The contribution of extracellular RNA and its derived biomaterials in disease management

Abstract

The RNA found in the circular system is known as extracellular RNA (exRNA). This kind of RNA has been found to play a biological role similar to that of a messenger. They can be used as indicators of disease status or the physiological health of an organism. A large number of RNA-based biomaterials have been developed by simulating the biological function and structure of natural RNA molecules. The structural programmability of RNA-based biomaterials provides the spur for scientists to pioneer new approaches in disease detection and prevention. Nevertheless, the link between exRNA function and the design of RNA-based biomaterials has not been fully understood. Understanding the biological structure and function of exRNA will contribute to the clinical translation of this novel biotechnology. The present review discusses the research progress associated with exRNA and their derivatives to bridge the gap between natural exRNA and RNA-based biomaterials.

Keywords

extracellular RNA / pathogenesis / RNA-based materials / RNA nanotechnology / therpeutics

References

[1] J. P. Tosar, K. Witwer, A. Cayota, Trends Biochem. Sci. 2021, 46, 438.

[2] F. J. Barrat, R. L. Coffman, Immunol. Rev. 2008, 223, 271.

[3] Y. Zhang, Y. Jiang, Y. Luo, Y. Zeng, Exp. Mol. Pathol. 2020, 113, 104.

[4] Z. Li, P. Jiang, J. Li, M. Peng, X. Zhao, X. Zhang, K. Chen, Y. Zhang, H. Liu, L. Gan, H. Bi, P. Zhen, J. Zhu, X. Li, Oncogene 2018, 37, 3822.

[5] Q. Li, Y. Shao, X. Zhang, T. Zheng, M. Miao, L. Qin, B. Wang, G. Ye, B. Xiao, J. Guo, Tumor Biol. 2015, 36, 2007.

[6] D. M. Wuttge, A. L. Carlsen, G. Teku, S. O. Steen, M. Wildt, M. Vihinen, R. Hesselstrand, N. H. H. Heegaard, Rheumatology 2015, 54, 2100.

[7] B. Rahat, T. Ali, D. Sapehia, A. Mahajan, J. Kaur, Front. Genet. 2020, 11, 844.

[8] K. O'Brien, K. Breyne, S. Ughetto, L. C. Laurent, X. O. Breakefield, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2020, 21, 585.

[9] D. Jasinski, F. Haque, D. W. Binzel, P. Guo, ACS Nano 2017, 11, 1142.

[10] W. Duan, H. Li, J. Nanobiotechnol. 2018, 16, 58.

[11] Z. Zhang, T. Yang, J. Xiao, EBioMedicine 2018, 34, 267.

[12] A. Galvanin, G. Dostert, L. Ayadi, V. Marchand, É. Velot, Y. Motorin, Biochimie 2019, 164, 22.

[13] C. D'Souza-Schorey, J. W. Clancy, Genes Dev. 2012, 26, 1287.

[14] E. Deindl, S. Fischer, K. T. Preissner, Indian J. Biochem. Biophys. 2009, 46, 461.

[15] H. N. Gruner, M. T. McManus, Nat. Rev. Genet. 2021, 22, 448.

[16] H. Zhu, H. Luo, R. Chang, Y. Yang, D. Liu, Y. Ji, H. Qin, H. Rong, J. Yin, J. Controlled Release 2023, 363, 253.

[17] M. Muskan, P. Abeysinghe, R. Cecchin, H. Branscome, K. V. Morris, F. Kashanchi, Mol. Ther. 2024, 32, 2939.

[18] T. Vagner, A. Chin, J. Mariscal, S. Bannykh, D. M. Engman, D. Di Vizio, Proteomics 2019, 19, 1800167.

[19] D. E. Murphy, O. G. de Jong, M. J. W. Evers, M. Nurazizah, R. M. Schiffelers, P. Vader, Nano Lett. 2021, 21, 1888.

[20] A. Ferro, G. Saccu, S. Mattivi, A. Gaido, M. B. Herrera Sanchez, S. Haque, L. Silengo, F. Altruda, M. Durazzo, S. Fagoonee, Biomolecules 2024, 14, 277.

[21] X. Zhang, J. Chen, Q. Meng, D. Li, F. Hu, Y. Zhu, Y. Huang, Y. Liu, L. Sun, Q. Liang, J. Bone Miner. Metab. 2020, 38, 421.

[22] H. Hu, Q. Zhang, W. Chen, T. Wu, S. Liu, X. Li, B. Luo, T. Zhang, G. Yan, H. Lu, Z. Lu, Carcinogenesis 2020, 41, 502.

[23] L. Cao, W. Liu, Y. Zhong, Y. Zhang, D. Gao, T. He, Y. Liu, Z. Zou, Y. Mo, S. Peng, C. Shuai, Cell Proliferation 2020, 53, 128.

