Neural electrodes for brain-computer interface system: From rigid to soft

Abstract

Brain-computer interface (BCI) is an advanced technology that establishes a direct connection between the brain and external devices, enabling high-speed and real-time information exchange. In BCI systems, electrodes are key interface devices responsible for transmitting signals between the brain and external devices, including recording electrophysiological signals and electrically stimulating nerves. Early BCI electrodes were mainly composed of rigid materials. The mismatch in Young's modulus between rigid electrodes and soft biological tissue can lead to rejection reactions within the biological system, resulting in electrode failure. Furthermore, rigid electrodes are prone to damaging biological tissues during implantation and use. Recently, flexible electrodes have garnered attention in the field of brain science research due to their better adaptability to the softness and curvature of the brain. The design of flexible electrodes can effectively reduce mechanical damage to neural tissue and improve the accuracy and stability of signal transmission, providing new tools and methods for exploring brain function mechanisms and developing novel neural interface technologies. Here, we review the research advancements in neural electrodes for BCI systems. This paper emphasizes the importance of neural electrodes in BCI systems, discusses the limitations of traditional rigid neural electrodes, and introduces various types of flexible neural electrodes in detail. In addition, we also explore practical application scenarios and future development trends of BCI electrode technology, aiming to offer valuable insights for enhancing the performance and user experience of BCI systems.

Keywords

brain-computer interface / electrophysiological signal / flexible electronics / medical rehabilitation / neural electrodes

References

[1] L. F. Haas, J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry 2003, 74, 9.

[2] J. M. Xu, C. Q. Wang, L. N. Lin, Sheng Li Xue Bao 2014, 66, 349.

[3] G. Buzsáki, Nat. Neurosci. 2004, 7, 446.

[4] J. P. Donoghue, Neuron 2008, 60, 511.

[5] A. Cutrone, S. Micera, Adv. Healthcare Mater. 2019, 8, 1801345.

[6] M. J. Zhu, H. M. Wang, S. Li, X. P. Liang, M. C. Zhang, X. C. Dai, Y. Y. Zhang, Adv. Healthcare Mater. 2021, 10, 2100646.

[7] S. Park, G. Loke, Y. Fink, P. Anikeeva, Chem. Soc. Rev. 2019, 48, 1826.

[8] A. L. H. Bozer, M. L. Uhelski, A. L. Li, J. Integr. Neurosci. 2017, 16, 107.

[9] S. P. van den Broek, F. Reinders, M. Donderwinkel, M. J. Peters, Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1998, 106, 522.

[10] S. Pol, Y. Temel, A. Jahanshahi, Neuromodulation 2021, 24, 212.

[11] J. J. Wang, T. J. Wang, H. Y. Liu, K. Wang, K. Moses, Z. Y. Feng, P. Li, W. Huang, Adv. Mater. 2023, 35, 2211012.

[12] C. S. Hima, A. Asheeta, C. N. Chithra, M. J. N. Sandhya, U. Fathima Beevi, World J. Pharm. Sci. 2020, 8, 59.

[13] E. S. Finn, R. A. Poldrack, J. M. Shine, Nature 2023, 623, 263.

[14] J. A. Kim, K. D. Davis, J. Neurophysiol. 2021, 125, 938.

[15] R. L. Buckner, F. M. Krienen, B. T. T. Yeo, Nat. Neurosci. 2013, 16, 832.

[16] H. Q. Yin, W. Q. Jiang, Y. Y. Liu, D. Y. Zhang, F. Wu, Y. J. Zhang, C. Y. Li, G. C. Chen, Q. B. Wang, BMEMat 2023, 1, e12023.

[17] E. E. Fetz, Science 1969, 163, 955.

[18] J. J. Vidal, Annu. Rev. Biophys. Bioeng. 1973, 2, 157.

[19] M. O. Krucoff, S. Rahimpour, M. W. Slutzky, V. R. Edgerton, D. A. Turner, Front. Neurosci. 2016, 10, 584.

[20] P. R. Tai, P. Ding, F. Wang, A. M. Gong, T. W. Li, L. Zhao, L. Su, Y. F. Fu, Front. Neurosci. 2024, 17, 1345961.

