cartereau, M. Campos-Mora, G. Cartron, M. Villalba, Cancers 2023, 15, 1109.

[10] J. Preillon, J. Cuende, V. Rabolli, L. Garnero, M. Mercier, N. Wald, A. Pappalardo, S. Denies, D. Jamart, A.-C. Michaux, R. Pirson, V. Pitard, M. Bagot, S. Prasad, E. Houthuys, M. Brouwer, R. Marillier, F. Lambolez, J. R. Marchante, F. Nyawouame, M. J. Carter, V. Baron-Bodo, A. Marie-Cardine, M. Cragg, J. Déchanet-Merville, G. Driessens, C. Hoofd, Mol. Cancer Ther. 2021, 20, 121.

[11] H. Torrey, M. Khodadoust, L. Tran, D. Baum, A. Defusco, Y. H. Kim, D. L. Faustman, Leukemia 2018, 33, 1206.

[12] S. Dickopf, M. E. Lauer, P. Ringler, C. Spick, P. Kern, U. Brinkmann, Biol. Chem. 2019, 400, 343.

[13] H. Yoneda, A. Mitsuhashi, A. Yoshida, H. Ogino, S. Itakura, N. T. Nguyen, H. Nokihara, S. Sato, T. Shinohara, M. Hanibuchi, S. Abe, M. K. Kaneko, Y. Kato, Y. Nishioka, Cancer Sci. 2023, 115, 357.

[14] N. Heemskerk, M. van Egmond, Eur. J. Clin. Invest. 2018, 48, e12962.

[15] K. Su, L. Shi, T. Sheng, X. Yan, L. Lin, C. Meng, S. Wu, Y. Chen, Y. Zhang, C. Wang, Z. Wang, J. Qiu, J. Zhao, T. Xu, Y. Ping, Z. Gu, S. Liu, Nat. Commun. 2024, 15, 5659.

[16] H. Wu, C. Liu, Q. Yuan, Y. Qiao, Y. Ding, L. Duan, W. Li, M. Zhang, X. Zhang, Y. Jiang, J. Lu, Z. Dong, T. Wang, K. Liu, J. Zhao, OncoImmunology 2023, 12, 2282250.

[17] I. Zuazo-Gaztelu, M. Pàez-Ribes, P. Carrasco, L. Martín, A. Soler, M. Martínez-Lozano, R. Pons, J. Llena, L. Palomero, M. Graupera, O. Casanovas, Cancer Res. 2019, 79, 5328.

[18] G. O'Malley, O. Treacy, K. Lynch, S. D. Naicker, N. A. Leonard, P. Lohan, P. D. Dunne, T. Ritter, L. J. Egan, A. E. Royan, Cancer Immunol. Res. 2018, 6, 1426.

[19] S. G. Remesh, A. A. Armstrong, A. D. Mahan, J. Luo, M. Hammel, Structure 2018, 26, 1007.

[20] J. R. Giles, A.-M. Globig, S. M. Kaech, E. J. Wherry, Immunity 2023, 56, 2231.

[21] Y. Yang, Z. Yang, Y. Yang, Front. Immunol. 2021, 12, 686031.

[22] D. Zahavi, L. Weiner, Antibodies 2020, 9, 34.

[23] R. L. Shields, A. K. Namenuk, K. Hong, Y. G. Meng, J. Rae, J. Briggs, D. Xie, J. Lai, A. Stadlen, B. Li, J. A. Fox, L. G. Presta, J. Biol. Chem. 2001, 276, 6591.

[24] J. Chen, M. Xu, Y. Zhang, L. Xu, S. Zhao, Y. An, R. Ma, Y. Liu, F. Ma, L. Shi, Chem. Eng. J. 2023, 463, 142374.

[25] X. He, C. Xu, Cell Res. 2020, 30, 660.

[26] Y. Zhou, F. Wang, G. Li, J. Xu, J. Zhang, E. Gullen, J. Yang, J. Wang, Front. Immunol. 2024, 15, 1340307.

[27] S. Tang, Q. Ning, L. Yang, Z. Mo, S. Tang, Int. Immunopharmacol. 2020, 86, 106700.

[28] H. Qiu, Z. Shao, X. Wen, Z. Liu, Z. Chen, D. Qu, X. Ding, L. Zhang, Biomed. Pharmacother. 2023, 167, 115540.

[29] N. Aktar, C. Yueting, M. Abbas, H. Zafar, A. C. Paiva-Santos, Q. Zhang, T. Chen, M. Ahmed, F. Raza, X. Zhou, J. Wang, J. Oncol. 2022, 2022, 8901326.

[30] L. Chen, Nat. Rev. Immunol. 2004, 4, 336.

[31] B. Rowshanravan, N. Halliday, D. M. Sansom, Blood 2018, 131, 58.

[32] S. L. Buchan, Mol. Ther. 2024, 32, 279.

[33] N. Sobhani, D. R. Tardiel-Cyril, A. Davtyan, D. Generali, R. Roudi, Y. Li, Cancers 2021, 13, 1440.

[34] V. Ovcinnikovs, E. M. Ross, L. Petersone, N. M. Edner, F. Heuts, E. Ntavli, A. Kogimtzis, A. Kennedy, C. J. Wang, C. L. Bennett, D. M. Sansom, L. S. K. Walker, Sci. Immunol. 2019, 4, eaaw0902.

[35] P. Specenier, Expert Rev. Anticancer Ther. 2016, 16, 811.

[36] M. N. He, Y. Chai, J. X. Qi, C. W. H. Zhang, Z. Tong, Y. Shi, J. H. Yan, S. G. Tan, G. F. Gao, Oncotarget 2017, 8, 67129.

[37] W. Mao, F. Jiang, C. Zhu, J. Liu, Z. Lu, Y. Qian, J. Xiao, Neurochem. Res. 2024, 49, 1359.

[38] S. J. Keam, Drugs 2022, 83, 93.

[39] F. J. Ibarrondo, B. Comin-Anduix, H. Escuin-Ordinas, OncoTargets Ther. 2016, 1767.

[40] M. A. Postow, J. Chesney, A. C. Pavlick, C. Robert, K. Grossmann, D. McDermott, G. P. Linette, N. Meyer, J. K. Giguere, S. S. Agarwala, M. Shaheen, M. S. Ernstoff, D. Minor, A. K. Salama, M. Taylor, P. A. Ott, L. M. Rollin, C. Horak, P. Gagnier, J. D. Wolchok, F. S. Hodi, N. Engl. J. Med. 2015, 372, 2006.

[41] R. Stoff, S. Grynberg, N. Asher, S. Laks, Y. Steinberg, J. Schachter, R. Shapira-Frommer, G. Ben-Betzalel, Front. Oncol. 2022, 12, 1020058.

[42] T. Kamada, Y. Togashi, C. Tay, D. Ha, A. Sasaki, Y. Nakamura, E. Sato, S. Fukuoka, Y. Tada, A. Tanaka, H. Morikawa, A. Kawazoe, T. Kinoshita, K. Shitara, S. Sakaguchi, H. Nishikawa, Proc. Natl. Acad. Sci. 2019, 116, 9999.

[43] R. J. Motzer, N. M. Tannir, D. F. McDermott, O. Arén Frontera, B. Melichar, T. K. Choueiri, E. R. Plimack, P. Barthélémy, C. Porta, S. George, T. Powles, F. Donskov, V. Neiman, C. K. Kollmannsberger, P. Salman, H. Gurney, R. Hawkins, A. Ravaud, M.-O. Grimm, S. Bracarda, C. H. Barrios, Y. Tomita, D. Castellano, B. I. Rini, A. C. Chen, S. Mekan, M. B. McHenry, M. Wind-Rotolo, J. Doan, P. Sharma, H. J. Hammers, B. Escudier, N. Engl. J. Med. 2018, 378, 1277.

[44] M. D. Hellmann, T.-E. Ciuleanu, A. Pluzanski, J. S. Lee, G. A. Otterson, C. Audigier-Valette, E. Minenza, H. Linardou, S. Burgers, P. Salman, H. Borghaei, S. S. Ramalingam, J. Brahmer, M. Reck, K. J. O’Byrne, W. J. Geese, G. Green, H. Chang, J. Szustakowski, P. Bhagavatheeswaran, D. Healey, Y. Fu, F. Nathan, L. Paz-Ares, N. Engl. J. Med. 2018, 378, 2093.

[45] M. D. Hellmann, L. Paz-Ares, R. Bernabe Caro, B. Zurawski, S.-W. Kim, E. Carcereny Costa, K. Park, A. Alexandru, L. Lupinacci, E. de la Mora Jimenez, H. Sakai, I. Albert, A. Vergnenegre, S. Peters, K. Syrigos, F. Barlesi, M. Reck, H. Borghaei, J. R. Brahmer, K. J. O’Byrne, W. J. Geese, P. Bhagavatheeswaran, S. K. Rabindran, R. S. Kasinathan, F. E. Nathan, S. S. Ramalingam, N. Engl. J. Med. 2019, 381, 2020.

[46] J. D. Wolchok, V. Chiarion-Sileni, R. Gonzalez, P. Rutkowski, J.-J. Grob, C. L. Cowey, C. D. Lao, J. Wagstaff, D. Schadendorf, P. F. Ferrucci, M. Smylie, R. Dummer, A. Hill, D. Hogg, J. Haanen, M. S. Carlino, O. Bechter, M. Maio, I. Marquez-Rodas, M. Guidoboni, G. McArthur, C. Lebbé, P. A. Ascierto, G. V. Long, J. Cebon, J. Sosman, M. A. Postow, M. K. Callahan, D. Walker, L. Rollin, R. Bhore, F. S. Hodi, J. Larkin, N. Engl. J. Med. 2017, 377, 1345.

[47] S. J. Dovedi, M. J. Elder, C. Yang, S. I. Sitnikova, L. Irving, A. Hansen, J. Hair, D. C. Jones, S. Hasani, B. Wang, S.-A. Im, B. Tran, D. S. Subramaniam, S. D. Gainer, K. Vashisht, A. Lewis, X. Jin, S. Kentner, K. Mulgrew, Y. Wang, M. G. Overstreet, J. Dodgson, Y. Wu, A. Palazon, M. Morrow, G. J. Rainey, G. J. Browne, F. Neal, T. V. Murray, A. D. Toloczko, W. Dall'Acqua, I. Achour, D. J. Freeman, R. W. Wilkinson, Y. Mazor, Cancer Discovery 2021, 11, 1100.

[48] P. Farhangnia, S. M. Ghomi, M. Akbarpour, A.-A. Delbandi, Front. Immunol. 2023, 14, 1155778.

[49] T. Okazaki, S. Chikuma, Y. Iwai, S. Fagarasan, T. Honjo, Nat. Immunol. 2013, 14, 1212.

[50] L. M. Francisco, P. T. Sage, A. H. Sharpe, Immunol. Rev. 2010, 236, 219.

[51] S. T. Haile, J. J. Bosch, N. I. Agu, A. M. Zeender, P. Somasundaram, M. K. Srivastava, S. Britting, J. B. Wolf, B. R. Ksander, S. Ostrand-Rosenberg, J. Immunol. 2011, 186, 6822.

[52] Y. Wang, J. Deng, L. Wang, T. Zhou, J. Yang, Z. Tian, J. Yang, H. Chen, X. Tang, S. Zhao, L. Zhou, A. Tong, J. Xu, J. Immunol. 2020, 8, e000406.