[24] R. F. Zhang, J. W. Liu, S. P. Yu, D. Sun, X. H. Wang, J. S. Fu, Z. Xie, Eur. Rev. Med. Pharmacol. Sci. 2019, 23, 6774.

[25] H. Zhang, K. Yang, T. Ren, Y. Huang, X. Tang, W. Guo, Cell Death Dis. 2018, 9, 680.

[26] A. Csiszar, N. Labinskyy, K. E. Smith, A. Rivera, E. N. Bakker, H. Jo, J. Gardner, Z. Orosz, Z. Ungvari, Arterioscler., Thromb., Vasc. Biol. 2007, 27, 778.

[27] C. Zhang, K. Zhang, F. Huang, W. Feng, J. Chen, H. Zhang, J. Wang, P. Luo, H. Huang, J. Cell. Mol. Med. 2018, 22, 4024.

[28] C. H. Wei, G. Wu, Q. Cai, X. C. Gao, F. Tong, R. Zhou, R. G. Zhang, J. H. Dong, Y. Hu, X. R. Dong, J. Hematol. Oncol. 2017, 10, 125.

[29] J. J. Shen, C. H. Zhang, Z. W. Chen, Z. X. Wang, D. C. Yang, F. L. Zhang, K. H. Feng, Eur. Rev. Med. Pharmacol. Sci. 2019, 23, 7232.

[30] F. Cheng, M. M. Yang, R. H. Yang, Eur. Rev. Med. Pharmacol. Sci. 2019, 23, 7766.

[31] H. L. Zhang, X. Y. Du, Q. R. Dong, Eur. Rev. Med. Pharmacol. Sci. 2019, 23, 8721.

[32] H. Jin, X. Jin, H. Zhang, W. B. Wang, Oncotarget 2017, 8, 25571.

[33] R. Zheng, M. Du, X. Wang, W. Xu, J. Liang, W. Wang, Q. Lv, C. Qin, H. Chu, M. Wang, L. Yuan, J. Qian, Z. Zhang, Mol. Cancer 2018, 17, 143.

[34] R. Zhou, X. Zhou, Z. Yin, J. Guo, T. Hu, S. Jiang, L. Liu, X. Dong, S. Zhang, G. Wu, Oncotarget 2015, 6, 44609.

[35] F. Liu, H. Zhang, F. Xie, D. Tao, X. Xiao, C. Huang, M. Wang, C. Gu, X. Zhang, G. Jiang, Oncogene 2020, 39, 1696.

[36] W. Liu, M. Li, X. Chen, D. Zhang, L. Wei, Z. Zhang, S. Wang, L. Meng, S. Zhu, B. Li, Am. J. Cancer Res. 2016, 6, 1.

[37] J. Lu, Y. H. Wang, C. Yoon, X. Y. Huang, Y. Xu, J. W. Xie, J. B. Wang, J. X. Lin, Q. Y. Chen, L. L. Cao, C. H. Zheng, P. Li, C. M. Huang, Cancer Lett. 2020, 41, 38.

[38] X. Y. Dai, M. M. Zhao, Y. Cai, Q. C. Guan, Y. Zhao, Y. Guan, W. Kong, W. G. Zhu, M. J. Xu, X. Wang, Kidney Int. 2013, 83, 1042.

[39] G. Schiera, C. M. D. Liegro, V. Puleo, O. Colletta, A. Fricano, P. Cancemi, G. D. Cara, I. D. Liegro, Int. J. Oncol. 2016, 49, 1807.

[40] M. Shen, K. Jiao, C. Wang, H. Ehrlich, M. Wan, D. Hao, J. Li, Q. Wan, L. Tonggu, J. Yan, K. Wang, Y. Ma, J. Chen, F. R. Tay, L. Niu, Adv. Sci. 2022, 9, 2103693.

[41] S. Hong, D. Jeong, J. Ryan, M. Foo, X. Tang, J. Kim, Biomolecules 2021, 11, 1182.

[42] J. He, Q. Ou, C. Liu, L. Shi, C. Zhao, Y. Xu, S. K. Kong, J. Loo, B. Li, D. Gu, Tuberculosis 2017, 107, 73.

[43] G. C. Wu, Y. Hu, S. Y. Guan, H. F. Pan, Biomolecules 2019, 9, 206.

[44] F. Momen-Heravi, S. Bala, K. Kodys, G. Szabo, Sci. Rep. 2015, 5, 9991.

[45] Y. Zhang, D. Liu, X. Chen, J. Li, L. Li, Z. Bian, F. Sun, J. Lu, Y. Yin, X. Cai, Q. Sun, K. Wang, Y. Ba, Q. Wang, D. Wang, J. Yang, P. Liu, T. Xu, Q. Yan, J. Zhang, K. Zen, C. Y. Zhang, Mol. Cell 2010, 39, 133.

