Nanomaterials for enhanced X-ray-triggered cancer therapy: Progress and prospects

Abstract

X-rays, a form of ionizing radiation with high energy and significant penetration capability, are commonly used in clinical tumor treatment through radiotherapy. Despite their widespread use, optimizing X-ray efficacy remains a critical challenge due to issues such as radiation resistance and damage to surrounding health tissues. Recent advancements in nanotechnology have introduced new opportunities and challenges in cancer diagnosis and treatment. This review summarizes the latest progress in nanomaterials for X-ray-triggered cancer therapy, highlighting their various advantages such as targeted delivery, reduced side effects, and enhanced therapeutic efficacy. We examine how nanomaterials, including metals, metal oxides, metal sulfides, metal fluorides, rare earth oxides, cluster compounds, metal-organic frameworks, and nanohybrids, enhance the effectiveness of X-ray-triggered treatments. Furthermore, we address the current challenges and future prospects of efficient X-ray-triggered cancer therapy, aiming to provide a comprehensive overview for researchers and clinicians in the field.

Keywords

combined therapy / nanomaterials / radioresistance / radiotherapy / X-ray

References

[1] L. Larue, A. B. Mihoub, Z. Youssef, L. Colombeau, S. Acherar, J.-C. André, P. Arnoux, F. Baros, M. Vermandel, C. Frochot, Photochem. Photobiol. Sci. 2018, 17, 1612.

[2] W. Fan, W. Tang, J. Lau, Z. Shen, J. Xie, J. Shi, X. Chen, Adv. Mater. 2019, 31, 1806381.

[3] V. Grégoire, M. Guckenberger, K. Haustermans, J. J. Lagendijk, C. Ménard, R. Pötter, B. J. Slotman, K. Tanderup, D. Thorwarth, M. Van Herk, D. Zips, Mol. Oncol. 2020, 14, 1470.

[4] D. Jaffray, P. Kupelian, T. Djemil, R. M. Macklis, Expert Rev. Anticancer Ther. 2007, 7, 89.

[5] A. Herskovic, K. Martz, M. Al-Sarraf, L. Leichman, J. Brindle, V. Vaitkevicius, J. Cooper, R. Byhardt, L. Davis, B. Emami, N. Engl. J. Med. 1992, 326, 1593.

[6] F. G. Herrera, J. Bourhis, G. Coukos, CA - Cancer J.Clin. 2017, 67, 65.

[7] R. A. Sharma, R. Plummer, J. K. Stock, T. A. Greenhalgh, O. Ataman, S. Kelly, R. Clay, R. A. Adams, R. D. Baird, L. Billingham, S. R. Brown, S. Buckland, H. Bulbeck, A. J. Chalmers, G. Clack, A. N. Cranston, L. Damstrup, R. Ferraldeschi, M. D. Forster, J. Golec, R. M. Hagan, E. Hall, A. R. Hanauske, K. J. Harrington, T. Haswell, M. A. Hawkins, T. Illidge, H. Jones, A. S. Kennedy, F. McDonald, T. Melcher, J. P. B. O'Connor, J. R. Pollard, M. P. Saunders, D. Sebag-Montefiore, M. Smitt, J. Staffurth, I. J. Stratford, S. R. Wedge, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2016, 13, 627.

[8] R.-X. Huang, P.-K. Zhou, Signal Transduction Targeted Ther. 2020, 5, 60.

[9] U. S. Srinivas, B. W. Tan, B. A. Vellayappan, A. D. Jeyasekharan, Redox Biol. 2019, 25, 101084.

[10] E. I. Azzam, J.-P. Jay-Gerin, D. Pain, Cancer Lett. 2012, 327, 48.

[11] K. Valerie, A. Yacoub, M. P. Hagan, D. T. Curiel, P. B. Fisher, S. Grant, P. Dent, Mol. Cancer Ther. 2007, 6, 789.

[12] W. Xiao, L. Zhao, Y. Sun, X. Yang, Q. Fu, Small Methods 2024, 8, 2301131.