[53] S. Kumagai, S. Koyama, K. Itahashi, T. Tanegashima, Y.-t. Lin, Y. Togashi, T. Kamada, T. Irie, G. Okumura, H. Kono, D. Ito, R. Fujii, S. Watanabe, A. Sai, S. Fukuoka, E. Sugiyama, G. Watanabe, T. Owari, H. Nishinakamura, D. Sugiyama, Y. Maeda, A. Kawazoe, H. Yukami, K. Chida, Y. Ohara, T. Yoshida, Y. Shinno, Y. Takeyasu, M. Shirasawa, K. Nakama, K. Aokage, J. Suzuki, G. Ishii, T. Kuwata, N. Sakamoto, M. Kawazu, T. Ueno, T. Mori, N. Yamazaki, M. Tsuboi, Y. Yatabe, T. Kinoshita, T. Doi, K. Shitara, H. Mano, H. Nishikawa, Cancer Cell 2022, 40, 201.

[54] T. Wartewig, J. Daniels, M. Schulz, E. Hameister, A. Joshi, J. Park, E. Morrish, A. V. Venkatasubramani, F. M. Cernilogar, F. H. A. van Heijster, C. Hundshammer, H. Schneider, F. Konstantinidis, J. V. Gabler, C. Klement, H. Kurniawan, C. Law, Y. Lee, S. Choi, J. Guitart, I. Forne, J. Giustinani, M. Müschen, S. Jain, D. M. Weinstock, R. Rad, N. Ortonne, F. Schilling, G. Schotta, A. Imhof, D. Brenner, J. Choi, J. Ruland, Nat. Cancer 2023, 4, 1508.

[55] J. S. Park, F. S. Gazzaniga, M. Wu, A. K. Luthens, J. Gillis, W. Zheng, M. W. LaFleur, S. B. Johnson, G. Morad, E. M. Park, Y. Zhou, S. S. Watowich, J. A. Wargo, G. J. Freeman, D. L. Kasper, A. H. Sharpe, Nature 2023, 617, 377.

[56] Y. Xiao, S. Yu, B. Zhu, D. Bedoret, X. Bu, L. M. Francisco, P. Hua, J. S. Duke-Cohan, D. T. Umetsu, A. H. Sharpe, R. H. DeKruyff, G. J. Freeman, J. Exp. Med. 2014, 211, 943.

[57] A. De Sousa Linhares, C. Battin, S. Jutz, J. Leitner, C. Hafner, J. Tobias, U. Wiedermann, M. Kundi, G. J. Zlabinger, K. Grabmeier-Pfistershammer, P. Steinberger, Sci. Rep. 2019, 9, 11472.

[58] R. Shibaki, S. Murakami, Y. Matsumoto, Y. Goto, S. Kanda, H. Horinouchi, Y. Fujiwara, N. Yamamoto, N. Motoi, M. Kusumoto, N. Yamamoto, Y. Ohe, Med. Oncol. 2019, 36, 49.

[59] Y. Wang, S. Zhou, F. Yang, X. Qi, X. Guan, C. Shen, N. Duma, J. V. Aguilera, A. Chintakuntlawar, K. A. Price, J. R. Molina, L. C. Pagliaro, T. R. Halfdanarson, A. Grothey, S. N. Markovic, G. S. Nowakowski, S. M. Ansell, M. L. Wang, JAMA Oncol. 2019, 5, 1008.

[60] G. Aleksandr, V. Andrei, P. Maria, S. Iana, D. Aleksandr, Z. Anna, Z. Daria, A. Aleksei, S. Mikhail, I. Evgeny, S. Valery, I. Pavel, Sci. Rep. 2024, 14, 23136.

[61] M. V. Kolfschoten, J. Schuurman, M. Losen, W. K. Bleeker, P. Martínez-Martínez, E. Vermeulen, T. H. den Bleker, L. Wiegman, T. Vink, L. A. Aarden, M. H. De Baets, J. G. J. van De Winkel, R. C. Aalberse, P. W. H. I. Parren, Science 2007, 317, 1554.

[62] P. Bruhns, B. Iannascoli, P. England, D. A. Mancardi, N. Fernandez, S. Jorieux, M. Daëron, Blood 2009, 113, 3716.

[63] W. Zhang, X. Chen, X. Chen, J. Li, H. Wang, X. Yan, H. Zha, X. Ma, C. Zhao, M. Su, L. Hong, P. Li, Y. Ling, W. Zhao, Y. Xia, B. Li, T. Zheng, J. Gu, J. Immunol. 2024, 12, e009034.

[64] J. A. Diaz-Perez, M. G. Beveridge, T. A. Victor, T. L. Cibull, J. Cutaneous Pathol. 2018, 45, 434.

[65] H. T. Lee, J. Y. Lee, H. Lim, S. H. Lee, Y. J. Moon, H. J. Pyo, S. E. Ryu, W. Shin, Y.-S. Heo, Sci. Rep. 2017, 7, 5532.

[66] C. Jochems, J. W. Hodge, M. Fantini, K. Y. Tsang, A. J. Vandeveer, J. L. Gulley, J. Schlom, Int. J. Cancer 2017, 141, 583.

[67] B. Boyerinas, C. Jochems, M. Fantini, C. R. Heery, J. L. Gulley, K. Y. Tsang, J. Schlom, Cancer Immunol. Res. 2015, 3, 1148.

[68] R. S. Herbst, J.-C. Soria, M. Kowanetz, G. D. Fine, O. Hamid, M. S. Gordon, J. A. Sosman, D. F. McDermott, J. D. Powderly, S. N. Gettinger, H. E. K. Kohrt, L. Horn, D. P. Lawrence, S. Rost, M. Leabman, Y. Xiao, A. Mokatrin, H. Koeppen, P. S. Hegde, I. Mellman, D. S. Chen, F. S. Hodi, Nature 2014, 515, 563.

[69] S. S. Ghaderi, F. Riazi-Rad, E. S. Qamsari, S. Bagheri, F. Rahimi-Jamnani, Z. Sharifzadeh, BMC Biotechnol. 2022, 22, 22.

[70] I. Koopmans, D. Hendriks, D. F. Samplonius, R. J. van Ginkel, S. Heskamp, P. J. Wierstra, E. Bremer, W. Helfrich, OncoImmunology 2018, e1466016.

[71] A. C. Anderson, D. E. Anderson, L. Bregoli, W. D. Hastings, N. Kassam, C. Lei, R. Chandwaskar, J. Karman, E. W. Su, M. Hirashima, J. N. Bruce, L. P. Kane, V. K. Kuchroo, D. A. Hafler, Science 2007, 318, 1141.

[72] W. D. Hastings, D. E. Anderson, N. Kassam, K. Koguchi, E. A. Greenfield, S. C. Kent, X. X. Zheng, T. B. Strom, D. A. Hafler, V. K. Kuchroo, Eur. J. Immunol. 2009, 39, 2492.

[73] S. F. Ngiow, B. von Scheidt, H. Akiba, H. Yagita, M. W. L. Teng, M. J. Smyth, Cancer Res. 2011, 71, 3540.

[74] H. Li, K. Wu, K. Tao, L. Chen, Q. Zheng, X. Lu, J. Liu, L. Shi, C. Liu, G. Wang, W. Zou, Hepatology 2012, 56, 1342.

[75] W. Du, M. Yang, A. Turner, C. Xu, R. Ferris, J. Huang, L. Kane, B. Lu, Int. J. Mol. Sci. 2017, 18, 645.

[76] H.-T. Jin, A. C. Anderson, W. G. Tan, E. E. West, S.-J. Ha, K. Araki, G. J. Freeman, V. K. Kuchroo, R. Ahmed, Proc. Natl. Acad. Sci. 2010, 107, 14733.

[77] S. Koyama, E. A. Akbay, Y. Y. Li, G. S. Herter-Sprie, K. A. Buczkowski, W. G. Richards, L. Gandhi, A. J. Redig, S. J. Rodig, H. Asahina, R. E. Jones, M. M. Kulkarni, M. Kuraguchi, S. Palakurthi, P. E. Fecci, B. E. Johnson, P. A. Janne, J. A. Engelman, S. P. Gangadharan, D. B. Costa, G. J. Freeman, R. Bueno, F. S. Hodi, G. Dranoff, K.-K. Wong, P. S. Hammerman, Nat. Commun. 2016, 7, 10501.

[78] J. J. Harding, V. Moreno, Y.-J. Bang, M. H. Hong, A. Patnaik, J. Trigo, A. M. Szpurka, N. Yamamoto, T. Doi, S. Fu, B. Calderon, N. Velez de Mendizabal, E. Calvo, D. Yu, L. Gandhi, Z. T. Liu, V. R. Galvao, C. C. Leow, M. J. de Miguel, Clin. Cancer Res. 2021, 27, 2168.

[79] M. D. Hellmann, N. Bivi, B. Calderon, T. Shimizu, B. Delafontaine, Z. T. Liu, A. M. Szpurka, V. Copeland, F. S. Hodi, S. Rottey, P. Aftimos, Y. Piao, L. Gandhi, V. R. Galvao, C. C. Leow, T. Doi, Clin. Cancer Res. 2021, 27, 2773.

[80] J. Wang, J. Sun, L. N. Liu, D. B. Flies, X. Nie, M. Toki, J. Zhang, C. Song, M. Zarr, X. Zhou, X. Han, K. A. Archer, T. O’Neill, R. S. Herbst, A. N. Boto, M. F. Sanmamed, S. Langermann, D. L. Rimm, L. Chen, Nat. Med. 2019, 25, 656.

[81] T. Angata, J. Biomed. Sci. 2020, 27, 10.

[82] T. Angata, Y. Tabuchi, K. Nakamura, M. Nakamura, Glycobiology 2007, 17, 838.

[83] X. Chen, S. Mo, Y. Zhang, H. Ma, Z. Lu, S. Yu, J. Chen, J. Pathol.: Clin. Res. 2022, 8, 268.

[84] J. Sun, Q. Lu, M. F. Sanmamed, J. Wang, Clin. Cancer Res. 2021, 27, 680.

[85] J. Wu, J. Peng, Y. Zhou, R. Zhang, Z. Wang, N. Hu, D. Zhang, G. Quan, Y. Wu, J. Feng, B. Shen, J. Zhao, Y. Zhang, K. Yang, L. Luo, Mol. Pharmacol. 2022, 102, 161.

[86] X. Liu, H. Kwon, Z. Li, Y.-x. Fu, J. Hematol. Oncol. 2017, 10, 12.

[87] A. Veillette, J. Chen, Trends Immunol. 2018, 39, 173.

[88] A. N. Barclay, T. K. van den Berg, Annu. Rev. Immunol. 2014, 32, 25.

[89] J. C. Andrechak, L. J. Dooling, D. E. Discher, Philos. Trans. R. Soc., B. 2019, 374, 20180217.

[90] H. L. Matlung, K. Szilagyi, N. A. Barclay, T. K. van den Berg, Immunol. Rev. 2017, 276, 145.

[91] H. Yang, R. Shao, H. Huang, X. Wang, Z. Rong, Y. Lin, Cancer Med. 2019, 8, 4245.

[92] J. C. Osorio, P. Smith, D. A. Knorr, J. V. Ravetch, Cancer Cell 2023, 41, 2051.

[93] A. A. Barkal, R. E. Brewer, M. Markovic, M. Kowarsky, S. A. Barkal, B. W. Zaro, V. Krishnan, J. Hatakeyama, O. Dorigo, L. J. Barkal, I. L. Weissman, Nature 2019, 572, 392.

[94] E. Panagiotou, N. K. Syrigos, A. Charpidou, E. Kotteas, I. A. Vathiotis, J. Pers. Med. 2022, 12, 1235.

