Recent advances of nanomaterials in imaging liver fibrosis

Abstract

Liver fibrosis is a pathological process resulting from prolonged exposure to various injury factors. It is characterized by the abnormal proliferation and activation of hepatic stellate cells and excessive deposition of extracellular matrix. If left untreated, it can progress to cirrhosis, liver failure, and even liver cancer. There is currently no efficient and accurate clinical diagnostic method for early liver fibrosis. Therefore, there is an urgent need to address the challenge of accurate staging and early diagnosis of liver fibrosis in clinical practice. Recently, nanomaterials have demonstrated significant potential for enhancing the diagnosis of liver fibrosis. Nanomaterials possess the ability to precisely identify and target the microenvironment associated with liver fibrosis. By enhancing their enrichment in the target area, nanomaterials can improve imaging contrast of fibrosis lesions in the liver, thereby enabling accurate diagnosis of liver fibrosis. Accordingly, this review delves into the latest research and advancements concerning nanomaterials in liver fibrosis diagnosis.

Keywords

early diagnosis / liver fibrosis / nanomedicine / targeted delivery

References

[1] Y. L. Balachandran, W. Wang, H. Yang, H. Tong, L. Wang, F. Liu, H. Chen, K. Zhong, Y. Liu, X. Jiang, ACS Nano 2022, 16, 5647.

[2] P. Ginès, M. Thiele, I. Graupera, M. Serra-Burriel, R. J. de Knegt, F. J. Lammert, L. Castera, M. Korenjak, P. S. Kamath, I. Grgurević, S. Piano, N. Fabrellas, A. Arslanow, A. Krag, Nat. Med. 2023, 29, 774.

[3] M. Pinzani, Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2023, 20, 632.

[4] Y.-C. Guo, L.-G. Lu, J. Clin. Transl. Hepatol. 2020, 8, 304.

[5] A. M. Carvalho, R. Bansal, C. C. Barrias, B. Sarmento, Adv. Mater. 2024, 36, 2307673.

[6] P. Tandon, A. J. Montano-Loza, J. C. Lai, S. Dasarathy, M. Merli, J. Hepatol. 2021, 75, S147.

[7] M. E. Delgado, B. I. Cárdenas, N. Farran, M. Fernandez, Cells 2021, 10, 3604.

[8] Y. Huang, X. Deng, J. Liang, Exp. Cell Res. 2017, 352, 420.

[9] D. Lachowski, C. Matellan, S. Gopal, E. Cortes, B. K. Robinson, A. Saiani, A. F. Miller, M. M. Stevens, A. E. Del Río Hernández, ACS Nano 2022, 16, 4322.

[10] J. Vallverdú, R. A. Martínez García de la Torre, I. Mannaerts, S. Verhulst, A. Smout, M. Coll, S. Ariño, T. Rubio-Tomás, B. Aguilar-Bravo, C. Martínez-Sánchez, D. Blaya, C. M. Verfaillie, L. A. van Grunsven, P. Sancho-Bru, Nat. Protoc. 2021, 16, 2542.

[11] W. Shu, M. Yang, J. Yang, S. Lin, X. Wei, X. Xu, Cell Commun. Signaling 2022, 20, 117.

[12] J. Qu, L. Wang, Y. Li, X. Li, Clin. Mol. Hepatol. 2024, 30, 303.

[13] S. Wang, J. Kim, C. Lee, D. Oh, J. Han, T.-J. Kim, S.-W. Kim, Y.-S. Seo, S.-H. Oh, Y. Jung, Biomaterials 2019, 219, 119375.

[14] H. Wang, S. Zheng, H. Jiang, X. Wang, F. Zhou, Z. Weng, J. Transl. Med. 2022, 20, 53.

[15] L. Zhao, C. R. Gandhi, Z.-H. Gao, Liver Int. 2011, 31, 1565.

[16] H. You, X. Wang, L. Ma, F. Zhang, H. Zhang, Y. Wang, X. Pan, K. Zheng, F. Kong, R. Tang, Cell Commun. Signaling 2023, 21, 70.

[17] K. Baghaei, S. Mazhari, S. Tokhanbigli, G. Parsamanesh, H. Alavifard, D. Schaafsma, S. Ghavami, Drug Discovery Today 2022, 27, 1044.