[13] T. Liu, K. Yang, Z. Liu, Prog. Nat. Sci.: Mater. Int. 2020, 30, 567.

[14] E. Alizadeh, L. Sanche, Chem. Rev. 2012, 112, 5578.

[15] G. Frosina, Mol. Cancer Res. 2009, 7, 989.

[16] M. A. Olivares-Urbano, C. Griñán-Lisón, J. A. Marchal, M. I. Núñez, Cells 2020, 9, 1651.

[17] G. Song, L. Cheng, Y. Chao, K. Yang, Z. Liu, Adv. Mater. 2017, 29, 1700996.

[18] H. E. Barker, J. T. Paget, A. A. Khan, K. J. Harrington, Nat. Rev. Cancer 2015, 15, 409.

[19] M. Vilalta, M. Rafat, E. E. Graves, Cell. Mol. Life Sci. 2016, 73, 2999.

[20] Z. Cheng, M. Li, R. Dey, Y. Chen, J. Hematol. Oncol. 2021, 14, 1.

[21] L. R. Gerken, A. Gogos, F. H. Starsich, H. David, M. E. Gerdes, H. Schiefer, S. Psoroulas, D. Meer, L. Plasswilm, D. C. Weber, I. K. Herrmann, Nat. Commun. 2022, 13, 3248.

[22] Q. Wu, H. Zhang, H. Liu, BMEMat 2023, 1, 12010.

[23] G. Lan, K. Ni, S. S. Veroneau, Y. Song, W. Lin, J. Am. Chem. Soc. 2018, 140, 16971.

[24] X. Zhong, X. Wang, J. Li, J. Hu, L. Cheng, X. Yang, Coord. Chem. Rev. 2021, 437, 213828.

[25] A. Prasanna, R. Pooja, V. Suchithra, A. Ravikumar, P. K. Gupta, V. Niranjan, Mater. Today: Proc. 2018, 5, 21047.

[26] J. Chen, C. Ning, Z. Zhou, P. Yu, Y. Zhu, G. Tan, C. Mao, Prog. Mater. Sci. 2019, 99, 1.

[27] C. S. Kumar, F. Mohammad, Adv. Drug Delivery Rev. 2011, 63, 789.

[28] M. Lomax, L. Folkes, P. O'neill, Clin. Oncol. 2013, 25, 578.

[29] H. Peng, F. Yao, J. Zhao, W. Zhang, L. Chen, X. Wang, P. Yang, J. Tang, Y. Chi, Exploration 2023, 3, 20220115.

[30] W. C. Dewey, C. C. Ling, R. E. Meyn, Int. J. Radiat. Oncol. Biol. Phys. 1995, 33, 781.

[31] G. Ross, Endocr.-Relat. Cancer 1999, 6, 41.

[32] M. Verheij, H. Bartelink, Cell Tissue Res. 2000, 301, 133.

[33] G. L. Beretta, N. Zaffaroni, Front. Mol. Biosci. 2023, 10, 1216733.

[34] G. Lei, C. Mao, Y. Yan, L. Zhuang, B. Gan, Protein cell 2021, 12, 836.

[35] G. Lei, Y. Zhang, P. Koppula, X. Liu, J. Zhang, S. H. Lin, J. A. Ajani, Q. Xiao, Z. Liao, H. Wang, B. Gan, Cell Res. 2020, 30, 146.

[36] L. F. Ye, K. R. Chaudhary, F. Zandkarimi, A. D. Harken, C. J. Kinslow, P. S. Upadhyayula, A. Dovas, D. M. Higgins, H. Tan, Y. Zhang, M. Buonanno, T. J. C. Wang, T. K. Hei, J. N. Bruce, P. D. Canoll, S. K. Cheng, B. R. Stockwell, ACS Chem. Biol. 2020, 15, 469.

[37] R. D. Vaes, L. E. Hendriks, M. Vooijs, D. De Ruysscher, Cells 2021, 10, 930.