[95] Y. Yang, G. Zhu, L. Yang, Y. Yang, Cell Commun. Signaling 2023, 21, 312.

[96] Y. Ozawa, Y. Harutani, J. Oyanagi, H. Akamatsu, E. Murakami, R. Shibaki, A. Hayata, T. Sugimoto, M. Tanaka, T. Takakura, K. Furuta, Y. Okuda, K. Sato, S. Teraoka, H. Ueda, N. Tokudome, Y. Kitamura, J. Fukuoka, M. Nakanishi, Y. Koh, N. Yamamoto, Cancer Sci. 2020, 112, 72.

[97] P. Baumann, W. Thiele, N. Cremers, S. Muppala, J. Krachulec, M. Diefenbacher, O. Kassel, G. Mudduluru, H. Allgayer, M. Frame, J. P. Sleeman, Cell. Mol. Life Sci. 2011, 69, 435.

[98] Y. Yang, H. Wu, Y. Yang, Y. Kang, R. He, B. Zhou, H. Guo, J. Zhang, J. Li, C. Ge, T. Wang, Mol. Ther.-Oncolytics. 2023, 31, 100747.

[99] T. D. Gilmore, Oncogene 2006, 25, 6680.

[100] M. Kober-Hasslacher, M. Schmidt-Supprian, Cancers 2019, 11, 941.

[101] T. Li, X. Li, A. Zamani, W. Wang, C.-N. Lee, M. Li, G. Luo, E. Eiler, H. Sun, S. Ghosh, J. Jin, R. Murali, Q. Ruan, W. Shi, Y. H. Chen, Nat. Cancer 2020, 1, 507.

[102] S. Hartmann, C. Döring, E. Vucic, F. C. Chan, D. Ennishi, T. Tousseyn, C. de Wolf-Peeters, S. Perner, I. Wlodarska, C. Steidl, R. D. Gascoyne, M. L. Hansmann, Br. J. Haematol. 2015, 169, 415.

[103] K. Belguise, G. E. Sonenshein, J. Clin. Invest. 2007, 117, 4009.

[104] D. Kabacaoglu, D. A. Ruess, J. Ai, H. Algül, Cancers 2019, 11, 937.

[105] J. E. Hunter, J. Leslie, N. D. Perkins, Br. J. Cancer 2016, 114, 1.

[106] J. R. Tumang, C. Y. Hsia, W. Tian, J. F. Bromberg, H.-C. Liou, Cell. Immunol. 2002, 217, 47.

[107] W. H. Neo, J. F. Lim, R. Grumont, S. Gerondakis, I. h. Su, J. Biol. Chem. 2014, 289, 31693.

[108] R. Luo, Q. Liu, Z. Hu, W. Dai, S. Huang, J. Xie, S. Wei, C. Lin, J. Cancer 2024, 15, 2329.

[109] H. Esensten Jonathan, Ynes A. Helou, G. Chopra, A. Weiss, Jeffrey A. Bluestone, Immunity 2016, 44, 973.

[110] H. Bour-Jordan, J. H. Esensten, M. Martinez-Llordella, C. Penaranda, M. Stumpf, J. A. Bluestone, Immunol. Rev. 2011, 241, 180.

[111] S. Timalsena, P. Pluangnooch, A. Wongkajornsilp, K. Soontrapa, Asian Pac. J. Allergy Immunol. 2017, 35, 67.

[112] A. Elsayed, C. Pellegrino, L. Plüss, F. Peissert, R. Benz, F. Ulrich, G. Thorhallsdottir, S. D. Plaza, A. Villa, J. Mock, E. Puca, R. De Luca, M. G. Manz, C. Halin, D. Neri, mAbs 2023, 15, 2220839.

[113] D. Skokos, J. C. Waite, L. Haber, A. Crawford, A. Hermann, E. Ullman, R. Slim, S. Godin, D. Ajithdoss, X. Ye, B. Wang, Q. Wu, I. Ramos, A. Pawashe, L. Canova, K. Vazzana, P. Ram, E. Herlihy, H. Ahmed, E. Oswald, J. Golubov, P. Poon, L. Havel, D. Chiu, M. Lazo, K. Provoncha, K. Yu, J. Kim, J. J. Warsaw, N. S. Oristian, C. J. Siao, D. Dudgeon, T. Huang, T. Potocky, J. Martin, D. MacDonald, A. Oyejide, A. Rafique, W. Poueymirou, J. R. Kirshner, E. Smith, W. Olson, J. Lin, G. Thurston, M. A. Sleeman, A. J. Murphy, G. D. Yancopoulos, Sci. Transl. Med. 2020, 12, eaaw7888.

[114] G. Filaci, D. Fenoglio, M. Fravega, G. Ansaldo, G. Borgonovo, P. Traverso, B. Villaggio, A. Ferrera, A. Kunkl, M. Rizzi, F. Ferrera, P. Balestra, M. Ghio, P. Contini, M. Setti, D. Olive, B. Azzarone, G. Carmignani, J. L. Ravetti, G. Torre, F. Indiveri, J. Immunol. 2007, 179, 4323.

[115] N.-p. Weng, A. N. Akbar, J. Goronzy, Trends Immunol. 2009, 30, 306.

[116] K. H. Kim, H. K. Kim, H.-D. Kim, C. G. Kim, H. Lee, J. W. Han, S. J. Choi, S. Jeong, M. Jeon, H. Kim, J. Koh, B. M. Ku, S.-H. Park, M.-J. Ahn, E.-C. Shin, Cell. Mol. Immunol. 2020, 18, 385.

[117] C.-L. Geng, J.-Y. Chen, T.-Y. Song, J. H. Jung, M. Long, M.-F. Song, T. Ji, B. S. Min, J. G. Lee, B. Peng, Y.-S. Pu, H.-J. Fan, P. Hao, Q. Zhou, E.-C. Shin, Y. Cang, Cell Chem. Biol. 2022, 29, 1260.

[118] J. C. Waite, B. Wang, L. Haber, A. Hermann, E. Ullman, X. Ye, D. Dudgeon, R. Slim, D. K. Ajithdoss, S. J. Godin, I. Ramos, Q. Wu, E. Oswald, P. Poon, J. Golubov, D. Grote, J. Stella, A. Pawashe, J. Finney, E. Herlihy, H. Ahmed, V. Kamat, A. Dorvilliers, E. Navarro, J. Xiao, J. Kim, S. N. Yang, J. Warsaw, C. Lett, L. Canova, T. Schulenburg, R. Foster, P. Krueger, E. Garnova, A. Rafique, R. Babb, G. Chen, N. S. Oristian, C. J. Siao, C. Daly, C. Gurer, J. Martin, L. Macdonald, D. MacDonald, W. Poueymirou, E. Smith, I. Lowy, G. Thurston, W. Olson, J. C. Lin, M. A. Sleeman, G. D. Yancopoulos, A. J. Murphy, D. Skokos, Sci. Transl. Med. 2020, 12, eaba2325.

[119] R. Singh, Y.-H. Kim, S.-J. Lee, H.-S. Eom, B. K. Choi, Exp. Mol. Med. 2024, 56, 32.

[120] T. Futagawa, H. Akiba, T. Kodama, K. Takeda, Y. Hosoda, H. Yagita, K. Okumura, Int. Immunol. 2002, 14, 275.

[121] B. K. Choi, H.-W. Lee, Front. Immunol. 2020, 11, 553715.

[122] A. A. Freitas, H. S. Oh, B. K. Choi, Y. H. Kim, D. G. Lee, S. Hwang, M. J. Lee, S. H. Park, Y.-S. Bae, B. S. Kwon, PLoS One 2015, 10, e0126765.

[123] C. Claus, C. Ferrara-Koller, C. Klein, mAbs 2023, 15, 2167189.

[124] N. H. Segal, T. F. Logan, F. S. Hodi, D. McDermott, I. Melero, O. Hamid, H. Schmidt, C. Robert, V. Chiarion-Sileni, P. A. Ascierto, M. Maio, W. J. Urba, T. C. Gangadhar, S. Suryawanshi, J. Neely, M. Jure-Kunkel, S. Krishnan, H. Kohrt, M. Sznol, R. Levy, Clin. Cancer Res. 2017, 23, 1929.

[125] S. M. Chin, C. R. Kimberlin, Z. Roe-Zurz, P. Zhang, A. Xu, S. Liao-Chan, D. Sen, A. R. Nager, N. S. Oakdale, C. Brown, F. Wang, Y. Yang, K. Lindquist, Y. A. Yeung, S. Salek-Ardakani, J. Chaparro-Riggers, Nat. Commun. 2018, 9, 4679.

[126] L.-s. Cheng, Y.-f. Cheng, W.-t. Liu, A. Shen, D. Zhang, T. Xu, W. Yin, M. Cheng, X. Ma, F. Wang, Q. Zhao, X. Zeng, Y. Zhang, G. Shen, J. Transl. Med. 2022, 20, 415.

[127] S. Jeong, E. Park, H.-D. Kim, E. Sung, H. Kim, J. Jeon, Y. Kim, U.-j. Jung, Y.-G. Son, Y. Hong, H. Lee, S. Lee, Y. Lim, J. Won, M. Jeon, S. Hwang, L. Fang, W. Jiang, Z. Wang, E.-C. Shin, S.-H. Park, J. Jung, J. Immunol. 2021, 9, e002428.

[128] A. Muik, I. Altintas, F. Gieseke, K. B. Schoedel, S. M. Burm, A. Toker, T. W. Salcedo, D. Verzijl, D. Eisel, C. Grunwitz, L. M. Kranz, M. Vormehr, D. P. E. Satijn, M. Diken, S. Kreiter, K. Sasser, T. Ahmadi, Ö. Türeci, E. C. W. Breij, M. Jure-Kunkel, U. Sahin, OncoImmunology 2022, 11, 2030135.

[129] J. Gao, Z. Wang, W. Jiang, Y. Zhang, Z. Meng, Y. Niu, Z. Sheng, C. Chen, X. Liu, X. Chen, C. Liu, K. Jia, C. Zhang, H. Liao, J. Jung, E. Sung, H. Chung, J. Z. Zhang, A. X. Zhu, L. Shen, J. Immunol. 2023, 11, e006704.

[130] J. Zaini, S. Andarini, M. Tahara, Y. Saijo, N. Ishii, K. Kawakami, M. Taniguchi, K. Sugamura, T. Nukiwa, T. Kikuchi, J. Clin. Invest. 2007, 117, 3330.

[131] M. Croft, T. So, W. Duan, P. Soroosh, Immunol. Rev. 2009, 229, 173.

[132] M. Croft, Annu. Rev. Immunol. 2010, 28, 57.

[133] A. D. Weinberg, M.-M. Rivera, R. Prell, A. Morris, T. Ramstad, J. T. Vetto, W. J. Urba, G. Alvord, C. Bunce, J. Shields, J. Immunol. 2000, 164, 2160.

[134] G. J. Webb, G. M. Hirschfield, P. J. L. Lane, Clin. Rev. Allergy Immunol. 2015, 5, 34.

[135] S. N. Linch, M. J. McNamara, W. L. Redmond, Front. Oncol. 2015, 5, 34.

[136] Y. Bulliard, R. Jolicoeur, J. Zhang, G. Dranoff, N. S. Wilson, J. L. Brogdon, Immunol. Cell Biol. 2014, 92, 475.

[137] D. Zhang, A. A. Armstrong, S. H. Tam, S. G. McCarthy, J. Luo, G. L. Gilliland, M. L. Chiu, mAbs 2017, 9, 1129.