[46] I. Gomez, B. Ward, C. Souilhol, C. Recarti, M. Ariaans, J. Johnston, A. Burnett, M. Mahmoud, L. A. Luong, L. West, M. Long, S. Parry, R. Woods, C. Hulston, B. Benedikter, C. Niespolo, R. Bazaz, S. Francis, E. Kiss-Toth, M. van Zandvoort, A. Schober, P. Hellewell, P. C. Evans, V. Ridger, Nat. Commun. 2020, 11, 214.

[47] N. Ismail, Y. Wang, D. Dakhlallah, L. Moldovan, K. Agarwal, K. Batte, P. Shah, J. Wisler, T. D. Eubank, S. Tridandapani, M. E. Paulaitis, M. G. Piper, C. B. Marsh, Blood 2013, 121, 984.

[48] W. Ying, M. Riopel, G. Bandyopadhyay, Y. Dong, A. Birmingham, J. B. Seo, J. M. Ofrecio, J. Wollam, A. Hernandez-Carretero, W. Fu, P. Li, J. M. Olefsky, Cell 2017, 171, 372.

[49] M. Alexander, R. Hu, M. C. Runtsch, D. A. Kagele, T. L. Mosbruger, T. Tolmachova, M. C. Seabra, J. L. Round, D. M. Ward, R. M. O'Connell, Nat. Commun. 2015, 6, 7321.

[50] C. Xiao, D. P. Calado, G. Galler, T. H. Thai, H. C. Patterson, J. Wang, N. Rajewsky, T. P. Bender, K. Rajewsky, Cell 2016, 165, 1027.

[51] C. Z. Chen, L. Li, H. F. Lodish, D. P. Bartel, Science 2004, 303, 83.

[52] B. S. Cobb, A. Hertweck, J. Smith, E. O'Connor, D. Graf, T. Cook, S. T. Smale, S. Sakaguchi, F. J. Livesey, A. G. Fisher, M. Merkenschlager, J. Exp. Med. 2006, 203, 2519.

[53] L. F. Lu, T. H. Thai, D. P. Calado, A. Chaudhry, M. Kubo, K. Tanaka, G. B. Loeb, H. Lee, A. Yoshimura, K. Rajewsky, A. Y. Rudensky, Immunity 2009, 30, 80.

[54] M. M. Chong, J. P. Rasmussen, A. Y. Rudensky, D. R. Littman, J. Exp. Med. 2008, 205, 2005.

[55] P. de Candia, A. Torri, T. Gorletta, M. Fedeli, E. Bulgheroni, C. Cheroni, F. Marabita, M. Crosti, M. Moro, E. Pariani, L. Romanò, S. Esposito, F. Mosca, G. Rossetti, R. L. Rossi, J. Geginat, G. Casorati, P. Dellabona, M. Pagani, S. Abrignani, PLoS One 2013, 8, e75348.

[56] C. Roderburg, M. Luedde, D. Vargas Cardenas, M. Vucur, D. Scholten, N. Frey, A. Koch, C. Trautwein, F. Tacke, T. Luedde, PLoS One 2013, 8, e54612.

[57] F. Zhang, N. N. Parayath, C. I. Ene, S. B. Stephan, A. L. Koehne, M. E. Coon, E. C. Holland, M. T. Stephan, Nat. Commun. 2019, 10, 3974.

[58] J. Shi, M. W. Huang, Z. D. Lu, X. J. Du, S. Shen, C. F. Xu, J. Wang, J. Controlled Release 2022, 345, 494.

[59] K. Johansson, P. G. Woodruff, K. M. Ansel, Immunol. Rev. 2021, 304, 141.

[60] Y. Pan, X. Hui, R. L. C. Hoo, D. Ye, C. Y. C. Chan, T. Feng, Y. Wang, K. S. L. Lam, A. Xu, J. Clin. Invest. 2019, 129, 834.

[61] D. W. Greening, D. W. Gopal, R. Xu, R. J. Simpson, W. Chen, Semin. Cell Dev. Biol. 2015, 40, 72.

[62] R. Verbeke, I. Lentacker, S. C. D. Smedt, H. Dewitte, Nano Today 2019, 28, 100766.

[63] J. A. Tsatsaronis, S. Franch-Arroyo, U. Resch, E. Charpentier, Trends Microbiol. 2018, 46, 401.

[64] G. Ventriglia, F. Mancarella, G. Sebastiani, D. P. Cook, R. Mallone, C. Mathieu, C. Gysemans, F. Dotta, Diabetologia 2020, 63, 124.

[65] Y. Liu, X. Ding, S. Xiong, X. Wang, X. Tang, L. Wang, S. Wang, H. Peng, Front. Immunol. 2020, 11, 1195.