[38] H. Song, H. Sun, N. He, C. Xu, Y. Wang, L. Du, Y. Liu, Q. Wang, K. Ji, J. Wang, M. Zhang, Y. Gu, Y. Zhang, L. Feng, O. Tillement, W. Wang, Nanoscale 2022, 14, 11429.

[39] T. Liu, P. Pei, W. Shen, L. Hu, K. Yang, Small Methods 2023, 7, 2201401.

[40] K. H. Vousden, Cell 2000, 103, 691.

[41] Z. Yan, X. Tong, Y. Ma, S. Liu, L. Yang, X. Yang, X. Yang, M. Bai, H. Fan, BMC Pulm. Med. 2017, 17, 1.

[42] M. Mijit, V. Caracciolo, A. Melillo, F. Amicarelli, A. Giordano, Biomolecules 2020, 10, 420.

[43] C. Wang, R. J. Youle, Annu. Rev. Genet. 2009, 43, 95.

[44] P. B. Bhosale, S. E. Ha, P. Vetrivel, H. H. Kim, J.-A. Kim, K.-I. Park, S. M. Kim, G. S. Kim, J. Biomed. Transl. Res. 2020, 21, 50.

[45] M. Iranpour, A. R. Moghadam, M. Yazdi, S. R. Ande, J. Alizadeh, E. Wiechec, R. Lindsay, M. Drebot, K. M. Coombs, S. Ghavami, Expert Rev. Mol. Med. 2016, 18, 1.

[46] X. Zhai, Y. Lin, L. Zhu, Y. Wang, J. Zhang, J. Liu, L. Li, X. Lu, Cytokine Growth Factor Rev. 2024, 75, 101.

[47] X. Jiang, B. R. Stockwell, M. Conrad, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2021, 22, 266.

[48] J. He, X. Wang, K. Chen, M. Zhang, J. Wang, Biochem. Pharmacol. 2022, 205, 115241.

[49] K. R. Sekhar, D. N. Hanna, S. Cyr, J. J. Baechle, S. Kuravi, R. Balusu, K. Rathmell, N. Baregamian, Sci. Rep. 2022, 12, 19396.

[50] T. Hashidate-Yoshida, T. Harayama, D. Hishikawa, R. Morimoto, F. Hamano, S. M. Tokuoka, M. Eto, M. Tamura-Nakano, R. Yanobu-Takanashi, Y. Mukumoto, H. Kiyonari, T. Okamura, Y. Kita, H. Shindou, T. Shimizu, eLife 2015, 4, e06328.

[51] M. Conrad, D. A. Pratt, Nat. Chem. Biol. 2019, 15, 1137.

[52] X. Lang, M. D. Green, W. Wang, J. Yu, J. E. Choi, L. Jiang, P. Liao, J. Zhou, Q. Zhang, A. Dow, A. L. Saripalli, I. Kryczek, S. Wei, W. Szeliga, L. Vatan, E. M. Stone, G. Georgiou, M. Cieslik, D. R. Wahl, M. A. Morgan, A. M. Chinnaiyan, T. S. Lawrence, W. Zou, Cancer Discovery 2019, 9, 1673.

[53] R. Kang, Q. Zhang, H. J. Zeh, , M. T. Lotze, D. Tang, Clin. Cancer Res. 2013, 19, 4046.

[54] M. R. Elliott, F. B. Chekeni, P. C. Trampont, E. R. Lazarowski, A. Kadl, S. F. Walk, D. Park, R. I. Woodson, M. Ostankovich, P. Sharma, J. J. Lysiak, T. K. Harden, N. Leitinger, K. S. Ravichandran, Nature 2009, 461, 282.

[55] A. Garg, E. Romano, N. Rufo, P. Agostinis, Cell Death Differ. 2016, 23, 938.

[56] D. Tang, O. Kepp, G. Kroemer, OncoImmunology 2021, 10, 1862949.