[138] P. Zhang, G. H. Tu, J. Wei, P. Santiago, L. R. Larrabee, S. Liao-Chan, T. Mistry, M. L.-H. Chu, T. Sai, K. Lindquist, H. Long, J. Chaparro-Riggers, S. Salek-Ardakani, Y. A. Yeung, Cell Rep. 2019, 27, 3117.

[139] A. M. Kvarnhammar, N. Veitonmäki, K. Hägerbrand, A. Dahlman, K. E. Smith, S. Fritzell, L. von Schantz, M. Thagesson, D. Werchau, K. Smedenfors, M. Johansson, A. Rosén, I. Åberg, M. Winnerstam, E. Nyblom, K. Barchan, C. Furebring, P. Norlén, P. Ellmark, J. Immunol. 2019, 7, 103.

[140] I.-K. Kim, Y. Chung, C.-Y. Kang, OncoImmunology 2015, 5, e1122862.

[141] G. Buzzatti, C. Dellepiane, L. Del Mastro, ESMO Open 2019, 4, e000738.

[142] J. Shimizu, S. Yamazaki, T. Takahashi, Y. Ishida, S. Sakaguchi, Nat. Immunol. 2002, 3, 135.

[143] G. Nocentini, C. Riccardi, Therapeutic Targets Tnf Superfamily 2009, 647, 156.

[144] S. Hanabuchi, N. Watanabe, Y.-H. Wang, Y.-H. Wang, T. Ito, J. Shaw, W. Cao, F. X.-F. Qin, Y.-J. Liu, Blood 2006, 107, 3617.

[145] L. M. Snell, A. J. McPherson, G. H. Y. Lin, S. Sakaguchi, P. P. Pandolfi, C. Riccardi, T. H. Watts, J. Immunol. 2010, 185, 7223.

[146] H. Nishikawa, T. Kato, M. Hirayama, Y. Orito, E. Sato, N. Harada, S. Gnjatic, L. J. Old, H. Shiku, Cancer Res. 2008, 68, 5948.

[147] A. D. Cohen, A. Diab, M.-A. Perales, J. D. Wolchok, G. Rizzuto, T. Merghoub, D. Huggins, C. Liu, M. J. Turk, N. P. Restifo, S. Sakaguchi, A. N. Houghton, Cancer Res. 2006, 66, 4904.

[148] D. Coe, S. Begom, C. Addey, M. White, J. Dyson, J.-G. Chai, Cancer Immunol., Immunother. 2010, 59, 1367.

[149] Y. H. Kim, S. M. Shin, B. K. Choi, H. S. Oh, C. H. Kim, S. J. Lee, K. H. Kim, D. G. Lee, S. H. Park, B. S. Kwon, J. Immunol. 2015, 195, 4721.

[150] R. Zappasodi, C. Sirard, Y. Li, S. Budhu, M. Abu-Akeel, C. Liu, X. Yang, H. Zhong, W. Newman, J. Qi, P. Wong, D. Schaer, H. Koon, V. Velcheti, M. D. Hellmann, M. A. Postow, M. K. Callahan, J. D. Wolchok, T. Merghoub, Nat. Med. 2019, 25, 759.

[151] L. Lu, X. B. Xu, Z. Bin, R. S. Zhang, H. Z. Ji, X. Wang, J. Transl. Med. 2014, 12, 36.

[152] J. Mitsui, H. Nishikawa, D. Muraoka, L. Wang, T. Noguchi, E. Sato, S. Kondo, J. P. Allison, S. Sakaguchi, L. J. Old, T. Kato, H. Shiku, Clin. Cancer Res. 2010, 16, 2781.

[153] E. J. Grant, S. Nüssing, S. Sant, E. B. Clemens, K. Kedzierska, Curr. Opin. Virol. 2017, 22, 77.

[154] T. Taghon, M. A. Yui, R. Pant, R. A. Diamond, E. V. Rothenberg, Immunity 2006, 24, 53.

[155] K. Tesselaar, Y. Xiao, R. Arens, G. M. W. van Schijndel, D. H. Schuurhuis, R. E. Mebius, J. Borst, R. A. W. van Lier, J. Immunol. 2003, 170, 33.

[156] S. M. A. Lens, K. Tesselaar, M. H. J. van Oers, R. A. W. van Lier, Semin. Immunol. 1998, 10, 491.

[157] S. Yamada, K. Shinozaki, K. Agematsu, Clin. Exp. Immunol. 2002, 130, 424.

[158] K. Takeda, H. Oshima, Y. Hayakawa, H. Akiba, M. Atsuta, T. Kobata, K. Kobayashi, M. Ito, H. Yagita, K. Okumura, J. Immunol. 2000, 164, 1741.

[159] D. J. Roberts, N. A. Franklin, L. M. Kingeter, H. Yagita, A. L. Tutt, M. J. Glennie, T. N. J. Bullock, J. Immunother. 2010, 33, 769.

[160] T. Sakanishi, H. Yagita, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2010, 393, 829.

[161] I. Vogel, V. Acolty, T. Keler, S. Goriely, O. Leo, M. Moser, Eur. J. Immunol. 2022, 52, 1620.

[162] M. J. Yellin, T. Keler, T. Rawls, T. R. Hawthorne, A. Feldman, J. Nemunaitis, J. Brody, B. I. Sikic, M. H. Taylor, I. Flinn, S. M. Ansell, Blood Adv. 2020, 4, 1917.

[163] V. Melo, L. C. Nelemans, M. Vlaming, H. J. Lourens, V. R. Wiersma, V. Bilemjian, G. Huls, M. de Bruyn, E. Bremer, Front. Immunol. 2023, 14, 1191866.

[164] L. A. Vitale, L.-Z. He, L. J. Thomas, A. Wasiuk, T. O’Neill, J. Widger, A. Crocker, L. Mills-Chen, E. Forsberg, J. Weidlick, C. Patterson, R. A. Hammond, J. Boyer, C. Sisson, D. Alvarado, J. Goldstein, H. C. Marsh, T. Keler, Cancer Immunol., Immunother. 2020, 69, 2125.

[165] C. L. Gigliotti, E. Boggio, N. Clemente, Y. Shivakumar, E. Toth, D. Sblattero, P. D’Amelio, G. C. Isaia, C. Dianzani, J. Yagi, J. M. Rojo, A. Chiocchetti, R. Boldorini, M. Bosetti, U. Dianzani, J. Immunol. 2016, 197, 3905.

[166] E. Boggio, C. L. Gigliotti, R. Moia, A. Scotta, I. Crespi, P. Boggione, L. De Paoli, C. Deambrogi, M. Garzaro, M. Vidali, A. Chiocchetti, I. Stoppa, R. Rolla, C. Dianzani, C. Monge, N. Clemente, G. Gaidano, U. Dianzani, Br. J. Haematol. 2021, 196, 1369.

[167] D. J. Wikenheiser, J. S. Stumhofer, Front. Immunol. 2016, 7, 304.

[168] J. J. Wallin, L. Liang, A. Bakardjiev, W. C. Sha, J. Immunol. 2001, 167, 132.

[169] M. H. Nelson, S. Kundimi, J. S. Bowers, C. E. Rogers, L. W. Huff, K. M. Schwartz, K. Thyagarajan, E. C. Little, S. Mehrotra, D. J. Cole, M. P. Rubinstein, C. M. Paulos, J. Immunol. 2015, 194, 1737.

[170] Y. Burmeister, T. Lischke, A. C. Dahler, H. W. Mages, K.-P. Lam, A. J. Coyle, R. A. Kroczek, A. Hutloff, J. Immunol. 2008, 180, 774.

[171] A. J. S. Furness, F. A. Vargas, K. S. Peggs, S. A. Quezada, Trends Immunol. 2014, 35, 290.

[172] G. Ara, A. Baher, N. Storm, T. Horan, C. Baikalov, E. Brisan, R. Camacho, A. Moore, H. Goldman, T. Kohno, R. C. Cattley, G. Van, K. Gaida, M. Zhang, J. S. Whoriskey, D. Fong, S. K. Yoshinaga, Int. J. Cancer 2002, 103, 501.

[173] A. Sepahi, H.-e. Ho, P. Vyas, B. Umiker, K. Kis-Toth, D. Wiederschain, L. Radigan, C. Cunningham-Rundles, Clin. Immunol. 2024, 264, 110217.

[174] C. S. Cho, A. Hanson, K. Elpek, E. Duong, L. Shallberg, M. Fan, C. Johnson, M. Wallace, G. R. Mabry, S. Sazinsky, L. Pepper, C. J. Shu, S. Sathyanarayanan, S. Zuerndorfer, T. Simpson, M. Gostissa, M. Briskin, D. Law, J. Michaelson, C. J. Harvey, PLoS One 2020, 15, e0239595.

[175] R. C. A. Sainson, A. K. Thotakura, M. Kosmac, G. Borhis, N. Parveen, R. Kimber, J. Carvalho, S. J. Henderson, K. L. Pryke, T. Okell, S. O'Leary, S. Ball, C. Van Krinks, L. Gamand, E. Taggart, E. J. Pring, H. Ali, H. Craig, V. W. Y. Wong, Q. Liang, R. J. Rowlands, M. Lecointre, J. Campbell, I. Kirby, D. Melvin, V. Germaschewski, E. Oelmann, S. Quaratino, M. McCourt, Cancer Immunol. Res. 2020, 8, 1568.

[176] C. R. Smulski, M. Decossas, N. Chekkat, J. Beyrath, L. Willen, G. Guichard, R. Lorenzetti, M. Rizzi, H. Eibel, P. Schneider, S. Fournel, Cell Death Dis. 2017, 8, e2601.

[177] T. A. Hamilton, C. Zhao, P. G. Pavicic, S. Datta, Front. Immunol. 2014, 5.

[178] X. Zhong, H. Wang, Z. Ye, W. Qiu, Z. Lu, R. Li, Y. Shu, Y. Chang, X. Hu, J. Neuroimmunol. 2016, 299, 66.

[179] A. Ara, K. A. Ahmed, J. Xiang, ImmunoTargets Ther. 2018, 7, 55.

[180] R. Elgueta, M. J. Benson, V. C. De Vries, A. Wasiuk, Y. Guo, R. J. Noelle, Immunol. Rev. 2009, 229, 152.

[181] R. Dahan, B. C. Barnhart, F. Li, A. P. Yamniuk, A. J. Korman, J. V. Ravetch, Cancer Cell 2016, 29, 820.

[182] D. A. Knorr, R. Dahan, J. V. Ravetch, Proc. Natl. Acad. Sci. 2018, 115, 11048.

[183] R. H. Vonderheide, K. T. Flaherty, M. Khalil, M. S. Stumacher, D. L. Bajor, N. A. Hutnick, P. Sullivan, J. J. Mahany, M. Gallagher, A. Kramer, S. J. Green, P. J. O'Dwyer, K. L. Running, R. D. Huhn, S. J. Antonia, J. Clin. Oncol. 2007, 25, 876.

[184] R. H. Vonderheide, J. M. Burg, R. Mick, J. A. Trosko, D. Li, M. N. Shaik, A. W. Tolcher, O. Hamid, OncoImmunology 2014, 2, e23033.

[185] C. S. Garris, J. L. Wong, J. V. Ravetch, D. A. Knorr, Sci. Transl. Med. 2021, 13, eabd1346.

[186] X. Yu, H. T. C. Chan, C. M. Orr, O. Dadas, S. G. Booth, L. N. Dahal, C. A. Penfold, L. O'Brien, C. I. Mockridge, R. R. French, P. Duriez, L. R. Douglas, A. R. Pearson, M. S. Cragg, I. Tews, M. J. Glennie, A. L. White, Cancer Cell 2018, 33, 664.