[66] R. T. Gazzinelli, P. Kalantari, K. A. Fitzgerald, D. T. Golenbock, Nat. Rev. Immunol. 2014, 14, 744.

[67] Q. Tang, A. Khvorova, Nat. Rev. Drug Discovery 2024, 23, 341.

[68] N. Yin, X. Tan, H. Liu, F. He, N. Ding, J. Gou, T. Yin, H. He, Y. Zhang, X. Tang, Nanoscale 2020, 12, 8546.

[69] H. Yu, S. Li, J. Zhejiang Univ., Sci., B 2020, 21, 179.

[70] I. Tekedereli, S. N. Alpay, U. Akar, E. Yuca, C. Ayugo-Rodriguez, H. D. Han, A. K. Sood, G. Lopez-Berestein, B. Ozpolat, Mol. Ther.-Nucleic Acids 2013, 2, e121.

[71] C. Krienke, L. Kolb, E. Diken, M. Streuber, S. Kirchhoff, T. Bukur, Ö. Akilli-Öztürk, L. M. Kranz, H. Berger, J. Petschenka, M. Diken, S. Kreiter, N. Yogev, A. Waisman, K. Karikó, Ö. Türeci, U. Sahin, Science 2021, 371, 145.

[72] L. Diao, J. Tao, Y. Wang, Y. Hu, W. He, Int. J. Nanomed. 2019, 14, 8627.

[73] G. Chen, H. Li, X. Li, B. Li, L. Zhong, S. Huang, H. Zheng, M. Li, G. Jin, W. Liao, Y. Liao, Y. Chen, J. Bin, J. Mol. Cell. Cardiol. 2018, 122, 152.

[74] L. Alvarez-Erviti, Y. Seow, H. Yin, C. Betts, S. Lakhal, M. J. A Wood, Nat. Biotechnol. 2011, 29, 341.

[75] C. Lässer, Expert Opin. Biol. Ther. 2012, 12, 189.

[76] M. C. Didiot, L. M. Hall, A. H. Coles, R. A. Haraszti, B. M. Godinho, K. Chase, E. Sapp, S. Ly, J. F. Alterman, M. R. Hassler, D. Echeverria, L. Raj, D. V. Morrissey, M. DiFiglia, N. Aronin, A. Khvorova, Mol. Ther. 2016, 24, 1836.

[77] G. Kara, G. A. Calin, B. Ozpolat, Adv. Drug Delivery Rev. 2022, 182, 114113.

[78] P. Lesizza, G. Prosdocimo, V. Martinelli, G. Sinagra, S. Zacchigna, M. Giacca, Circ. Res. 2017, 120, 1298.

[79] X. Zhu, Y. Xu, L. M. Solis, W. Tao, L. Wang, C. Behrens, X. Xu, L. Zhao, D. Liu, J. Wu, N. Zhang, I. I. Wistuba, O. C. Farokhzad, B. R. Zetter, J. Shi, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 112, 7779.

[80] C. Yu, X. Zhang, X. Sun, C. Long, F. Sun, J. Liu, X. Li, R. J. Lee, N. Liu, Y. Li, L. Teng, Int. J. Pharm. 2018, 552, 148.

[81] Y. Peng, D. Wen, F. Lin, R. I. Mahato, J. Controlled Release 2018, 292, 1.

[82] T. Osaki, S. Takeuchi, Anal. Chem. 2017, 89, 216.

[83] J. Whitley, C. Zwolinski, C. Denis, M. Maughan, L. Hayles, D. Clarke, M. Snare, H. Liao, S. Chiou, T. Marmura, H. Zoeller, B. Hudson, J. Peart, M. Johnson, A. Karlsson, Y. Wang, C. Nagle, C. Harris, D. Tonkin, S. Fraser, L. Capiz, C. L. Zeno, Y. Meli, D. Martik, D. A. Ozaki, A. Caparoni, J. E. Dickens, D. Weissman, K. O. Saunders, B. F. Haynes, G. D. Sempowski, T. N. Denny, M. R. Johnson, Transl. Res. 2022, 242, 38.

[84] K. E. Lindsay, S. M. Bhosle, C. Zurla, J. Beyersdorf, K. A. Rogers, D. Vanover, P. Xiao, M. Araínga, L. M. Shirreff, B. Pitard, P. Baumhof, F. Villinger, P. J. Santangelo, Nat. Biomed. Eng. 2019, 3, 371.

[85] Y. Bordon, Nat. Rev. Drug Discovery 2020, 19, 671.

[86] C. Schmidt, B. S. Schnierle, Pathogens 2023, 12, 138.

[87] M. I. Mohamad Razif, N. Nizar, N. H. Zainal Abidin, S. N. Muhammad Ali, W. N. N. Wan Zarimi, J. Khotib, D. Susanti, M. T. Mohd Jailani, M. Taher, Expert Rev. Vaccines 2023, 22, 629.