[21] M. I. Garrido, J. M. Kilner, S. J. Kiebel, K. E. Stephan, T. Baldeweg, K. J. Friston, NeuroImage 2009, 48, 269.

[22] X. G. Chen, Y. J. Wang, Sci. Technol. Rev. 2018, 36, 22.

[23] L. A. Farwell, E. Donchin, Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1988, 70, 510.

[24] G. Pfurtscheller, C. Neuper, Neurosci. Lett. 1997, 239, 65.

[25] L. C. Xu, M. P. Xu, T. P. Jung, D. Ming, Cogn. Neurodyn. 2021, 15, 569.

[26] J. R. Wolpaw, D. J. McFarland, G. W. Neat, C. A. Forneris, Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1991, 78, 252.

[27] S. J. Huang, X. M. Wu, Chin. J. Tissue Eng. Res. 2010, 14, 8061.

[28] D. R. Wu, Y. F. Xu, B. L. Lu, IEEE Trans. Cogn. Dev. Syst. 2022, 14, 4.

[29] E. E. Sutter, J. Microcomput. Appl. 1992, 15, 31.

[30] W. Yang, K. Xu, J. Biomed. Eng. 2024, 41, 389.

[31] A. B. Schwartz, X. T. Cui, D. J. Weber, D. W. Moran, Neuron 2006, 52, 205.

[32] S. J. Jang, Y. J. Yang, S. Ryun, J. S. Kim, C. K. Chung, J. Jeong, J. Neural. Eng. 2022, 19, 056011.

[33] A. Holbrook, A. Vandenberg-Rodes, N. Fortin, B. Shahbaba, Stat 2017, 6, 53.

[34] M. A. Schwemmer, N. D. Skomrock, P. B. Sederberg, J. E. Ting, G. Sharma, M. A. Bockbrader, D. A. Friedenberg, Nat. Med. 2018, 24, 1669.

[35] R. B. Vallabhaneni, P. Sharma, V. Kumar, V. Kulshreshtha, K. J. Reddy, S. S. Kumar, V. S. Kumar, S. K. Bitra, IEEE Access 2021, 9, 125778.

[36] J. A. Livezey, J. I. Glaser, Briefings Bioinf. 2021, 22, 1577.

[37] X. Zhang, Bull. Chin. Acad. Sci. 2024, 39, 840.

[38] S. M. Won, E. M. Song, J. N. Zhao, J. H. Li, J. Rivnay, J. A. Rogers, Adv. Mater. 2018, 30, 1800534.

[39] D. H. Hubel, Science 1957, 125, 549.

[40] E. Marg, J. E. Adams, Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1967, 23, 277.

[41] K. D. Wise, J. B. Angell, A. Starr, IEEE Trans. Biomed. Eng. 1970, BME-17, 238.

[42] P. K. Campbell, K. E. Jones, R. J. Huber, K. W. Horch, R. A. Normann, IEEE Trans. Biomed. Eng. 1991, 38, 758.

[43] P. J. Rousche, R. A. Normann, IEEE Trans. Rehabil. Eng. 1999, 7, 56.

[44] A. Branner, R. B. Stein, R. A. Normann, J. Neurophysiol. 2001, 85, 1585.

[45] R. Bhandari, S. Negi, L. Rieth, R. A. Normann, F. Solzbacher, Sens. Actuators, A 2008, 145, 123.

[46] J. J. Jun, N. A. Steinmetz, J. H. Siegle, D. J. Denman, M. Bauza, B. Barbarits, A. K. Lee, C. A. Anastassiou, A. Andrei, Ç. Aydın, M. Barbic, T. J. Blanche, V. Bonin, J. Couto, B. Dutta, S. L. Gratiy, D. A. Gutnisky, M. Häusser, B. Karsh, P. Ledochowitsch, C. M. Lopez, C. Mitelut, S. Musa, M. Okun, M. Pachitariu, J. Putzeys, P. D. Rich, C. Rossant, W. L. Sun, K. Svoboda, M. Carandini, K. D. Harris, C. Koch, J. O'Keefe, T. D. Harris, Nature 2017, 551, 232.