[57] C. Wan, Y. Sun, Y. Tian, L. Lu, X. Dai, J. Meng, J. Huang, Q. He, B. Wu, Z. Zhang, K. Jiang, D. Hu, G. Wu, J. F. Lovell, H. Jin, K. Yang, Sci. Adv. 2020, 6, 9789.

[58] Y. Yuan, Y. Chen, T. Peng, L. Li, W. Zhu, F. Liu, S. Liu, X. An, R. Luo, J. Cheng, J. Liu, Y. Lu, Clin. Sci. 2019, 133, 1759.

[59] B. Zhang, Y. Yang, J. Yi, Z. Zhao, R. Ye, J. Periodontal Res. 2021, 56, 991.

[60] K. E. Baidoo, K. Yong, M. W. Brechbiel, Clin. Cancer Res. 2013, 19, 530.

[61] N. Zhang, J. Zhang, Y. Yang, H. Shan, S. Hou, H. Fang, M. Ma, Z. Chen, L. Tan, D. Xu, Nat. Cell Biol. 2024, 26, 757.

[62] B. T. Cookson, M. A. Brennan, Trends Microbiol. 2001, 9, 113.

[63] Y.-Y. Wang, X.-L. Liu, R. Zhao, Front. Oncol. 2019, 9, 971.

[64] Y. Zhao, J. Shi, F. Shao, in Innate Immune Activation: Methods Protoc., Vol. 1714 (Eds: D. De Nardo, C. M. De Nardo), Humana Press, New York, USA 2018, 131.

[65] Y.-g. Liu, J.-k. Chen, Z.-t. Zhang, X.-j. Ma, Y.-c. Chen, X.-m. Du, H. Liu, Y. Zong, G.-c. Lu, Cell Death Dis. 2017, 8, 2579.

[66] Y. Wang, W. Gao, X. Shi, J. Ding, W. Liu, H. He, K. Wang, F. Shao, Nature 2017, 547, 99.

[67] T. I. M. Hewala, S. A. El-Benhawy, Y. N. Elwany, H. Elmasry, A. Elrhawy, Asian Pac. J. Cancer Prev. 2024, 25, 447.

[68] X. Yang, H. Ren, J. Fu, Oxid. Med. Cell. Longevity 2021, 2021, 4793517.

[69] M. M. Gaidt, V. Hornung, EMBO J. 2016, 35, 2167.

[70] N. Kayagaki, V. M. Dixit, Science 2019, 366, 688.

[71] S. Hiratsuka, Front. Biosci. 2011, 16, 1413.

[72] Y. Gazit, J. W. Baish, N. Safabakhsh, M. Leunig, L. T. Baxter, R. K. Jain, Microcirculation 1997, 4, 395.

[73] A. M. Shannon, K. J. Williams, J. Pharm. Pharmacol. 2008, 60, 1029.

[74] H. Xia, D. R. Green, W. Zou, Nat. Rev. Cancer 2021, 21, 281.

[75] M. R. Rosenfeld, X. Ye, J. G. Supko, S. Desideri, S. A. Grossman, S. Brem, T. Mikkelson, D. Wang, Y. C. Chang, J. Hu, Q. McAfee, J. Fisher, A. B. Troxel, S. Piao, D. F. Heitjan, K. S. Tan, L. Pontiggia, P. J. O’Dwyer, L. E. Davis, R. K. Amaravadi, Autophagy 2014, 10, 1359.

[76] J. Sia, R. Szmyd, E. Hau, H. E. Gee, Front. Cell Dev. Biol. 2020, 8, 41.

[77] J.-C. Amé, E. Fouquerel, L. R. Gauthier, D. Biard, F. D. Boussin, F. Dantzer, G. De Murcia, V. Schreiber, J. Cell Sci. 2009, 122, 1990.

[78] Z. Deng, J. Liu, M. Xi, C. Wang, H. Fang, X. Wu, C. Zhang, G. Sun, Y. Zhang, L. Shen, M. Chen, J. Ji, Z. Liu, G. Yang, Nano Today 2022, 47, 101656.