[18] B. Liu, J. Jiang, H. Liang, P. Xiao, X. Lai, J. Nie, W. Yu, Y. Gao, S. Wen, Int. Immunopharmacol. 2021, 98, 107907.

[19] I. Lua, Y. Li, J. A. Zagory, K. S. Wang, S. W. French, J. Sévigny, K. Asahina, J. Hepatol. 2016, 64, 1137.

[20] F. Yu, Z. Jiang, B. Chen, P. Dong, J. Zheng, J. Mol. Med. 2017, 95, 1191.

[21] X. He, Y. Wang, X. Fan, N. Lei, Y. Tian, D. Zhang, W. Pan, J. Hepatol. 2020, 72, 519.

[22] J. Gao, B. Wei, T. M. de Assuncao, Z. Liu, X. Hu, S. Ibrahim, S. A. Cooper, S. Cao, V. H. Shah, E. Kostallari, J. Hepatol. 2020, 73, 1144.

[23] X. Liu, J. Xu, S. Rosenthal, L.-J. Zhang, R. McCubbin, N. Meshgin, L. Shang, Y. Koyama, H.-Y. Ma, S. Sharma, S. Heinz, C. K. Glass, C. Benner, D. A. Brenner, T. Kisseleva, Gastroenterology 2020, 158, 1728.

[24] G. Biagini, G. Ballardini, J. Hepatol. 1989, 8, 115.

[25] E. Geervliet, S. Moreno, L. Baiamonte, R. Booijink, S. Boye, P. Wang, B. Voit, A. Lederer, D. Appelhans, R. Bansal, J. Controlled Release 2021, 332, 594.

[26] K. Breitkopf-Heinlein, M. L. Martinez-Chantar, Gut 2024, 73, 1411.

[27] T. Luangmonkong, W. Parichatikanond, P. Olinga, Biochem. Pharmacol. 2023, 215, 115740.

[28] N. Pydyn, A. Ferenc, K. Trzos, E. Pospiech, M. Wilamowski, O. Mucha, P. Major, J. Kadluczka, P. M. Rodrigues, J. M. Banales, J. M. Herranz, M. A. Avila, T. Hutsch, P. Malczak, D. Radkowiak, A. Budzynski, J. Jura, J. Kotlinowski, Cell. Mol. Gastroenterol. Hepatol. 2024, 17, 887.

[29] L. Shan, F. Wang, D. Zhai, X. Meng, J. Liu, X. Lv, Biomed. Pharmacother. 2023, 161, 114472.

[30] S. Siapoush, R. Rezaei, H. Alavifard, B. Hatami, M. R. Zali, M. Vosough, S. Lorzadeh, M. J. Łos, K. Baghaei, S. Ghavami, Life Sci. 2023, 329, 121894.

[31] J. R. Potts, C. M. Maybury, A. Salam, J. N. Barker, K. Agarwal, C. H. Smith, Br. J. Dermatol. 2017, 177, 637.

[32] X. Dai, Y. Zeng, H. Zhang, Z. Gu, Q. Gong, K. Luo, Adv. Nanobiomed Res. 2021, 1, 2000091.

[33] C.-T. Wai, J. K. Greenson, R. J. Fontana, J. D. Kalbfleisch, J. A. Marrero, H. S. Conjeevaram, A. S. Lok, Hepatology 2003, 38, 518.

[34] R. K. Sterling, E. Lissen, N. Clumeck, R. Sola, M. C. Correa, J. Montaner, M. S. Sulkowski, F. J. Torriani, D. T. Dieterich, D. L. Thomas, D. Messinger, M. Nelson, Hepatology 2006, 43, 1317.

[35] B. Nagórniewicz, D. F. Mardhian, R. Booijink, G. Storm, J. Prakash, R. Bansal, Nanomedicine 2019, 17, 106.

[36] A. Saraswathy, S. S. Nazeer, N. Nimi, H. Santhakumar, P. R. Suma, K. Jibin, M. Victor, F. B. Fernandez, S. Arumugam, S. J. Shenoy, P. R. H. Varma, R. S. Jayasree, Sci. Rep. 2021, 11, 18324.

[37] J. Wu, J. Huang, S. Kuang, J. Chen, X. Li, B. Chen, J. Wang, D. Cheng, X. Shuai, Adv. Sci. 2019, 6, 1801809.

[38] H. P. Tran, Y. Jiang, P. H. Nguyen, J. J. Kim, S. G. Yang, J. Biomed. Mater. Res., Part B 2022, 110, 382.