[47] B. C. Raducanu, R. F. Yazicioglu, C. M. Lopez, M. Ballini, J. Putzeys, S. Wang, A. Andrei, V. Rochus, M. Welkenhuysen, N. V. Helleputte, S. Musa, R. Puers, F. Kloosterman, C. V. Hoof, R. Fiáth, I. Ulbert, S. Mitra, Sensors 2017, 17, 2388.

[48] L. R. Hochberg, D. Bacher, B. Jarosiewicz, N. Y. Masse, J. D. Simeral, J. Vogel, S. Haddadin, J. Liu, S. S. Cash, P. van der Smagt, J. P. Donoghue, Nature 2012, 485, 372.

[49] F. R. Willett, D. T. Avansino, L. R. Hochberg, J. M. Henderson, K. V. Shenoy, Nature 2021, 593, 249.

[50] Z. H. Du, Y. Lu, P. F. Wei, C. S. Deng, X. J. Li, Acta Phys.-Chim. Sin. 2020, 36, 82.

[51] J. K. Chapin, K. A. Moxon, R. S. Markowitz, M. A. L. Nicolelis, Nat. Neurosci. 1999, 2, 664.

[52] D. Yang, Y. Liu, Z. X. Zhong, G. W. Tian, W. Q. Fan, Y. Wang, D. P. Qi, Mater. Rep. 2020, 34, 1107.

[53] N. A. Steinmetz, C. Koch, K. D. Harris, M. Carandini, Curr. Opin. Neurobiol. 2018, 50, 92.

[54] S. Suner, M. R. Fellows, C. Vargas-Irwin, G. K. Nakata, J. P. Donoghue, IEEE Trans. Neural Syst. Rehabil. Eng. 2005, 13, 524.

[55] W. H. Pei, Sci. Technol. Rev. 2018, 36, 77.

[56] F. Xie, Y. Xi, Q. D. Xu, J. Q. Liu, Acta Phys.-Chim. Sin. 2020, 36, 30.

[57] A. Branner, R. A. Normann, Brain Res. Bull. 2000, 51, 293.

[58] E. M. Schmidt, M. J. Bak, F. T. Hambrecht, C. V. Kufta, D. K. O'Rourke, P. Vallabhanath, Brain 1996, 119, 507.

[59] E. A. Deyoe, PhD Dissertation, University of Rochester 1984.

[60] T. J. Blanche, M. A. Spacek, J. F. Hetke, N. V. Swindale, J. Neurophysiol. 2005, 93, 2987.

[61] T. J. Brozoski, D. M. Caspary, C. A. Bauer, J. Neurosci. Methods 2006, 150, 185.

[62] L. R. Hochberg, M. D. Serruya, G. M. Friehs, J. A. Mukand, M. Saleh, A. H. Caplan, A. Branner, D. Chen, R. D. Penn, J. P. Donoghue, Nature 2006, 442, 164.

[63] E. Fernández, A. Alfaro, C. Soto-Sánchez, P. González-López, A. M. Lozano Ortega, S. Peña, M. D. Grima, A. Rodil, B. Gómez, X. Chen, P. R. Roelfsema, J. D. Rolston, T. S. Davis, R. A. Normann, J. Clin. Invest. 2021, 131, e151331.

[64] K. C. Cheung, Biomed. Microdevices 2007, 9, 923.

[65] L. Gao, J. F. Wang, S. L. Guan, M. D. Du, K. Wu, K. Xu, L. Zou, H. H. Tian, Y. Fang, Nano Lett. 2019, 19, 8032.

[66] D. Yang, G. W. Tian, C. Y. Liang, Z. X. Yang, Q. Y. Zhao, J. H. Chen, C. Ma, Y. Jiang, N. An, Y. Liu, D. P. Qi, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2300412.

[67] Z. X. Yang, D. Yang, X. Z. Zhao, Q. Y. Zhao, M. Zhu, Y. Liu, Y. Wang, W. H. Lu, D. P. Qi, Sci. China Mater. 2022, 65, 2072.