[187] M. Luqman, S. Klabunde, K. Lin, G. V. Georgakis, A. Cherukuri, J. Holash, C. Goldbeck, X. Xu, E. E. Kadel, S. H. Lee, S. L. Aukerman, B. Jallal, N. Aziz, W.-K. Weng, W. Wierda, S. O'Brien, A. Younes, Blood 2008, 112, 711.

[188] J. L. Karnell, S. A. Rieder, R. Ettinger, R. Kolbeck, Adv. Drug Delivery Rev. 2019, 141, 92.

[189] X. Yu, H. T. C. Chan, H. Fisher, C. A. Penfold, J. Kim, T. Inzhelevskaya, C. I. Mockridge, R. R. French, P. J. Duriez, L. R. Douglas, V. English, J. S. Verbeek, A. L. White, I. Tews, M. J. Glennie, M. S. Cragg, Cancer Cell 2020, 37, 850.

[190] Ann L. White, H. T. C. Chan, Ruth R. French, J. Willoughby, C. I. Mockridge, A. Roghanian, Christine A. Penfold, Steven G. Booth, A. Dodhy, Marta E. Polak, Elizabeth A. Potter, Michael R. Ardern-Jones, J. S. Verbeek, Peter W. M. Johnson, A. Al-Shamkhani, Mark S. Cragg, Stephen A. Beers, Martin J. Glennie, Cancer Cell 2015, 27, 138.

[191] C. Guo, M. Crespo, B. Gurel, D. Dolling, J. Rekowski, A. Sharp, A. Petremolo, S. Sumanasuriya, D. N. Rodrigues, A. Ferreira, R. Pereira, I. Figueiredo, N. Mehra, M. B. K. Lambros, A. Neeb, V. Gil, G. Seed, L. Terstappen, A. Alimonti, C. G. Drake, W. Yuan, J. S. de Bono, D. Robinson, E. M. Van Allen, Y.-M. Wu, N. Schultz, R. J. Lonigro, J.-M. Mosquera, B. Montgomery, M.-E. Taplin, C. C. Pritchard, G. Attard, H. Beltran, W. Abida, R. K. Bradley, J. Vinson, X. Cao, P. Vats, L. P. Kunju, M. Hussain, S. A. Tomlins, K. A. Cooney, D. C. Smith, C. Brennan, J. Siddiqui, R. Mehra, Y. Chen, D. E. Rathkopf, M. J. Morris, S. B. Solomon, J. C. Durack, V. E. Reuter, A. Gopalan, J. Gao, M. Loda, R. T. Lis, M. Bowden, S. P. Balk, G. Gaviola, C. Sougnez, M. Gupta, E. Y. Yu, E. A. Mostaghel, H. H. Cheng, H. Mulcahy, L. D. True, S. R. Plymate, H. Dvinge, R. Ferraldeschi, P. Flohr, S. Miranda, Z. Zafeiriou, N. Tunariu, J. Mateo, R. Perez-Lopez, F. Demichelis, B. D. Robinson, M. Schiffman, D. M. Nanus, S. T. Tagawa, A. Sigaras, K. W. Eng, O. Elemento, A. Sboner, E. I. Heath, H. I. Scher, K. J. Pienta, P. Kantoff, J. S. de Bono, M. A. Rubin, P. S. Nelson, L. A. Garraway, C. L. Sawyers, A. M. Chinnaiyan, Eur. Urol. 2021, 79, 736.

[192] A. Kar, S. Mehrotra, S. Chatterjee, Cells 2020, 9, 1716.

[193] R. Zambello, G. Barilà, S. Manni, F. Piazza, G. Semenzato, Cells 2020, 9, 768.

[194] T. Fujita, A. Kantarci, M. L. Warbington, K. H. Zawawi, H. Hasturk, H. Kurihara, T. E. Van Dyke, J. Periodontol. 2005, 76, 1960.

[195] J. H. Shrimp, J. Hu, M. Dong, B. S. Wang, R. MacDonald, H. Jiang, Q. Hao, A. Yen, H. Lin, J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 5656.

[196] T. A. Karakasheva, T. J. Waldron, E. Eruslanov, S.-B. Kim, J.-S. Lee, S. O'Brien, P. D. Hicks, D. Basu, S. Singhal, F. Malavasi, A. K. Rustgi, Cancer Res. 2015, 75, 4074.

[197] A. L. Horenstein, A. Chillemi, G. Zaccarello, S. Bruzzone, V. Quarona, A. Zito, S. Serra, F. Malavasi, OncoImmunology 2013, 2, e26246.

[198] S. Serra, A. L. Horenstein, T. Vaisitti, D. Brusa, D. Rossi, L. Laurenti, G. D'Arena, M. Coscia, C. Tripodo, G. Inghirami, S. C. Robson, G. Gaidano, F. Malavasi, S. Deaglio, Blood 2011, 118, 6141.

[199] H. Taniguchi, S. S. Chavan, A. Chow, J. M. Chan, H. Mukae, C. M. Rudin, T. Sen, Front. Immunol. 2024, 15, 1348982.

[200] N. W. C. J. van de Donk, S. Z. Usmani, Front. Immunol. 2018, 9, 2134.

[201] N. W. C. J. van de Donk, P. G. Richardson, F. Malavasi, Blood 2018, 131, 13.

[202] N. W. C. J. van de Donk, M. L. Janmaat, T. Mutis, J. J. Lammerts van Bueren, T. Ahmadi, A. K. Sasser, H. M. Lokhorst, P. W. H. I. Parren, Immunol. Rev. 2016, 270, 95.

[203] J. Krejcik, T. Casneuf, I. S. Nijhof, B. Verbist, J. Bald, T. Plesner, K. Syed, K. Liu, N. W. C. J. van de Donk, B. M. Weiss, T. Ahmadi, H. M. Lokhorst, T. Mutis, A. K. Sasser, Blood 2016, 128, 384.

[204] J. E. Frampton, Targeted Oncol. 2021, 16, 675.

[205] L. Moreno, C. Perez, A. Zabaleta, I. Manrique, D. Alignani, D. Ajona, L. Blanco, M. Lasa, P. Maiso, I. Rodriguez, S. Garate, T. Jelinek, V. Segura, C. Moreno, J. Merino, P. Rodriguez-Otero, C. Panizo, F. Prosper, J. F. San-Miguel, B. Paiva, Clin. Cancer Res. 2019, 25, 3176.

[206] C. Zhu, Z. Song, A. Wang, S. Srinivasan, G. Yang, R. Greco, J. Theilhaber, E. Shehu, L. Wu, Z.-Y. Yang, W. Passe-Coutrin, A. Fournier, Y.-T. Tai, K. C. Anderson, D. Wiederschain, K. Bahjat, F. J. Adrián, M. Chiron, Front. Immunol. 2020, 11, 1771.

[207] H. S. Ugamraj, K. Dang, L.-H. Ouisse, B. Buelow, E. N. Chini, G. Castello, J. Allison, S. C. Clarke, L. M. Davison, R. Buelow, R. Deng, S. Iyer, U. Schellenberger, S. N. Manika, S. Bijpuria, A. Musnier, A. Poupon, M. C. Cuturi, W. van Schooten, P. Dalvi, mAbs 2022, 14, 2095949.

[208] T. G. Martin, K. Corzo, M. Chiron, H. van de Velde, G. Abbadessa, F. Campana, M. Solanki, R. Meng, H. Lee, D. Wiederschain, C. Zhu, A. Rak, K. C. Anderson, Cells 2019, 8, 1522.

[209] S. Kassem, B. K. Diallo, N. El-Murr, N. Carrié, A. Tang, A. Fournier, H. Bonnevaux, C. Nicolazzi, M. Cuisinier, I. Arnould, S. S. Sidhu, J. Corre, H. Avet-Loiseau, J. L. Teillaud, H. van de Velde, D. Wiederschain, M. Chiron, L. Martinet, A. Virone-Oddos, Blood 2022, 139, 1160.

[210] Y.-T. Tai, M. Dillon, W. Song, M. Leiba, X.-F. Li, P. Burger, A. I. Lee, K. Podar, T. Hideshima, A. G. Rice, A. van Abbema, L. Jesaitis, I. Caras, D. Law, E. Weller, W. Xie, P. Richardson, N. C. Munshi, C. Mathiot, H. Avet-Loiseau, D. E. H. Afar, K. C. Anderson, Blood 2008, 112, 1329.

[211] M. Ishibashi, S. Soeda, M. Sasaki, H. Handa, Y. Imai, N. Tanaka, S. Tanosaki, S. Ito, T. Odajima, H. Sugimori, T. Asayama, M. Sunakawa, Y. Kaito, R. Kinoshita, Kuribayashi Yasuko, A. Onodera, K. Moriya, J. Tanaka, Y. Tsukune, N. Komatsu, K. Inokuchi, H. Tamura, Oncotarget 2018, 9, 34784.

[212] P. O’Connell, S. Hyslop, M. K. Blake, S. Godbehere, A. Amalfitano, Y. A. Aldhamen, J. Immunol. 2021, 206, 193.

[213] M. H. S. Awwad, A. Mahmoud, H. Bruns, H. Echchannaoui, K. Kriegsmann, R. Lutz, M. S. Raab, U. Bertsch, M. Munder, A. Jauch, K. Weisel, B. Maier, N. Weinhold, H. J. Salwender, V. Eckstein, M. Hänel, R. Fenk, J. Dürig, B. Brors, A. Benner, C. Müller-Tidow, H. Goldschmidt, M. Hundemer, Leukemia 2021, 35, 2602.

[214] H. Einsele, M. Schreder, Ther. Adv. Hematol. 2016, 7, 288.

[215] E. Chu, J. Wu, S. S. Kang, Y. Kang, Curr. Oncol. 2023, 30, 7891.

[216] Z. Tang, M.-C. Zhong, J. Qian, C. C. Galindo, D. Davidson, J. Li, Y. Zhao, E. Hui, A. Veillette, Nat. Immunol. 2023, 24, 2032.

[217] J. Chen, M.-C. Zhong, H. Guo, D. Davidson, S. Mishel, Y. Lu, I. Rhee, L.-A. Pérez-Quintero, S. Zhang, M.-E. Cruz-Munoz, N. Wu, D. C. Vinh, M. Sinha, V. Calderon, C. A. Lowell, J. S. Danska, A. Veillette, Nature 2017, 544, 493.

[218] S. Kind, C. Merenkow, F. Büscheck, K. Möller, D. Dum, V. Chirico, A. M. Luebke, D. Höflmayer, A. Hinsch, F. Jacobsen, C. Göbel, S. Weidemann, C. Fraune, C. Möller-Koop, C. Hube-Magg, T. S. Clauditz, R. Simon, G. Sauter, W. Wilczak, A. A. Bawahab, J. R. Izbicki, D. Perez, A. Marx, Dis. Markers 2019, 2019, 4928315.

[219] I. Akhmetzyanova, M. J. McCarron, S. Parekh, M. Chesi, P. L. Bergsagel, D. R. Fooksman, Leukemia 2019, 34, 245.

[220] M. A. Stepp, H. E. Gibson, P. H. Gala, D. D. S. Iglesia, A. Pajoohesh-Ganji, S. Pal-Ghosh, M. Brown, C. Aquino, A. M. Schwartz, O. Goldberger, M. T. Hinkes, M. Bernfield, J. Cell Sci. 2002, 115, 4517.