[39] C. T. Farrar, E. M. Gale, R. Kennan, I. Ramsay, R. Masia, G. Arora, K. Looby, L. Wei, J. Kalpathy-Cramer, M. M. Bunzel, C. Zhang, Y. Zhu, T. E. Akiyama, M. Klimas, S. Pinto, H. Diyabalanage, K. K. Tanabe, V. Humblet, B. C. Fuchs, P. Caravan, Radiology 2018, 287, 581.

[40] M. Salarian, R. C. Turaga, S. Xue, M. Nezafati, K. Hekmatyar, J. Qiao, Y. Zhang, S. Tan, O. Y. Ibhagui, Y. Hai, J. Li, R. Mukkavilli, M. Sharma, P. Mittal, X. Min, S. Keilholz, L. Yu, G. Qin, A. B. Farris, Z.-R. Liu, J. J. Yang, Nat. Commun. 2019, 10, 4777.

[41] Y. Ning, I. Y. Zhou, N. J. Rotile, P. Pantazopoulos, H. Wang, S. C. Barrett, M. Sojoodi, K. K. Tanabe, P. Caravan, J. Am. Soc. Nephrol. 2022, 144, 16553.

[42] A. M. Chow, M. Tan, D. S. Gao, S. J. Fan, J. S. Cheung, K. Man, Z.-R. Lu, E. X. Wu, Invest. Radiol. 2013, 48, 46.

[43] J. Xuan, Y. Chen, L. Zhu, Y. Guo, L. Deng, Y. Zheng, Z. Wang, Z. Wang, M. Ao, Oncotarget 2017, 8, 108676.

[44] Q. Zhou, Y. Zeng, Q. Xiong, S. Zhong, P. Li, H. Ran, Y. Yin, C. Reutelingsperger, F. W. Prinze, Z. Ling, ACS Appl. Mater. Interfaces 2019, 11, 23006.

[45] D. Zhang, R. Zhuang, Z. Guo, M. Gao, L. Huang, L. You, P. Zhang, J. Li, X. Su, H. Wu, X. Chen, X. Zhang, Theranostics 2018, 8, 1340.

[46] S.-J. Kim, H. Ise, E. Kim, M. Goto, T. Akaike, B. H. Chung, Biomaterials 2013, 34, 6504.

[47] N. Fan, C. Wu, Y. Zhou, X. Wang, P. Li, Z. Liu, B. Tang, Anal. Chem. 2021, 93, 7110.

[48] B. Cai, P. Dongiovanni, K. E. Corey, X. Wang, I. O. Shmarakov, Z. Zheng, C. Kasikara, V. Davra, M. Meroni, R. T. Chung, C. V. Rothlin, R. F. Schwabe, W. S. Blaner, R. B. Birge, L. Valenti, I. Tabas, Cell Metab. 2020, 31, 406.

[49] M. Mooring, G. A. Yeung, P. Luukkonen, S. Liu, M. W. Akbar, G. J. Zhang, O. Balogun, X. Yu, R. Mo, K. Nejak-Bowen, M. V. Poyurovsky, C. J. Booth, L. Konnikova, G. I. Shulman, D. Yimlamai, Sci. Transl. Med. 2023, 15, eade3157.

[50] G. M. Cunha, K. J. Fowler, A. Roudenko, B. Taouli, A. W. Fung, K. M. Elsayes, R. M. Marks, I. Cruite, N. Horvat, V. Chernyak, C. B. Sirlin, A. Tang, Radiographics 2021, 41, 1352.

[51] W. H. Im, J. S. Song, W. Jang, Abdom. Radiol. 2022, 47, 3051.

[52] F. F. Guglielmo, R. G. Barr, T. Yokoo, G. Ferraioli, J. T. Lee, J. R. Dillman, J. M. Horowitz, K. S. Jhaveri, F. H. Miller, R. Y. Modi, A. Mojtahed, M. A. Ohliger, A. Pirasteh, S. B. Reeder, K. Shanbhogue, A. C. Silva, E. N. Smith, V. R. Surabhi, B. Taouli, C. L. Welle, B. M. Yeh, S. K. Venkatesh, Radiographics 2023, 43, e220181.