[88] M. Baiersdorfer, G. Boros, H. Muramatsu, A. Mahiny, I. Vlatkovic, U. Sahin, K. Kariko, Mol. Ther.-Nucleic Acids 2019, 15, 26.

[89] M. R. Green, J. Sambrook, Cold Spring Harb. Protoc. 2020, 2020, 101717.

[90] X. Piao, V. Yadav, E. Wang, B. E. Lindenmuth, S. X. Wang, Mol. Ther.-Nucleic Acids 2022, 29, 618.

[91] M. R. Green, X. Piao, V. Yadav, E. Wang, W. Chang, L. Tau, B. E. Lindenmuth, A. K. Nina Mencin, J. Ličen, S. Peljhan, J. Vidič, U. Černigoj, T. Kostelec, A. Štrancar, R. Sekirnik, Bioprocess Int. 2022, 20, 44.

[92] A. M. Reichmuth, M. A. Oberli, A. Jeklenec, R. Langer, D. Blankschtein, Ther. Delivery 2016, 7, 319.

[93] F. Perche, R. Clemençon, K. Schulze, T. Ebensen, C. A. Guzmán, C. Pichon, Mol. Ther.-Nucleic Acids 2019, 17, 767.

[94] P. Midoux, C. Pichon, Expert Rev. Vaccines 2015, 14, 221.

[95] N. Pardi, M. J. Hogan, F. W. Porter, D. Weissman, Nat. Rev. Drug Discovery 2018, 17, 261.

[96] D. Niu, Y. Wu, J. Lian, Signal Transduction Targeted Ther. 2023, 8, 341.

[97] L. Amaya, L. Grigoryan, Z. Li, A. Lee, P. A. Wender, B. Pulendran, H. Y. Chang, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2023, 120, e2302191120.

[98] D. W. Binzel, X. Li, N. Burns, E. Khan, W. J. Lee, L. C. Chen, S. Ellipilli, W. Miles, Y. S. Ho, P. Guo, Chem. Rev. 2021, 121, 7398.

[99] T. Zhang, G. Li, Y. Miao, J. Lu, N. Gong, Y. Zhang, Y. Sun, Y. He, M. Peng, X. Liu, X. J. Liang, H. Fan, Biomaterials 2021, 276, 121021.

[100] V. P. Pozharov, T. Minko, Pharmaceutics 2023, 15, 194.

[101] Y. X. Lin, Y. Wang, S. Blake, M. Yu, L. Mei, H. Wang, J. Shi, Theranostics 2020, 10, 281.

[102] H. Shin, S. J. Park, Y. Yim, J. Kim, C. Choi, C. Won, D. H. Min, Adv. Ther. 2018, 1, 1800065.

[103] H. Zhou, J. Liu, J. J. Xu, S. Zhang, H. Y. Chen, Adv. Clin. Chem. 2019, 91, 31.

[104] A. Kumawat, P. Dapse, N. Kumar, D. K. Mishra, R. Maheshwari, P. Bhattacharya, R. K. Tekade, Curr. Pharm. Des. 2018, 24, 2632.

[105] S. Aghamiri, K. F. Mehrjardi, S. Shabani, M. Keshavarz-Fathi, S. Kargar, N. Rezaei, Nanomedicine 2019, 14, 2083.

[106] D. W. Binzel, Y. Shu, H. Li, M. Sun, Q. Zhang, D. Shu, B. Guo, P. Guo, Mol. Ther. 2016, 24, 1267.

[107] C. Rinoldi, S. S. Zargarian, P. Nakielski, X. Li, A. Liguori, F. Petronella, D. Presutti, Q. Wang, M. Costantini, L. De Sio, C. Gualandi, B. Ding, F. Pierini, Small Methods 2021, 5, 2100402.

[108] X. Piao, H. Yin, S. Guo, H. Wang, P. Guo, Adv. Sci. 2019, 6, 1900951.

[109] H. Yin, G. Xiong, S. Guo, C. Xu, R. Xu, P. Guo, D. Shu, Mol. Ther. 2019, 27, 1252.

[110] Y. Xu, L. Pang, H. Wang, C. Xu, H. Shah, P. Guo, D. Shu, S. Y. Qian, Redox Biol. 2019, 21, 101085.

[111] X. Liu, D. Duan, Y. Wang, J. Liu, D. Duan, Front. Biosci.-Landmark 2022, 27, 61.

[112] A. D. Ellington, J. W. Szostak, Nature 1990, 346, 818.

[113] K. Kruger, P. J. Grabowski, A. J. Zaug, J. Sands, D. E. Gottschling, T. R. Cech, Cell 1982, 31, 147.

[114] A. J. Hamilton, D. C. Baulcombe, Science 1999, 286, 950.