[68] P. J. Rousche, D. S. Pellinen, D. P. Pivin, J. C. Williams, R. J. Vetter, D. R. Kipke, IEEE Trans. Biomed. Eng. 2001, 48, 361.

[69] H. Liu, X. D. Chen, Z. H. Wang, Y. Liu, C. Y. Liang, M. Zhu, D. P. Qi, Soft Sci. 2023, 3, 27.

[70] E. C. Leuthardt, D. W. Moran, T. R. Mullen, Front. Neurosci. 2021, 15, 599549.

[71] P. Fattahi, G. Yang, G. Kim, M. R. Abidian, Adv. Mater. 2014, 26, 1846.

[72] S. Lin, J. J. Jiang, K. Huang, L. Li, X. He, P. Du, Y. F. Wu, J. C. Liu, X. L. Li, Z. B. Huang, Z. N. Zhou, Y. H. Yu, J. X. Gao, M. Lei, H. Wu, ACS Nano 2023, 17, 24487.

[73] G. W. He, X. F. Dong, M. Qi, Mater. Res. Express 2020, 7, 102001.

[74] X. Navarro, T. B. Krueger, N. Lago, S. Micera, T. Stieglitz, P. Dario, J. Peripher. Nerv. Syst. 2005, 10, 229.

[75] M. Lehtinen, K. Forsman, J. Malmivuo, H. Eskola, presented at ICBM, Melbourne, February 1998.

[76] B. N. Cuffin, IEEE Trans. Biomed. Eng. 1993, 40, 42.

[77] C. Guger, G. Krausz, B. Z. Allison, G. Edlinger, Front. Neurosci. 2012, 6, 60.

[78] J. H. Chen, G. W. Tian, C. Y. Liang, D. Yang, Q. Y. Zhao, Y. Liu, D. P. Qi, Chem. Commun. 2023, 59, 14353.

[79] G. W. Tian, Y. Liu, M. Yu, C. Y. Liang, D. Yang, J. P. Huang, Q. Y. Zhao, W. Zhang, J. H. Chen, Y. Wang, P. Xu, Z. Y. Liu, D. P. Qi, ACS Appl. Mater. Interfaces 2022, 14, 4852.

[80] Y. W. Fan, L. Zheng, M. Jin, X. Y. Li, Z. A. Li, X. Y. Wang, BMEMat 2024, 4, e12089.

[81] S. Toyama, K. Takano, K. Kansaku, Front. Neur. 2012, 3, 114.

[82] X. J. Sheng, Z. Qin, H. P. Xu, X. K. Shu, G. Y. Gu, X. Y. Zhu, Sci. China Technol. Sci. 2020, 64, 273.

[83] G. C. Shen, K. P. Gao, N. Zhao, Z. R. Yi, C. P. Jiang, B. Yang, J. Q. Liu, J. Neural. Eng. 2021, 18, 066047.

[84] A. K. Srivastava, B. Bhartia, K. Mukhopadhyay, A. Sharma, Sens. Actuators, A. Phys. 2015, 236, 164.

[85] C. Grozea, C. D. Voinescu, S. Fazli, J. Neural Eng. 2011, 8, 025008.

[86] Z. Y. Shi, B. Jiang, S. C. Liang, J. T. Zhang, D. J. Suo, J. L. Wu, D. D. Chen, G. Y. Pei, T. T. Yan, Sci. China: Technol. Sci. 2023, 66, 255.

[87] A. Krishnan, R. Kumar, P. Venkatesh, S. Kelly, P. Grover, presented at 40th Annual International Conference of the, IEEE Engineering in Medicine and Biology Society (EMBC), Honolulu, July, 2018.

[88] H. Q. Hua, W. Tang, X. M. Xu, D. D. Feng, L. Shu, Micromachines 2019, 10, 518.

[89] G. L. Li, S. Z. Wang, M. Z. Li, Y. W. Y. Duan, J. Neural Eng. 2021, 18, 046016.

[90] P. Pedrosa, P. Fiedler, L. Schinaia, B. Vasconcelos, A. C. Martins, M. H. Amaral, S. Comani, J. Haueisen, C. Fonseca, Sens. Actuator, B 2017, 247, 273.