[79] L. Yu, X. Zhang, X. Li, Z. Zhang, X. Niu, X. Wang, W. Wang, Z. Yuan, Nanoscale 2021, 13, 13735.

[80] Y. Ding, X. Xiao, L. Zeng, Q. Shang, W. Jiang, S. Xiong, X. Duan, J. Shen, R. Wang, J. Guo, Y. Pan, Bioact. Mater. 2021, 6, 4707.

[81] F. Daneshvar, F. Salehi, M. Karimi, R. D. Vais, M. Mosleh-Shirazi, N. Sattarahmady, J. Photochem. Photobiol., B 2020, 203, 111737.

[82] W. Sang, L. Xie, G. Wang, J. Li, Z. Zhang, B. Li, S. Guo, C. X. Deng, Y. Dai, Adv. Sci. 2021, 8, 2003338.

[83] F. Tabatabaie, R. Franich, B. Feltis, M. Geso, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 6887.

[84] J. Li, Z. Lv, Y. Guo, J. Fang, A. Wang, Y. Feng, Y. Zhang, J. Zhu, Z. Zhao, X. Cheng, H. Shi, ACS Nano 2023, 17, 25147.

[85] M. Luo, X. Zhu, H. Yang, L. Yan, R. Cai, Y. Zhao, W. Tan, Nano Today 2023, 51, 101919.

[86] C. Bae, R. Hernández Millares, S. Ryu, H. Moon, D. Kim, G. Lee, Z. Jiang, M. H. Park, K. H. Kim, W. S. Koom, S. Ye, K. Lee, Small 2024, 20, 2310873.

[87] Y. Sun, H. Miao, S. Ma, L. Zhang, C. You, F. Tang, C. Yang, X. Tian, F. Wang, Y. Luo, X. Lin, H. Wang, C. Li, Z. Li, H. Yu, X. Liu, Y. Xiao, Y. Gong, J. Zhang, H. Quan, C. Xie, Cancer Lett. 2018, 418, 27.

[88] Y. Liu, X. Li, Y. Shi, Y. Wang, X. Zhao, X. Gong, R. Cai, G. Song, M. Chen, X. Zhang, Nanoscale 2021, 13, 14245.

[89] D. Wang, Z. Wang, X. Ren, Y. Li, Y. Zhang, H. Liang, L. Li, Y. Zhao, S. Jin, Y. Shen, Q. Lin, T. Wang, Sep. Purif. Technol. 2024, 338, 126567.

[90] G. Behnaz, M. Omid, M. Tayebeh, K. Roya, K. Sharmin, A. Amir, ACS Appl. Mater. Interfaces 2016, 8, 3123.

[91] I. Porosnicu, C. M. Butnaru, I. Tiseanu, E. Stancu, C. V. Munteanu, B. I. Bita, O. G. Duliu, F. Sima, Molecules 2021, 26, 3403.

[92] F. Du, J. Lou, R. Jiang, Z. Fang, X. Zhao, Y. Niu, S. Zou, M. Zhang, A. Gong, C. Wu, Int. J. Nanomed. 2017, 12, 5973.

[93] J. Zhao, Y. Chen, T. Xiong, S. Han, C. Li, Y. He, Y. He, G. Zhao, T. Wang, L. Wang, T. Cheng, C. Wang, J. Wang, Small 2023, 19, 2206415.

[94] R. Liu, R. Wang, M. Zhao, Y. Liu, X. Zhu, X. Wu, S. Du, Z. Gu, J. Du, Nano Today 2023, 52, 101997.

[95] Y. Li, Y. Qi, H. Zhang, Z. Xia, T. Xie, W. Li, D. Zhong, H. Zhu, M. Zhou, Biomaterials 2020, 226, 119538.

[96] S. Zhang, Y. Lai, J. Pan, M. Saeed, S. Li, H. Zhou, X. Jiang, J. Gao, Y. Zhu, H. Yu, Adv. Mater. 2024, 2314132.