[115] J. H. Lee, S. H. Ku, M. J. Kim, S. J. Lee, H. C. Kim, K. Kim, S. H. Kim, I. C. Kwon, J. Controlled Release 2017, 263, 29.

[116] X. Qi, X. Liu, L. Matiski, R. Rodriguez Del Villar, T. Yip, F. Zhang, S. Sokalingam, S. Jiang, L. Liu, H. Yan, Y. Chang, ACS Nano 2020, 14, 4727.

[117] T. H. Chang, H. Y. Huang, J. B. Hsu, S. L. Weng, J. T. Horng, H. D. Huang, BMC Bioinf. 2013, 14, S4.

[118] Y. Chen, X. Li, B. Li, H. Wang, M. Li, S. Huang, Y. Sun, G. Chen, X. Si, C. Huang, W. Liao, Y. Liao, J. Bin, Mol. Ther. 2019, 27, 29.

[119] J. Yuan, H. Liu, W. Gao, L. Zhang, Y. Ye, L. Yuan, Z. Ding, J. Wu, L. Kang, X. Zhang, X. Wang, G. Zhang, H. Gong, A. Sun, X. Yang, R. Chen, Z. Cui, J. Ge, Y. Zou, Theranostics 2018, 8, 2565.

[120] U. Kansakar, F. Varzideh, P. Mone, S. S. Jankauskas, G. Santulli, Cells 2022, 11, 983.

[121] B. Dai, H. Liu, D. Juan, K. Wu, R. Cao, Eur. J. Histochem. 2024, 68, 4021.

[122] S. Ning, S. Zhang, Z. Guo, ESC Heart Fail. 2023, 10, 1401.

[123] P. S. Kowalski, A. Rudra, L. Miao, D. G. Anderson, Mol. Ther. 2019, 27, 710.

[124] S. P. S. Chia, J. K. S. Pang, B. S. Soh, Mol. Ther. 2024, 32, 580.

[125] U. Landmesser, A. Haghikia, L. A. Leiter, R. S. Wright, D. Kallend, P. Wijngaard, R. Stoekenbroek, J. J. Kastelein, K. K. Ray, Cardiovasc. Res. 2021, 117, 284.

[126] H. Wu, S. Su, Y. Wu, Y. Wu, Z. Zhang, Q. Chen, Int. Immunopharmacol. 2022, 88, 106933.

[127] I. S. Meyer, C. C. Goetzke, M. Kespohl, M. Sauter, A. Heuser, V. Eckstein, H. P. Vornlocher, D. G. Anderson, J. Haas, B. Meder, H. A. Katus, K. Klingel, A. Beling, F. Leuschner, Front. Immunol. 2018, 9, 2303.

[128] Z. Li, Q. Chen, J. Liu, Y. Du, Dementia Geriatr. Cognit. Disord. 2020, 49, 163.

[129] C. Chen, R. Gao, M. Li, Q. Wang, H. Chen, S. Zhang, X. Mao, A. Behensky, Z. Zhang, L. Gan, T. Li, R. Liao, Q. Li, H. Yu, J. Yang, T. Zhu, J. Liu, Brain, Behav., Immun. 2019, 80, 439.

[130] X. Song, Y. Xue, H. Cai, J. Stroke Cerebrovasc. Dis. 2021, 30, 105485.

[131] L. Zhang, C. Liu, C. Huang, X. Xu, J. Teng, BioMed Res. Int. 2020, 2020, 6458204.

[132] C. Janson, S. McPhee, L. Bilaniuk, J. Haselgrove, M. Testaiuti, A. Freese, D. J. Wang, D. Shera, P. Hurh, J. Rupin, E. Saslow, O. Goldfarb, M. Goldberg, G. Larijani, W. Sharrar, L. Liouterman, A. Camp, E. Kolodny, J. Samulski, P. Leone, Hum. Gene Ther. 2002, 13, 1391.

[133] M. M. Evers, J. Miniarikova, S. Juhas, A. Vallès, B. Bohuslavova, J. Juhasova, H. K. Skalnikova, P. Vodicka, I. Valekova, C. Brouwers, B. Blits, J. Lubelski, H. Kovarova, Z. Ellederova, S. J. Van Deventer, H. Petry, J. Motlik, P. Konstantinova, Mol. Ther. 2018, 26, 2163.

[134] N. Mishra, S. Ashique, A. Garg, V. K. Rai, K. Dua, A. Goyal, S. Bhatt, Drug Discovery Today 2022, 27, 1431.

[135] E. Uzuner, G. T. Ulu, S. B. Gürler, Y. Baran, Methods Mol. Biol. 2022, 2257, 375.

[136] A. McGuire, J. A. L. Brown, M. J. Kerin, Cancer Metastasis Rev. 2015, 34, 145.

[137] D. M. Pereira, P. M. Rodrigues, P. M. Borralho, C. M. Rodrigues, Drug Discovery Today 2013, 18, 282.