[91] P. Fiedler, R. Mühle, S. Griebel, P. Pedrosa, C. Fonseca, F. Vaz, F. Zanow, J. Haueisen, IEEE Trans. Neural Syst. Rehabilitation Eng. 2018, 26, 750.

[92] J. M. Clements, E. W. Sellers, D. B. Ryan, K. Caves, L. M. Collins, C. S. Throckmorton, J. Neural Eng. 2016, 13, 066018.

[93] X. Niu, X. H. Gao, Y. F. Liu, H. Liu, Measurement 2021, 183, 109774.

[94] M. A. Lopez-Gordo, D. Sanchez-Morillo, F. P. Valle, Sensors 2014, 14, 12847.

[95] R. B. Damalerio, R. Lim, Y. Gao, T. T. Zhang, M. Y. Cheng, Sensors 2023, 23, 4453.

[96] A. R. Mota, L. Duarte, D. Rodrigues, A. C. Martins, A. V. Machado, F. Vaz, P. Fiedler, J. Haueisen, J. M. Nóbrega, C. Fonseca, Sens. Actuators, A 2013, 199, 310.

[97] A. C. Martins, A. Moreira, A. V. Machado, F. Vaz, C. Fonseca, J. M. Nóbrega, Mater. Sci. Eng. C 2015, 49, 356.

[98] H. S. Sohal, A. Jackson, R. Jackson, G. J. Clowry, K. Vassilevski, A. O'Neill, S. N. Baker, Front. Neuroeng. 2014, 7, 10.

[99] S. Y. Zhao, G. Li, C. J. Tong, W. J. Chen, P. X. Wang, J. K. Dai, X. F. Fu, Z. Xu, X. J. Liu, L. L. Lu, Z. F. Liang, X. J. Duan, Nat. Commun. 2020, 11, 1788.

[100] L. Luan, X. L. Wei, Z. T. Zhao, J. J. Siegel, O. Potnis, C. A. Tuppen, S. Q. Lin, S. Kazmi, R. A. Fowler, S. Holloway, A. K. Dunn, R. A. Chitwood, C. Xie, Sci. Adv. 2017, 3, e1601966.

[101] C. Q. Tang, S. L. Xie, M. Y. Wang, J. Y. Feng, Z. Q. Han, X. Y. Wu, L. Y. Wang, C. R. Chen, J. J. Wang, L. P. Jiang, P. N. Chen, X. M. Sun, H. S. Peng, J. Mater. Chem. B 2020, 8, 4387.

[102] S. Guan, J. Wang, X. Gu, Y. Zhao, R. Hou, H. Fan, L. Zou, L. Gao, M. Du, C. Li, Y. Fang, Sci. Adv. 2019, 5, eaav2842.

[103] E. Musk, J. Med. Internet Res. 2019, 21, e16194.

[104] Z. L. Xiang, J. Q. Liu, C. Lee, Microsyst. Nanoeng. 2016, 2, 16012.

[105] V. S. Polikov, P. A. Tresco, W. M. Reichert, J. Neurosci. Methods 2005, 148, 1.

[106] Z. W. Gao, Q. S. Zhu, Y. P. Zhang, Y. Z. Zhao, L. Cai, C. B. Shields, J. Cai, Mol. Neurobiol. 2013, 48, 690.

[107] D. Kil, M. B. Carmona, F. Ceyssens, M. Deprez, L. Brancato, B. Nuttin, D. Balschun, R. Puers, Micromachines 2019, 10, 61.

[108] M. E. E. Alahi, Y. H. Liu, Z. Xu, H. Wang, T. Z. Wu, S. C. Mukhopadhyay, Mater. Today Commun. 2021, 29, 102853.

[109] H. Jasper, W. Penfield, Arch. Psychiatr. Nervenkrankh. 1949, 183, 163.

[110] K. Tybrandt, D. Khodagholy, B. Dielacher, F. Stauffer, A. F. Renz, G. Buzsáki, J. Vörös, Adv. Mater. 2018, 30, 1706520.