[221] E. Freissler, A. Meyer auf der Heyde, G. David, T. F. Meyer, C. Dehio, Cell. Microbiol. 2000, 2, 69.

[222] D. R. Coombe, Immunol. Cell Biol. 2008, 86, 598.

[223] Y. B. Khotskaya, Y. Dai, J. P. Ritchie, V. MacLeod, Y. Yang, K. Zinn, R. D. Sanderson, J. Biol. Chem. 2009, 284, 26085.

[224] Y. Yang, V. MacLeod, Y. Dai, Y. Khotskaya-Sample, Z. Shriver, G. Venkataraman, R. Sasisekharan, A. Naggi, G. Torri, B. Casu, I. Vlodavsky, L. J. Suva, J. Epstein, S. Yaccoby, J. D. Shaughnessy, B. Barlogie, R. D. Sanderson, Blood 2007, 110, 2041.

[225] L. Jakobsson, J. Kreuger, K. Holmborn, L. Lundin, I. Eriksson, L. Kjellén, L. Claesson-Welsh, Dev. Cell 2006, 10, 625.

[226] M. S. Filla, P. Dam, A. C. Rapraeger, J. Cell. Physiol. 1998, 174, 310.

[227] K. Mahtouk, F. W. Cremer, T. Rème, M. Jourdan, M. Baudard, J. Moreaux, G. Requirand, G. Fiol, J. De Vos, M. Moos, P. Quittet, H. Goldschmidt, J. F. Rossi, D. Hose, B. Klein, Oncogene 2006, 25, 7180.

[228] D. M. Beauvais, O. Jung, Y. Yang, R. D. Sanderson, A. C. Rapraeger, Cancer Res. 2016, 76, 4981.

[229] Kodama, Oncol. Rep. 2010, 23, 917.

[230] P. Orecchia, R. Conte, E. Balza, G. Pietra, M. C. Mingari, B. Carnemolla, Oncotarget 2015, 6, 37435.

[231] P. Orecchia, R. Conte, E. Balza, A. Petretto, P. Mauri, M. C. Mingari, B. Carnemolla, Eur. J. Cancer 2013, 49, 2022.

[232] P. Orecchia, E. Balza, G. Pietra, R. Conte, N. Bizzarri, S. Ferrero, M. C. Mingari, B. Carnemolla, Cancers 2019, 11, 1232.

[233] T. Yu, B. Chaganty, L. Lin, L. Xing, B. Ramakrishnan, K. Wen, P. A. Hsieh, A. Wollacott, K. Viswanathan, H. Adari, S.-F. Cho, Y. Li, H. Chen, W. Yang, Y. Xu, G. An, L. Qiu, N. Munshi, G. Babcock, Z. Shriver, J. R. Myette, K. C. Anderson, Y.-T. Tai, Blood Cancer J. 2020, 10, 110.

[234] M. L. Uribe, I. Marrocco, Y. Yarden, Cancers 2021, 13, 2748.

[235] B. Runkle Kristin, A. Kharbanda, E. Stypulkowski, X.-J. Cao, W. Wang, Benjamin A. Garcia, Eric S. Witze, Mol. Cell 2016, 62, 385.

[236] P. Seshacharyulu, M. P. Ponnusamy, D. Haridas, M. Jain, A. K. Ganti, S. K. Batra, Expert Opin. Ther. Targets 2012, 16, 15.

[237] J. R. Grandis, J. C. Sok, Pharmacol. Ther. 2004, 102, 37.

[238] K. Miyai, K. Ito, S. Matsukuma, H. Tsuda, Pathol. Int. 2020, 70, 262.

[239] S. Corso, F. Pietrantonio, M. Apicella, C. Migliore, D. Conticelli, A. Petrelli, L. D’Errico, S. Durando, D. Moya-Rull, S. E. Bellomo, S. Ughetto, M. Degiuli, R. Reddavid, U. Fumagalli, S. D. Pascale, G. Sgroi, E. Rausa, G. L. Baiocchi, S. Molfino, G. D. Manzoni, M. Bencivenga, S. Siena, A. Sartore-Bianchi, F. Morano, S. Corallo, M. Prisciandaro, M. D. Bartolomeo, A. Gloghini, S. Marsoni, A. Sottile, A. Sapino, C. Marchio, A. Dahle-Smith, Z. Miedzybrodzka, J. Lee, S. M. Ali, J. S. Ross, B. M. Alexander, V. A. Miller, R. Petty, A. B. Schrock, S. Giordano, Clin. Cancer Res. 2021, 27, 3126.

[240] R. Pirker, Jose R. Pereira, A. Szczesna, J. v. Pawel, M. Krzakowski, R. Ramlau, I. Vynnychenko, K. Park, C.-T. Yu, V. Ganul, J.-K. Roh, E. Bajetta, K. O’Byrne, F. d. Marinis, W. Eberhardt, T. Goddemeier, M. Emig, U. Gatzemeier, Lancet 2009, 373, 1525.

[241] T. Guo, L. Zhao, Y. Zhang, G. Liu, Y. Yao, H. Li, Immunol. Lett. 2016, 180, 39.

[242] H. Kimura, K. Sakai, T. Arao, T. Shimoyama, T. Tamura, K. Nishio, Cancer Sci. 2007, 98, 1275.

[243] J. H. Strickler, C. N. Rushing, H. E. Uronis, M. A. Morse, D. Niedzwiecki, G. C. Blobe, A. N. Moyer, E. Bolch, R. Webb, S. Haley, A. J. Hatch, I. P. Altomare, G. B. Sherrill, D. Z. Chang, J. L. Wells, S. D. Hsu, J. Jia, S. Y. Zafar, A. B. Nixon, H. I. Hurwitz, Oncologist 2021, 26, 465.

[244] R. G. Amado, M. Wolf, M. Peeters, E. Van Cutsem, S. Siena, D. J. Freeman, T. Juan, R. Sikorski, S. Suggs, R. Radinsky, S. D. Patterson, D. D. Chang, J. Clin. Oncol. 2008, 26, 1626.

[245] J. Souglakos, A. C. Carvalho, F. Leal, A. D. Sasse, PLoS One 2017, 12, e0175409.

[246] J. Yun, S.-H. Lee, S.-Y. Kim, S.-Y. Jeong, J.-H. Kim, K.-H. Pyo, C.-W. Park, S. G. Heo, M. R. Yun, S. Lim, S. M. Lim, M. H. Hong, H. R. Kim, M. Thayu, J. C. Curtin, R. E. Knoblauch, M. V. Lorenzi, A. Roshak, B. C. Cho, Cancer Discovery 2020, 10, 1194.

[247] S. Vijayaraghavan, L. Lipfert, K. Chevalier, B. S. Bushey, B. Henley, R. Lenhart, J. Sendecki, M. Beqiri, H. J. Millar, K. Packman, M. V. Lorenzi, S. Laquerre, S. L. Moores, Mol. Cancer Ther. 2020, 19, 2044.

[248] A. Long, E. Chigutsa, J. Wallin, Clin. Pharmacokinet. 2016, 56, 505.

[249] A. Bagchi, J. N. Haidar, S. W. Eastman, M. Vieth, M. Topper, M. D. Iacolina, J. M. Walker, A. Forest, Y. Shen, R. D. Novosiadly, K. M. Ferguson, Mol. Cancer Ther. 2018, 17, 521.

[250] S. R. Boreddy, R. Nair, P. K. Pandey, A. Kuriakose, S. B. Marigowda, C. Dey, A. Banerjee, H. Kulkarni, M. Sagar, S. R. Krishn, S. Rao, M. Ar, V. Tiwari, B. Alke, P. K. Mv, M. Shri, C. Dhamne, S. Patel, P. Sharma, S. Periyasamy, J. Bhatnagar, M. A. Kuriakose, R. B. Reddy, A. Suresh, S. Sreenivas, N. Govindappa, P. R. Moole, U. Bughani, S.-L. Tan, P. Nair, Cancer Res. 2023, 83, 1883.

[251] A. Rau, W. S. Lieb, O. Seifert, J. Honer, D. Birnstock, F. Richter, N. Aschmoneit, M. A. Olayioye, R. E. Kontermann, Mol. Cancer Ther. 2020, 19, 1474.

[252] W. Bernhard, K. Barreto, D. Toledo, A. El-Sayed, K. A. Jett, A. Casaco, H. Fonge, C. R. Geyer, Sci. Rep. 2023, 13, 10990.

[253] K. Nautiyal, M. G. Kibria, Y. Akazawa-Ogawa, Y. Hagihara, Y. Kuroda, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2019, 508, 1043.

[254] R. C. Roovers, M. J. W. D. Vosjan, T. Laeremans, R. el Khoulati, R. C. G. de Bruin, K. M. Ferguson, A. J. Verkleij, G. A. M. S. van Dongen, P. M. P. van Bergen en Henegouwen, Int. J. Cancer 2011, 129, 2013.

[255] C. Gutierrez, R. Schiff, Arch. Pathol. Lab. Med. 2011, 135, 55.

[256] J. Baselga, S. M. Swain, Nat. Rev. Cancer 2009, 9, 463.

[257] S. M. Swain, M. Shastry, E. Hamilton, Nat. Rev. Drug Discovery 2022, 22, 101.

[258] K. Zhu, X. Yang, H. Tai, X. Zhong, T. Luo, H. Zheng, Biomarker Res. 2024, 12, 16.

[259] R. Gennari, S. Menard, F. Fagnoni, L. Ponchio, M. Scelsi, E. Tagliabue, F. Castiglioni, L. Villani, C. Magalotti, N. Gibelli, B. Oliviero, B. Ballardini, G. Da Prada, A. Zambelli, A. Costa, Clin. Cancer Res. 2004, 10, 5650.

[260] S. Mnard, P. Casalini, M. Campiglio, S. M. Pupa, E. Tagliabue, Cell. Mol. Life Sci. 2004, 61, 2965.

[261] M. Dokmanovic, Y. Wu, Y. Shen, J. Chen, D. S. Hirsch, W. J. Wu, Cancer Biol. Ther. 2014, 15, 1029.

[262] T. Triulzi, L. Forte, V. Regondi, M. Di Modica, C. Ghirelli, M. L. Carcangiu, L. Sfondrini, A. Balsari, E. Tagliabue, OncoImmunology 2018, 8, e1512942.

[263] L. J. Howie, N. S. Scher, L. Amiri-Kordestani, L. Zhang, B. L. King-Kallimanis, Y. Choudhry, J. Schroeder, K. B. Goldberg, P. G. Kluetz, A. Ibrahim, R. Sridhara, G. M. Blumenthal, R. Pazdur, J. A. Beaver, Clin. Cancer Res. 2019, 25, 2949.

[264] C. W. Adams, D. E. Allison, K. Flagella, L. Presta, J. Clarke, N. Dybdal, K. McKeever, M. X. Sliwkowski, Cancer Immunol., Immunother. 2005, 55, 717.

[265] W. Scheuer, T. Friess, H. Burtscher, B. Bossenmaier, J. Endl, M. Hasmann, Cancer Res. 2009, 69, 9330.

[266] Y. Yamashita-Kashima, S. Iijima, K. Yorozu, K. Furugaki, M. Kurasawa, M. Ohta, K. Fujimoto-Ouchi, Clin. Cancer Res. 2011, 17, 5060.

[267] T. P. DiPeri, K. W. Evans, B. Wang, M. Zhao, A. Akcakanat, M. G. Raso, Y. Q. Rizvi, X. Zheng, A. Korkut, K. Varadarajan, B. Uzunparmak, E. E. Dumbrava, S. Pant, J. A. Ajani, P. R. Pohlmann, V. B. Jensen, M. Javle, J. Rodon, F. Meric-Bernstam, Cancer Discovery 2024, 14, 828.