[138] Y. Chen, D. Y. Gao, L. Huang, Adv. Drug Delivery Rev. 2015, 81, 128.

[139] Y. K. Oh, T. G. Park, Adv. Drug Delivery Rev. 2019, 61, 850.

[140] P. Resnier, T. Montier, V. Mathieu, J. P. Benoit, C. Passirani, Biomaterials 2013, 34, 6429.

[141] M. Nishimura, E. J. Jung, M. Y. Shah, C. Lu, R. Spizzo, M. Shimizu, H. D. Han, C. Ivan, S. Rossi, X. Zhang, M. S. Nicoloso, S. Y. Wu, M. I. Almeida, J. Bottsford-Miller, C. V. Pecot, B. Zand, K. Matsuo, M. M. Shahzad, N. B. Jennings, C. Rodriguez-Aguayo, G. Lopez-Berestein, A. K. Sood, G. A. Calin, Cancer Discovery 2013, 3, 1302.

[142] G. M. Chalbatani, H. Dana, F. Memari, E. Gharagozlou, S. Ashjaei, P. Kheirandish, V. Marmari, H. Mahmoudzadeh, F. Mozayani, A. R. Maleki, E. Sadeghian, E. Z. Nia, S. R. Miri, N. Z. Nia, O. Rezaeian, A. Eskandary, N. Razavi, M. Shirkhoda, F. N. Rouzbahani, Pract. Lab. Med. 2019, 13, e00113.

[143] Y. Shen, X. Yu, Y. Ruan, Z. Li, Y. Xie, Z. Yan, J. Guo, Int. J. Med. Sci. 2021, 18, 1570.

[144] M. Hasanzadeh, M. Movahedi, M. Rejali, F. Maleki, M. Moetamani-Ahmadi, S. Seifi, Z. Hosseini, M. Khazaei, F. Amerizadeh, G. A. Ferns, M. Rezayi, A. Avan, J. Cell. Physiol. 2019, 234, 1289.

[145] S. Speransky, P. Serafini, J. Caroli, S. Bicciato, M. E. Lippman, N. H. Bishopric, Breast Cancer Res. Treat. 2019, 176, 271.

[146] Y. Tang, Y. Cui, Z. Li, Z. Jiao, Y. Zhang, Y. He, G. Chen, Q. Zhou, W. Wang, X. Zhou, J. Luo, S. Zhang, J. Exp. Clin. Cancer Res. 2016, 35, 7.

[147] H. Aboutalebi, A. Bahrami, A. Soleimani, N. Saeedi, F. Rahmani, M. Khazaei, H. Fiuji, M. Shafiee, G. A. Ferns, A. Avan, S. M. Hassanian, Int. J. Biochem. Cell Biol. 2020, 124, 105765.

[148] A. Galardi, M. Colletti, P. Businaro, C. Quintarelli, F. Locatelli, A. D. Giannatale, Curr. Med. Chem. 2017, 25, 584.

[149] Z. Jahanafrooz, B. Baradaran, J. Mosafer, M. Hashemzaei, T. Rezaei, A. Mokhtarzadeh, M. R. Hamblin, Drug Discovery Today 2020, 25, 552.

[150] L. Li, S. P. Goedegebuure, W. Gillanders, Signal Transduction Targeted Ther. 2020, 5, 251.

[151] A. Papachristofilou, M. M. Hipp, U. Klinkhardt, M. Früh, M. Sebastian, C. Weiss, M. Pless, R. Cathomas, W. Hilbe, G. Pall, T. Wehler, J. Alt, H. Bischoff, M. Geißler, F. Griesinger, K. J. Kallen, M. Fotin-Mleczek, A. Schröder, B. Scheel, A. Muth, T. Seibel, C. Stosnach, F. Doener, H. S. Hong, S. D. Koch, U. Gnad-Vogt, A. Zippelius, J. Immunother. Cancer 2019, 7, 38.

[152] C. Hotz, T. R. Wagenaar, F. Gieseke, D. S. Bangari, M. Callahan, H. Cao, J. Diekmann, M. Diken, C. Grunwitz, A. Hebert, K. Hsu, M. Bernardo, K. Karikó, S. Kreiter, A. N. Kuhn, M. Levit, N. Malkova, S. Masciari, J. Pollard, H. Qu, S. Ryan, A. Selmi, J. Schlereth, K. Singh, F. Sun, B. Tillmann, T. Tolstykh, W. Weber, L. Wicke, S. Witzel, Q. Yu, Y. A. Zhang, G. Zheng, J. Lager, G. J. Nabel, U. Sahin, D. Wiederschain, Sci. Transl. Med. 2021, 13, eabc7804.

[153] P. R. Pandey, K. H. Young, D. Kumar, N. Jain, Mol. Cancer 2022, 21, 58.