[111] A. H. Park, S. H. Lee, C. Lee, J. Kim, H. E. Lee, S. B. Paik, K. J. Lee, D. Kim, ACS Nano 2016, 10, 2791.

[112] Y. C. Lu, H. M. Lyu, A. G. Richardson, T. H. Lucas, D. Kuzum, Sci. Rep. 2016, 6, 33526.

[113] D. Khodagholy, T. Doublet, M. Gurfinkel, P. Quilichini, E. Ismailova, P. Leleux, T. Herve, S. Sanaur, C. Bernard, G. G. Malliaras, Adv. Mater. 2011, 23, H268.

[114] D. P. Qi, Z. Y. Liu, Y. Liu, Y. Jiang, W. R. Leow, M. Pal, S. W. Pan, H. Yang, Y. Wang, X. Q. Zhang, J. C. Yu, B. Li, Z. Yu, W. Wang, X. D. Chen, Adv. Mater. 2017, 29, 1702800.

[115] C. Y. Liang, Y. Liu, W. H. Lu, G. W. Tian, Q. Y. Zhao, D. Yang, J. Sun, D. P. Qi, Nanoscale 2022, 14, 3346.

[116] Y. Tchoe, A. M. Bourhis, D. R. Cleary, B. Stedelin, J. Lee, K. J. Tonsfeldt, E. C. Brown, D. A. Siler, A. C. Paulk, J. C. Yang, H. Oh, Y. G. Ro, K. Lee, S. M. Russman, M. Ganji, I. Galton, S. Ben-Haim, A. M. Raslan, S. A. Dayeh, Sci. Transl. Med. 2022, 14, eabj1441.

[117] B. Hou, X. G. Liu, BMEMat 2023, 1, e12054.

[118] D. C. Martin, G. G. Malliaras, ChemElectroChem 2016, 3, 686.

[119] P. M. Biesheuvel, S. Porada, J. E. Dykstra, (Preprint) arXiv:1809.02930, v4, submitted: Jan 2021.

[120] D. H. Kim, J. Viventi, J. J. Amsden, J. L. Xiao, L. Vigeland, Y. S. Kim, J. A. Blanco, B. Panilaitis, E. S. Frechette, D. Contreras, D. L. Kaplan, F. G. Omenetto, Y. G. Huang, K. C. Hwang, M. R. Zakin, B. Litt, J. A. Rogers, Nat. Mater. 2010, 9, 511.

[121] X. Z. Yan, Z. Y. Liu, Q. H. Zhang, J. Lopez, H. Wang, H. C. Wu, S. M. Niu, H. P. Yan, S. H. Wang, T. Lei, J. H. Li, D. P. Qi, P. G. Huang, J. P. Huang, Y. Zhang, Y. Y. Wang, G. L. Li, J. B. H. Tok, X. D. Chen, Z. N. Bao, J. Am. Chem. Soc. 2018, 140, 5280.

[122] Y. C. Zhang, N. Zheng, Y. Cao, F. L. Wang, P. Wang, Y. J. Ma, B. W. Lu, G. H. Hou, Z. Z. Fang, Z. W. Liang, M. K. Yue, Y. Li, Y. Chen, J. Fu, J. Wu, T. Xie, X. Feng, Sci. Adv. 2019, 5, eaaw1066.

[123] B. J. Edelman, J. Meng, D. Suma, C. Zurn, E. Nagarajan, B. S. Baxter, C. C. Cline, B. He, Sci. Robot. 2019, 4, eaaw6844.

[124] M. Barsotti, D. Leonardis, C. Loconsole, M. Solazzi, E. Sotgiu, C. Procopio, C. Chisari, M. Bergamasco, A. Frisoli, presented at IEEE International Conference on Rehabilitation Robotics (ICORR), Singapore, August 2015.

[125] A. L. Benabid, T. Costecalde, A. Eliseyev, G. Charvet, A. Verney, S. Karakas, M. Foerster, A. Lambert, B. Morinière, N. Abroug, M. C. Schaeffer, A. Moly, F. Sauter-Starace, D. Ratel, C. Moro, N. Torres-Martinez, L. Langar, M. Oddoux, M. Polosan, S. Pezzani, V. Auboiroux, T. Aksenova, C. Mestais, S. Chabardes, Lancet Neurol. 2019, 18, 1112.