[268] J. Zhang, D. Ji, L. Cai, H. Yao, M. Yan, X. Wang, W. Shen, Y. Du, H. Pang, X. Lai, H. Zeng, J. Huang, Y. Sun, X. Peng, J. Xu, J. Yang, F. Yang, T. Xu, X. Hu, Clin. Cancer Res. 2022, 28, 618.

[269] J. Takei, M. Kaneko, T. Ohishi, M. Kawada, H. Harada, Y. Kato, Exp. Ther. Med. 2020, 20, 846.

[270] D. Ubbiali, M. Orlando, M. Kovačič, C. Iacobucci, M. S. Semrau, G. Bajc, S. Fortuna, G. Ilc, B. Medagli, S. Oloketuyi, P. Storici, A. Sinz, R. Grandori, A. de Marco, Int. J. Biol. Macromol. 2021, 182, 502.

[271] K.-M. Leung, S. Batey, R. Rowlands, S. J. Isaac, P. Jones, V. Drewett, J. Carvalho, M. Gaspar, S. Weller, M. Medcalf, M. M. Wydro, R. Pegram, G. C. Mudde, A. Bauer, K. Moulder, M. Woisetschläger, M. Tuna, J. S. Haurum, H. Sun, Mol. Ther. 2015, 23, 1722.

[272] G. Liu, T. Chen, Z. Ding, Y. Wang, Y. Wei, X. Wei, Cell Proliferation 2021, 54, e13009.

[273] S. A. Patel, M. B. Nilsson, X. Le, T. Cascone, R. K. Jain, J. V. Heymach, Clin. Cancer Res. 2023, 29, 30.

[274] N. Ferrara, Endocr. Rev. 2004, 25, 581.

[275] V. Barak, J. Pe’er, I. Kalickman, S. Frenkel, Curr. Eye Res. 2011, 36, 386.

[276] D. Zhao, C. Pan, J. Sun, C. Gilbert, K. Drews-Elger, D. J. Azzam, M. Picon-Ruiz, M. Kim, W. Ullmer, D. El-Ashry, C. J. Creighton, J. M. Slingerland, Oncogene 2014, 34, 3107.

[277] K. Shitara, A. Ohtsu, Expert Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2014, 9, 133.

[278] J. M. Clarke, H. I. Hurwitz, Expert Opin. Biol. Ther. 2013, 13, 1187.

[279] J. Vlayen, F. Vrijens, S. Devriese, K. Beirens, E. Van Eycken, S. Stordeur, Eur. J. Cancer 2012, 48, 1133.

[280] L. Ma, K. Gu, C.-h. Zhang, X.-t. Chen, Y. Jiang, K. Melcher, J. Zhang, M. Wang, H. E. Xu, Acta Pharmacol. Sin. 2016, 37, 857.

[281] R. Di Stasi, L. De Rosa, D. Diana, R. Fattorusso, L. D. D’Andrea, Mol. Biotechnol. 2019, 61, 513.

[282] L. Micheli, C. Parisio, E. Lucarini, A. Vona, A. Toti, A. Pacini, T. Mello, S. Boccella, F. Ricciardi, S. Maione, G. Graziani, P. M. Lacal, P. Failli, C. Ghelardini, L. Di Cesare Mannelli, J. Exp. Clin. Cancer Res. 2021, 40, 320.

[283] F. H. Taheri, M. Hassani, Z. Sharifzadeh, M. Behdani, S. Abdoli, M. Sayadi, K. Bagherzadeh, A. Arashkia, M. Abolhassani, BMC Biotechnol. 2024, 24, 1.

[284] N. Mohan, X. Luo, Y. Shen, Z. Olson, A. Agrawal, Y. Endo, D. S. Rotstein, L. C. Pelosof, W. J. Wu, Cancers 2021, 13, 1027.

[285] N. Papadopoulos, J. Lennartsson, Mol. Aspects Med. 2018, 62, 75.

[286] S. Sil, P. Periyasamy, A. Thangaraj, E. T. Chivero, S. Buch, Mol. Aspects Med. 2018, 62, 63.

[287] J.-Y. Ai, C.-F. Liu, W. Zhang, G.-W. Rao, Drug Discovery Today 2024, 29, 103989.

[288] M. Shirley, Drugs 2016, 77, 107.

[289] N. Loizos, Y. Xu, J. Huber, M. Liu, D. Lu, B. Finnerty, R. Rolser, A. Malikzay, A. Persaud, E. Corcoran, D. S. Deevi, P. Balderes, R. Bassi, X. Jimenez, C. J. Joynes, V. R. M. Mangalampalli, P. Steiner, James R. Tonra, Y. Wu, D. S. Pereira, Z. Zhu, D. L. Ludwig, D. J. Hicklin, P. Bohlen, L. Witte, P. Kussie, Mol. Cancer Ther. 2005, 4, 369.

[290] J. Shen, M. D. Vil, M. Prewett, C. Damoci, H. Zhang, H. Li, X. Jimenez, D. S. Deevi, M. Iacolina, A. Kayas, R. Bassi, K. Persaud, A. Rohoza-Asandi, P. Balderes, N. Loizos, D. L. Ludwig, J. Tonra, L. Witte, Z. Zhu, Neoplasia 2009, 11, 594.

[291] L. A. Lampson, mAbs 2014, 3, 153.

[292] Y. Shimizu, K. Yoneda, Y. Shirasago, T. Suzuki, M. Tada, A. Ishii-Watabe, K. Sugiyama, T. Suzuki, T. Wakita, K. Yagi, M. Kondoh, M. Fukasawa, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2019, 514, 785.

[293] Y. Wang, Y.-L. Chen, H. Xu, G. E. Rana, X. Tan, M. He, Q. Jing, Q. Wang, G. Wang, Z. Xie, C. Wang, Front. Immunol. 2024, 15, 1395854.

[294] P. Chouhan, S. Singh, V. Sharma, V. K. Prajapati, Int. J. Pept. Res. Ther. 2022, 28, 148.

[295] G. Gong, W. Zhang, L. Xie, L. Xu, S. Han, Y. Hu, Prep. Biochem. Biotechnol. 2020, 51, 183.

[296] J. Wang, L. An, Y. Zhao, C. Zhang, S. Li, C. Ye, S. Jing, H. Hang, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2019, 103, 7703.

[297] H. Yu, G. Mao, Z. Pei, J. Cen, W. Meng, Y. Wang, S. Zhang, S. Li, Q. Xu, M. Sun, K. Xiao, Molecules 2023, 28, 6838.

[298] G. Hale, A. D. Davy, I. Wilkinson, mAbs 2024, 16, 2406539.

[299] C. W. Bruggeman, G. Dekkers, A. E. H. Bentlage, L. W. Treffers, S. Q. Nagelkerke, S. Lissenberg-Thunnissen, C. A. M. Koeleman, M. Wuhrer, T. K. van den Berg, T. Rispens, G. Vidarsson, T. W. Kuijpers, J. Immunol. 2017, 199, 204.

[300] H. S. Sow, H. Benonisson, C. Breukel, R. Visser, O. J. H. M. Verhagen, A. E. H. Bentlage, C. Brouwers, J. W. C. Claassens, M. M. Linssen, M. Camps, T. van Hall, F. Ossendorp, M. F. Fransen, G. Vidarsson, J. S. Verbeek, Int. J. Cancer 2018, 144, 345.

[301] T. Schlothauer, S. Herter, C. F. Koller, S. Grau-Richards, V. Steinhart, C. Spick, M. Kubbies, C. Klein, P. Umaña, E. Mössner, Protein Eng., Des. Sel. 2016, 29, 457.

[302] A. Lux, X. Yu, C. N. Scanlan, F. Nimmerjahn, J. Immunol. 2013, 190, 4315.

[303] Z. An, G. Forrest, R. Moore, M. Cukan, P. Haytko, L. Huang, S. Vitelli, J. Z. Zhao, P. Lu, J. Hua, C. R. Gibson, B. R. Harvey, D. Montgomery, D. Zaller, F. Wang, W. Strohl, mAbs 2014, 1, 572.

[304] H. Attarwala, J. Young Pharm. 2010, 2, 332.

[305] D. Pace, N. Lewis, T. Wu, R. Gillespie, D. Leiske, J. Velayudhan, A. Rohrbach, L. Connell-Crowley, Biotechnol. Prog. 2016, 32, 1181.

[306] G. Yusakul, S. Sakamoto, H. Tanaka, S. Morimoto, J. Biotechnol. 2018, 288, 41.

[307] F. Thoreau, P. A. Szijj, M. K. Greene, L. N. C. Rochet, I. A. Thanasi, J. K. Blayney, A. Maruani, J. R. Baker, C. J. Scott, V. Chudasama, ACS Cent. Sci. 2023, 9, 476.

[308] J. Dai, S. Izadi, J. Zarzar, P. Wu, A. Oh, P. J. Carter, mAbs 2024, 16, 2304282.

[309] K. B. Turner, D. Zabetakis, E. R. Goldman, G. P. Anderson, Protein Eng., Des. Sel. 2014, 27, 89.

[310] T. L. Kirley, K. D. Greis, A. B. Norman, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2016, 480, 752.

[311] K. Oyama, M. Nakakido, T. Ohkuri, H. Nakamura, K. Tsumoto, T. Ueda, Protein Sci. 2023, 32, e4831.

[312] A. Sandomenico, J. P. Sivaccumar, M. Ruvo, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 6324.

[313] C. Lizak, Y.-Y. Fan, T. C. Weber, M. Aebi, Bioconjugate Chem. 2011, 22, 488.

[314] R. McKenna, T. N. Lombana, M. Yamada, K. Mukhyala, K. Veeravalli, Metab. Eng. 2019, 52, 315.

[315] C.-H. Yeom, H.-J. Jeong, Medicina 2021, 57, 981.

[316] B. Darvishi, M. Salehi, S. Boroumandieh, K. Majidzadeh-A, N. Jalili, S. Moradi-Kalbolandi, L. Farahmand, Cell Biochem. Funct. 2020, 38, 651.

[317] S. Krittanai, W. Putalun, S. Sakamoto, H. Tanaka, T. Juengwatanatrakul, G. Yusakul, Mol. Biol. Rep. 2020, 47, 4519.

[318] H. Nakazawa, T. Onodera-Sugano, A. Sugiyama, Y. Tanaka, T. Hattori, T. Niide, H. Ogata, R. Asano, I. Kumagai, M. Umetsu, Biochem. Eng. J. 2020, 160, 107636.

[319] R. N. Soulari, M. Basafa, M. Rajabibazl, A. Hashemi, Int. J. Pept. Res. Ther. 2020, 26, 2465.

[320] J. Yu, Y. Guo, Y. Gu, X. Fan, F. Li, H. Song, R. Nian, W. Liu, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2022, 106, 1967.

[321] J.-B. Zhao, D.-Z. Wei, W.-Y. Tong, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2007, 76, 795.

[322] X. Xi, W. Sun, H. Li, Q. Fan, X. Zhang, F. Sun, Protein Expression Purif. 2021, 184, 105888.

[323] Z. Xian, L. Ma, M. Zhu, G. Li, J. Gai, Q. Chang, Y. Huang, D. Ju, Y. Wan, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2019, 519, 267.

[324] J. P. Bogen, J. Storka, D. Yanakieva, D. Fiebig, J. Grzeschik, B. Hock, H. Kolmar, Biotechnol. J. 2020, 16, e2000240.