[53] J. Lv, R. Yue, H. Liu, H. Du, C. Lu, C. Zhang, G. Guan, S. Min, S. Huan, H. Kang, G. Song, Coord. Chem. Rev. 2024, 510, 215842.

[54] F. Li, H. Yan, J. Wang, C. Li, J. Wu, S. Wu, S. Rao, X. Gao, Q. Jin, Biomaterials 2016, 102, 162.

[55] R. Yue, C. Zhang, L. Xu, Y. Wang, G. Guan, L. Lei, X. Zhang, G. Song, Chem 2022, 8, 1956.

[56] S. van Katwyk, D. Coyle, C. Cooper, K. Pussegoda, C. Cameron, B. Skidmore, S. Brener, D. Moher, K. Thavorn, Liver Int. 2017, 37, 851.

[57] M.-L. Kromrey, D. Le Bihan, S. Ichikawa, U. Motosugi, Radiology 2020, 295, 127.

[58] J. Chen, M. Yin, J. A. Talwalkar, J. Oudry, K. J. Glaser, T. C. Smyrk, V. Miette, L. Sandrin, R. L. Ehman, Radiology 2017, 283, 418.

[59] Y. Zhuang, H. Ding, Y. Zhang, H. Sun, C. Xu, W. Wang, Radiology 2017, 283, 873.

[60] C. C. Park, P. Nguyen, C. Hernandez, R. Bettencourt, K. Ramirez, L. Fortney, J. Hooker, E. Sy, M. T. Savides, M. H. Alquiraish, M. A. Valasek, E. Rizo, L. Richards, D. Brenner, C. B. Sirlin, R. Loomba, Gasteroenterology 2017, 152, 598.

[61] R. Bartucci, C. Åberg, B. N. Melgert, Y. L. Boersma, P. Olinga, A. Salvati, Small 2020, 16, 1906523.

[62] B. Bayram, A. Ozgur, L. Tutar, Y. Tutar, Curr. Pharm. Des. 2017, 23, 5349.

[63] D. Zhang, Z. Guo, P. Zhang, Y. Li, X. Su, L. You, M. Gao, C. Liu, H. Wu, X. Zhang, Sci. Rep. 2016, 6, 25377.

[64] P. Severino, C. F. da Silva, L. N. Andrade, D. de Lima Oliveira, J. Campos, E. B. Souto, Curr. Pharm. Des. 2019, 25, 1312.

[65] C. Yan, Y. Jin, C. Zhao, Nanoscale Res. Lett. 2021, 16, 140.

[66] W. Xiu, S. Gan, Q. Wen, Q. Qiu, S. Dai, H. Dong, Q. Li, L. Yuwen, L. Weng, Z. Teng, Y. Mou, L. Wang, Research 2020, 2020, 9426453.

[67] B. Yang, X. Han, B. Ji, R. Lu, Curr. Drug Delivery 2016, 13, 1261.

[68] S. G. Elci, Y. Jiang, B. Yan, S. T. Kim, K. Saha, D. F. Moyano, G. Y. Tonga, L. C. Jackson, V. M. Rotello, R. W. Vachet, ACS Nano 2016, 10, 5536.

[69] M. Salarian, O. Y. Ibhagui, J. J. Yang, Wiley Interdiscip. Rev.: Nanomed. Nanobiotechnol. 2020, 12, e1622.

[70] X.-Y. Zhu, X. Zou, R. Mukherjee, Z. Yu, C. M. Ferguson, W. Zhou, C. H. McCollough, L. O. Lerman, Invest. Radiol. 2018, 53, 623.

[71] T. Shao, Z. Chen, V. Belov, X. Wang, S. H. Rwema, V. Kumar, H. Fu, X. Deng, J. Rong, Q. Yu, L. Lang, W. Lin, L. Josephson, A. E. Samir, X. Chen, R. T. Chung, S. H. Liang, J. Hepatol. 2020, 73, 161.

[72] X. Tang, X. Li, M. Li, X. Zhong, W. Fu, M. Ao, J. Xuan, Front. Chem. 2022, 10, 996116.

[73] M. Sawant, F. Wang, J. Koester, A. Niehoff, M. M. Nava, E. Lundgren-Akerlund, D. Gullberg, B. Leitinger, S. Wickström, B. Eckes, T. Krieg, Ann. Rheum. Dis. 2023, 82, 1474.