[126] G. K. Anumanchipalli, J. Chartier, E. F. Chang, Nature 2019, 568, 493.

[127] Q. Gao, X. Zhao, X. Yu, Y. Song, Z. Wang, Technol. Health Care 2018, 26, 769.

[128] B. Koo, H. G. Lee, Y. Nam, S. Choi, presented at 37th Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society (EMBC), Milan, August 2015.

[129] W. Zha, Y. X. Yang, S. R. Hu, Information and Communications Technology and Policy 2024, 50, 47.

[130] S. G. Chen, J. Jia, Chin. J. Rehabil. Theory Pract. 2017, 23, 23.

[131] F. R. Willett, E. M. Kunz, C. Fan, D. T. Avansino, G. H. Wilson, E. Y. Choi, F. Kamdar, M. F. Glasser, L. R. Hochberg, S. Druckmann, K. V. Shenoy, J. M. Henderson, Nature 2023, 620, 1031.

[132] D. Cruse, S. Chennu, C. Chatelle, T. A. Bekinschtein, D. Fernández-Espejo, J. D. Pickard, S. Laureys, A. M. Owen, Lancet 2011, 378, 2088.

[133] F. Wang, Y. B. He, J. H. Pan, Q. Y. Xie, R. H. Yu, R. Zhang, Y. Q. Li, Sci. Rep. 2015, 5, 12592.

[134] C. G. Zhao, F. Ju, W. Sun, S. Jiang, X. Xi, H. Wang, X. L. Sun, M. Li, J. Xie, K. Zhang, G. H. Xu, S. C. Zhang, X. Mou, H. Yuan, Neurol. Ther. 2022, 11, 679.

[135] M. S. Beauchamp, D. Oswalt, P. Sun, B. L. Foster, J. F. Magnotti, S. Niketeghad, N. Pouratian, W. H. Bosking, D. Yoshor, Cell 2020, 181, 774.

[136] P. D. Ganzer, S. C. Colachis, M. A. Schwemmer, D. A. Friedenberg, C. F. Dunlap, C. E. Swiftney, A. F. Jacobowitz, D. J. Waeber, M. A. Bockbrader, G. Sharma, Cell 2020, 181, 763.

[137] J. J. Galvin, , Q. J. Fu, E. P. Wilkinson, D. Mills, S. C. Hagan, J. E. Lupo, M. Padilla, R. V. Shannon, Ear Hear. 2019, 40, 766.

[138] Y. S. Li, Chin. J. Geriatr. 2006, 25, 485.

[139] Z. K. Gong, S. Y. Wang, W. Chen, West China Med. J. 2019, 34, 487.

[140] Y. Yang, Q. H. He, Y. Y. Dang, X. Y. Xia, X. Xu, X. L. Chen, J. Z. Zhao, J. H. He, Stroke Vasc. Neurol. 2023, 8, 368.

[141] A. S. Ríos, S. Oxenford, C. Neudorfer, K. Butenko, N. Li, N. Rajamani, A. Boutet, G. J. B. Elias, J. Germann, A. Loh, W. Deeb, F. Wang, K. Setsompop, B. Salvato, L. B. d. Almeida, K. D. Foote, R. Amaral, P. B. Rosenberg, D. F. Tang-Wai, D. A. Wolk, A. D. Burke, S. Salloway, M. N. Sabbagh, M. M. Chakravarty, G. S. Smith, C. G. Lyketsos, M. S. Okun, W. S. Anderson, Z. Mari, F. A. Ponce, A. M. Lozano, A. Horn, Nat. Commun. 2022, 13, 7707.

[142] L. Z. Li, B. Z. Zhang, W. X. Zhao, D. Sheng, L. Yin, X. Sheng, D. Z. Yao, Adv. Healthcare Mater. 2024, 13, 2303289.

[143] X. Chen, F. Wang, E. Fernandez, P. R. Roelfsema, Science 2020, 370, 1191.

RIGHTS & PERMISSIONS

2025 The Author(s). BMEMat published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of Shandong University.