[154] A. R. Kirtane, M. Verma, P. Karandikar, J. Furin, R. Langer, G. Traverso, Nat. Nanotechnol. 2021, 16, 369.

[155] K. Bloom, F. van den Berg, P. Arbuthnot, Gene Ther. 2021, 18, 17.

[156] M. Alameh, D. Weissman, N. Pardi, Curr. Top. Microbiol. Immunol. 2020, 440, 111.

[157] G. Maruggi, C. Zhang, J. Li, J. B. Ulmer, D. Yu, Mol. Ther. 2019, 27, 757.

[158] K. Lundstrom, Vaccine Res. 2020, 7, 25.

[159] K. Lundstrom, Vaccines 2021, 9, 1187.

[160] N. Armbruster, E. Jasny, B. Petsch, Vaccines 2019, 7, 132.

[161] S. Kunigal, S. S. Lakka, P. K. Sodadasu, N. Estes, J. S. Rao, Int. J. Oncol. 2009, 34, 1209.

[162] X. L. Ren, Y. M. Xu, W. Bao, H. J. Fu, C. G. Wu, Y. Zhao, Z. K Li, J. Zhang, S. Q. Li, W. Q. Chen, T. Wang, R. Zhang, L. H. Zhang, G. S. Qian, S. Y. Chen, L. T. Jia, A. G. Yang, Cancer Lett. 2009, 281, 134.

[163] M. Gong, Z. Lu, G. Fang, J. Bi, X. Xue, Biochem. Pharmacol. 2009, 77, 1074.

[164] M. A. M. Redhwan, M. G. Hariprasad, S. Samaddar, S. A. A. A. Hard, V. Yadav, A. Mukherjee, R. Kumar, Eur. J. Clin. Invest. 2023, 53, e14039.

[165] H. Ling, M. Fabbri, G. A. Calin, Nat. Rev. Drug Discovery 2013, 12, 847.

[166] D. S. Hong, Y. K. Kang, M. Borad, J. Sachdev, S. Ejadi, H. Y. Lim, A. J. Brenner, K. Park, J. L. Lee, T. Y. Kim, S. Shin, C. R. Becerra, G. Falchook, J. Stoudemire, D. Martin, K. Kelnar, H. Peltier, V. Bonato, A. G. Bader, S. Smith, S. Kim, V. O'Neill, M. S. Beg, Br. J. Cancer 2020, 122, 1630.

[167] N. van Zandwijk, N. Pavlakis, S. C. Kao, A. Linton, M. J. Boyer, S. Clarke, Y. Huynh, A. Chrzanowska, M. J. Fulham, D. L. Bailey, W. A. Cooper, L. Kritharides, L. Ridley, S. T. Pattison, J. MacDiarmid, H. Brahmbhatt, G. Reid, Lancet Oncol. 2017, 18, 1386.

[168] T. Kim, C. M. Croce, Exp. Mol. Med. 2023, 55, 1314.

[169] M. G. Malle, P. Song, P. M. G. Löffler, N. Kalisi, Y. Yan, J. Valero, S. Vogel, J. Kjems, J. Am. Chem. Soc. 2024, 146, 12410.

[170] V. N. Shah, L. Pyle, N. Engl. J. Med. 2021, 385, e69.

[171] K. Paunovska, D. Loughrey, J. E. Dahlman, Nat. Rev. Genet. 2022, 23, 265.

[172] Y. Yan, X. Y. Liu, A. Lu, X. Y. Wang, L. X. Jiang, J. C. Wang, J. Controlled Release 2022, 342, 241.

[173] L. Rotolo, D. Vanover, N. C. Bruno, H. E. Peck, C. Zurla, J. Murray, R. K Noel, L. O'Farrell, M. Araínga, N. Orr-Burks, J. Y. Joo, L. C. S. Chaves, Y. Jung, J. Beyersdorf, S. Gumber, R. Guerrero-Ferreira, S. Cornejo, M. Thoresen, A. K. Olivier, K. M. Kuo, J. C. Gumbart, A. R. Woolums, F. Villinger, E. R. Lafontaine, R. J. Hogan, M. G. Finn, P. J. Santangelo, Nat. Mater. 2023, 22, 369.

[174] R. Zhong, S. Talebian, B. B. Mendes, G. Wallace, R. Langer, J. Conde, J. Shi, Nat. Mater. 2023, 22, 818.

[175] M. Jeong, G. Lee, M. Kim, Y. Yoo, H. J. Kim, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2209432.

[176] L. Lin, K. Su, Q. Cheng, S. Liu, Theranostics 2023, 13, 4667.

[177] M. Wang, J. Zhao, H. Jiang, X. Wang, Mater. Horiz. 2022, 9, 1111.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). BMEMat published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of Shandong University.