[74] Q. H. Hu, Y. Z. Su, S. Y. Ma, P. Y. Wei, C. B. He, D. Yang, Y. Qian, Y. Q. Shen, X. X. Zhou, Z. X. Zhou, H. J. Hu, ACS Appl. Mater. Interfaces 2024, 16, 2012.

[75] C. Zhang, L. Xu, B. Nan, C. Lu, H. Liu, L. Lei, R. Yue, G. Guan, M. He, X.-B. Zhang, G. Song, ACS Nano 2023, 17, 9529.

[76] J. A. Fallowfield, A. L. Hayden, V. K. Snowdon, R. L. Aucott, B. M. Stutchfield, D. J. Mole, A. Pellicoro, T. T. Gordon-Walker, A. Henke, J. Schrader, P. J. Trivedi, M. Princivalle, S. J. Forbes, J. E. Collins, J. P. Iredale, Hepatology 2014, 59, 1492.

[77] D. Ezhilarasan, Biochimie 2021, 187, 144.

[78] R. G. Bennett, D. G. Heimann, S. Singh, R. L. Simpson, D. J. Tuma, Liver Int. 2014, 34, 416.

[79] C. S. Samuel, E. D. Lekgabe, I. Mookerjee, Adv. Exp. Med. Biol. 2007, 612, 88.

[80] L. T. Hoekstra, W. d. Graaf, G. A. A. Nibourg, M. Heger, R. J. Bennink, B. Stieger, T. M. van Gulik, Ann. Surg. 2013, 257, 27.

[81] W. S. Blaner, Y. Li, P. J. Brun, J. J. Yuen, S. A. Lee, R. D. Clugston, in The Biochemistry of Retinoid Signaling II: The Physiology of Vitamin A-Uptake, Transport, Metabolism and Signaling, Vol. 81 (Eds: M. Asson-Batres, C. Rochette-Egly), Springer, Dordrecht, Netherlands 2016, Ch.4.

[82] A. T. Klein, F. Rösch, H. H. Coenen, S. M. Qaim, Appl. Radiat. Isot. 2005, 62, 711.

[83] P. Caravan, B. Das, S. Dumas, F. H. Epstein, P. A. Helm, V. Jacques, S. Koerner, A. Kolodziej, L. Shen, W.-C. Sun, Z. Zhang, Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 8171.

[84] B. C. Fuchs, H. Wang, Y. Yang, L. Wei, M. Polasek, D. T. Schühle, G. Y. Lauwers, A. Parkar, A. J. Sinskey, K. K. Tanabe, P. Caravan, J. Hepatol. 2013, 59, 992.

[85] M. Polasek, B. C. Fuchs, R. Uppal, D. T. Schühle, J. K. Alford, G. S. Loving, S. Yamada, L. Wei, G. Y. Lauwers, A. R. Guimaraes, K. K. Tanabe, P. Caravan, J. Hepatol. 2012, 57, 549.

[86] C. T. Farrar, D. K. DePeralta, H. Day, T. A. Rietz, L. Wei, G. Y. Lauwers, B. Keil, A. Subramaniam, A. J. Sinskey, K. K. Tanabe, B. C. Fuchs, P. Caravan, J. Hepatol. 2015, 63, 689.

[87] B. Zhu, L. Wei, N. Rotile, H. Day, T. Rietz, C. T. Farrar, G. Y. Lauwers, K. K. Tanabe, B. Rosen, B. C. Fuchs, P. Caravan, Hepatology 2017, 65, 1015.

[88] P. Marckmann, L. Skov, K. Rossen, A. Dupont, M. B. Damholt, J. G. Heaf, H. S. Thomsen, J. Am. Soc. Nephrol. 2006, 17, 2359.

[89] K. Hanaoka, A. J. M. Lubag, A. Castillo-Muzquiz, T. Kodadek, A. D. Sherry, Magn. Reson. Imaging 2008, 26, 608.

[90] R. Yue, M. Zhou, X. Li, L. Xu, C. Lu, Z. Dong, L. Lei, H. Liu, G. Guan, Q. Liu, X.-B. Zhang, G. Song, ACS Nano 2023, 17, 13792.

[91] G. Guan, H. Liu, J. Xu, Q. Zhang, Z. Dong, L. Lei, C. Zhang, R. Yue, H. Gao, G. Song, X. Shen, J. Nanobiotechnol. 2023, 21, 434.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). BMEMat published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of Shandong University.