[325] P. Rampuria, L. Mosyak, A. R. Root, K. Svenson, M. J. Agostino, E. R. LaVallie, Sci. Rep. 2023, 13, 13408.

[326] X. Cao, H. Yu, C. Chen, J. Wei, P. Wang, Biotechnol. Lett. 2015, 37, 1347.

[327] S.-C. Yu, A. Dawson, A. C. Henderson, E. J. Lockyer, E. Read, G. Sritharan, M. Ryan, M. Sgroi, P. M. Ngou, R. Woodruff, R. Zhang, T. Ren Teen Chia, Y. Liu, Y. Xiang, P. D. Spanu, Sci. Rep. 2016, 6, 35738.

[328] X. Duan, X. Ma, S. Li, Y. J. Zhou, FEMS Yeast Res. 2019, 19, foz069.

[329] V. G. Dhara, H. M. Naik, N. I. Majewska, M. J. Betenbaugh, BioDrugs 2018, 32, 571.

[330] S. Majumdar, R. Desai, A. Hans, P. Dandekar, R. Jain, Mol. Biotechnol. 2024. https://doi.org/10.1007/s12033-024-01060-6

[331] O. Popp, S. Moser, J. Zielonka, P. Rüger, S. Hansen, O. Plöttner, mAbs 2017, 10, 290.

[332] D. I. Jang, A. H. Lee, H. Y. Shin, H. R. Song, J. H. Park, T. B. Kang, S. R. Lee, S. H. Yang, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 2719.

[333] S. Gulce Iz, M. A. Inevi, P. S. Metiner, D. A. Tamis, N. Kisbet, Appl. Biochem. Biotechnol. 2017, 184, 303.

[334] E. V. Voronina, Y. A. Seregin, N. A. Litvinova, V. I. Shvets, R. R. Shukurov, SpringerPlus 2016, 5, 1584.

[335] K. Gupta, D. Modi, R. Jain, P. Dandekar, Mol. Biotechnol. 2021, 63, 828.

[336] V. Jäger, K. Büssow, A. Wagner, S. Weber, M. Hust, A. Frenzel, T. Schirrmann, BMC Biotechnol. 2013, 13, 52.

[337] J. L. Spidel, B. Vaessen, Y. Y. Chan, L. Grasso, J. B. Kline, J. Immunol. Methods 2016, 439, 50.

[338] X. Lan, T. T. C. Yang, Y. Wang, B. Qu, S. Rong, N. Song, FEBS Open Bio 2023, 13, 1253.

[339] B. Reavy, A. Ziegler, J. Diplexcito, S. M. Macintosh, L. Torrance, M. Mayo, Protein Expression Purif 2000, 18, 221.

[340] Y. Shao, J. H. Lee, Y. K. Choo, K. Ko, Entomol. Res. 2012, 42, 291.

[341] S. R. Park, Y. K. Shin, K. J. Lee, J. H. Lee, D. Hedin, T. Mulvania, S. H. Lee, K. Ko, Entomol. Res. 2014, 44, 39.

[342] S. R. Park, K. Ko, S. Lim, S. Y. Cha, H. J. Chung, S. J. Park, S. C. Myung, M. K. Kim, Entomol. Res. 2020, 50, 199.

[343] N. Shokrollahi, M. Habibi-Anbouhi, A. Jahanian-Najafabadi, E. Alirahimi, M. Behdani, Iran. J. Biotechnol. 2021, 19, e2783.

[344] J. H. Lee, K. A. Hwang, S. Park, Y. K. Choo, K. Ko, Entomol. Res. 2014, 44, 207.

[345] K. Mori, H. Hamada, T. Ogawa, Y. Ohmuro-Matsuyama, T. Katsuda, H. Yamaji, J. Biosci. Bioeng. 2017, 124, 221.

[346] J. Korn, D. Schäckermann, T. Kirmann, F. Bertoglio, S. Steinke, J. Heisig, M. Ruschig, G. Rojas, N. Langreder, E. V. Wenzel, K. D. R. Roth, M. Becker, D. Meier, J. van den Heuvel, M. Hust, S. Dübel, M. Schubert, Sci. Rep. 2020, 10, 21393.

[347] V. Yusibov, N. Kushnir, S. J. Streatfield, Annu. Rev. Plant Biol. 2016, 67, 669.

[348] E. V. Sheshukova, T. V. Komarova, Y. L. Dorokhov, Biochemistry 2016, 81, 1118.

[349] M. U. Nessa, M. A. Rahman, Y. Kabir, BioMed Res. Int. 2020, 2020, 3038564.

[350] K. Rattanapisit, T. Phakham, S. Buranapraditkun, K. Siriwattananon, C. Boonkrai, T. Pisitkun, N. Hirankarn, R. Strasser, Y. Abe, W. Phoolcharoen, Sci. Rep. 2019, 9, 15205.

[351] K. Rattanapisit, C. J. I. Bulaon, R. Strasser, H. Sun, W. Phoolcharoen, Sci. Rep. 2023, 13, 14146.

[352] C. Jin, Y. J. Kang, S. R. Park, Y. J. Oh, K. Ko, Planta 2023, 259, 15.

[353] S. R. Park, J.-H. Lee, K. Kim, T. M. Kim, S. H. Lee, Y.-K. Choo, K. S. Kim, K. Ko, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 1354.

[354] K. C. Almquist, M. D. McLean, Y. Niu, G. Byrne, F. C. Olea-Popelka, C. Murrant, J. Barclay, J. C. Hall, Vaccine 2006, 24, 2079.

[355] M. Soleimanizadeh, A. Bagheri, M. Jalali Javaran, A. Seifi, M. Behdani, F. Kazemi-Lomedasht, J. Plant Biochem. Biotechnol. 2018, 28, 263.

[356] E. A. Cutolo, G. Mandalà, L. Dall’Osto, R. Bassi, Microorganisms 2022, 10, 743.

[357] L. Hviid, J. A. Gregory, F. Li, L. M. Tomosada, C. J. Cox, A. B. Topol, J. M. Vinetz, S. Mayfield, PLoS One 2012, 7, e37179.

[358] D. Rajagopal, E. MacLeod, D. Corogeanu, S. Vessillier, J. Cell Mol. Med. 2024, 28, e18470.

[359] D. R. Townsend, D. M. Towers, J. J. Lavinder, G. C. Ippolito, Curr. Opin. Biotechnol. 2024, 86, 103082.

[360] V. Thaore, D. Tsourapas, N. Shah, C. Kontoravdi, Processes 2020, 8, 454.

[361] F. Mattioli, A. Lo Manto, M. Miglio, E. Serafini, D. Rossi, S. Valerini, R. Tonelli, M. Fermi, G. Pugliese, F. Bertolini, E. D'Angelo, R. Depenni, M. Dominici, F. R. H. Lohr, D. Marchioni, Head Neck 2023, 45, 1406.

[362] B. Wang, J. Lin, M. R. Hoag, M. Wright, M. Ma, W. Cai, S. Gallolu Kankanamalage, Y. Liu, Antibody Ther. 2022, 5, 216.

[363] A. Poustforoosh, S. Faramarz, M. Negahdaripour, H. Hashemipour, Sci. Rep. 2023, 13, 582.

[364] J. L. Watson, D. Juergens, N. R. Bennett, B. L. Trippe, J. Yim, H. E. Eisenach, W. Ahern, A. J. Borst, R. J. Ragotte, L. F. Milles, B. I. M. Wicky, N. Hanikel, S. J. Pellock, A. Courbet, W. Sheffler, J. Wang, P. Venkatesh, I. Sappington, S. V. Torres, A. Lauko, V. De Bortoli, E. Mathieu, S. Ovchinnikov, R. Barzilay, T. S. Jaakkola, F. DiMaio, M. Baek, D. Baker, Nature 2023, 620, 1089.

[365] E. K. Makowski, H.-T. Chen, P. M. Tessier, Cell Syst. 2023, 14, 667.

[366] A. Horst, E. Smakaj, E. N. Natali, D. Tosoni, L. M. Babrak, P. Meier, E. Miho, Front. Artif. Intell. 2021, 4, 715462.

[367] D. S. Tomar, L. Li, M. P. Broulidakis, N. G. Luksha, C. T. Burns, S. K. Singh, S. Kumar, mAbs 2017, 9, 476.

[368] L. Li, E. Gupta, J. Spaeth, L. Shing, R. Jaimes, E. Engelhart, R. Lopez, R. S. Caceres, T. Bepler, M. E. Walsh, Nat. Commun. 2023, 14, 3454.

[369] C. Tam, A. Kumar, K. Y. J. Zhang, Pharmaceuticals 2021, 14, 968.

[370] P. A. Robert, R. Akbar, R. Frank, M. Pavlović, M. Widrich, I. Snapkov, A. Slabodkin, M. Chernigovskaya, L. Scheffer, E. Smorodina, P. Rawat, B. B. Mehta, M. H. Vu, I. F. Mathisen, A. Prósz, K. Abram, A. Olar, E. Miho, D. T. T. Haug, F. Lund-Johansen, S. Hochreiter, I. H. Haff, G. Klambauer, G. K. Sandve, V. Greiff, Nat. Comput. Sci. 2022, 2, 845.

[371] H. Geerts, R. Rose, M. Walker, Alzheimer's Dementia 2021, 17, e052267.

[372] S. Vatsa, mAbs 2022, 14, 2023938.

[373] S. Saporiti, D. Bianchi, O. Ben Mariem, M. Rossi, U. Guerrini, I. Eberini, F. Centola, Front. Immunol. 2024, 15, 1429600.

[374] E. Koren, A. S. De Groot, V. Jawa, K. D. Beck, T. Boone, D. Rivera, L. Li, D. Mytych, M. Koscec, D. Weeraratne, S. Swanson, W. Martin, Clin. Immunol. 2007, 124, 26.

[375] V. S. Boorla, R. Chowdhury, R. Ramasubramanian, B. Ameglio, R. Frick, J. J. Gray, C. D. Maranas, Proteins 2023, 91, 196.

[376] J. Roel-Touris, L. Carcelén, E. Marcos, Protein Sci. 2024, 33, e4936.

[377] E. K. Duperret, A. Trautz, R. Stoltz, A. Patel, M. C. Wise, A. Perales-Puchalt, T. Smith, K. E. Broderick, E. Masteller, J. J. Kim, L. Humeau, K. Muthumani, D. B. Weiner, Cancer Res. 2018, 78, 6363.

[378] S. Yang, S. H. Im, J. Y. Chung, J. Lee, K. H. Lee, Y. K. Kang, H. J. Chung, Adv. Sci. 2024, 11, e2308763.

[379] L. M. Eubanks, T. Pholcharee, D. Oyen, Y. Natori, B. Zhou, I. A. Wilson, K. D. Janda, ACS Chem. Neurosci. 2023, 14, 2849.

[380] R. Tang, Y. H. Fu, B. Gong, Y. Y. Fan, H. H. Wang, Y. Huang, Z. Nie, P. Wei, Angew. Chem., Int. Ed. 2022, 61, e202205902.

[381] T. Ojima-Kato, S. Nagai, H. Nakano, Sci. Rep. 2017, 7, 13979.

[382] D. Sila-on, P. Chertchinnapa, Y. Shinkai, T. Kojima, H. Nakano, J. Biosci. Bioeng. 2020, 130, 217.

[383] Y. Xu, J. Lee, C. Tran, T. H. Heibeck, W. D. Wang, J. Yang, R. L. Stafford, A. R. Steiner, A. K. Sato, T. J. Hallam, G. Yin, mAbs 2015, 7, 231.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). BMEMat published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of Shandong University.