[97] W. Zhen, Y. Liu, L. Lin, J. Bai, X. Jia, H. Tian, X. Jiang, Angew. Chem. 2018, 130, 10466.

[98] X. Liu, M. T. Kifle, H. Xie, L. Xu, M. Luo, Y. Li, Z. Huang, Y. Gong, Y. Wu, C. Xie, Nanomaterials 2022, 12, 3138.

[99] Y. Liu, F. Pi, L. He, F. Yang, T. Chen, Small 2024, 20, 2310118.

[100] Z. Liu, Z. Fu, M. Zhao, H. Wang, X. Ji, J. Zhou, W. Gu, Y. Gu, D. Ni, W. Tang, Nano Today 2024, 54, 102136.

[101] L. Wen, L. Chen, S. Zheng, J. Zeng, G. Duan, Y. Wang, G. Wang, Z. Chai, Z. Li, M. Gao, Adv. Mater. 2016, 28, 5072.

[102] K. Stefanie, S. Anja, D. L. Vr, H. Jean-Louis, K. n. Wolfgang, N. Winfried, M. l. Paul, P. Olivier, K. Carola, J. Phys. Chem. 2014, 118, 6159.

[103] P. Xu, J. Ma, Y. Zhou, Y. Gu, X. Cheng, Y. Wang, Y. Wang, M. Gao, ACS Nano 2023, 18, 1022.

[104] Y. Yao, R. Xu, W. Shao, J. Tan, S. Wang, S. Chen, A. Zhuang, X. Liu, R. Jia, Adv. Sci. 2024, 2403107.

[105] R. Cai, H. Xiang, D. Yang, K.-T. Lin, Y. Wu, R. Zhou, Z. Gu, L. Yan, Y. Zhao, W. Tan, J. Am. Chem. Soc. 2021, 143, 16113.

[106] M. H. Faghfoori, H. Nosrati, H. Rezaeejam, J. Charmi, S. Kaboli, B. Johari, H. Danafar, Int. J. Pharm. 2020, 582, 119320.

[107] H. Nosrati, J. Charmi, M. Salehiabar, F. Abhari, H. Danafar, ACS Biomater. Sci. Eng. 2019, 5, 4416.

[108] K. Wang, A. T. Jalil, M. M. Saleh, S. Talaei, L. Wang, Chem. Pap. 2023, 77, 1921.

[109] W. Tao, Z. Tuo, F. Wu, K. Mu, C. Xu, Y. Shi, Z. Sun, Y. Wang, Y. Li, Z. Zhong, L. Zhou, J. Wang, J. Liu, Y. Du, S. Zhang, Regener. Biomater. 2022, 9, 045.

[110] N. Mousazadeh, F. Seidi, M. Ghaffarlou, H. Rashidzadeh, A. Hosseinmirzaei, F. Mozafari, H. Danafar, H. Nosrati, Int. J. Biol. Macromol. 2023, 234, 123636.

[111] M. Ghaffarlou, A. Mohammadi, N. Mousazadeh, M. Salehiabar, Y. Kalantari, J. Charmi, M. Barsbay, Y. N. Ertas, H. Danafar, H. Rezaeejam, H. Nosrati, S. Javani, Sci. Rep. 2023, 13, 15131.

[112] C. Zhang, X. Wang, X. Dong, L. Mei, X. Wu, Z. Gu, Y. Zhao, Biomaterials 2021, 276, 121023.

[113] Y. Yong, X. Cheng, T. Bao, M. Zu, L. Yan, W. Yin, C. Ge, D. Wang, Z. Gu, Y. Zhao, ACS Nano 2015, 9, 12451.

[114] L. Ma, X. Zou, M. Hossu, W. Chen, Nanotechnology 2016, 27, 315602.

[115] X. Zhong, X. Wang, G. Zhan, Y. a. Tang, Y. Yao, Z. Dong, L. Hou, H. Zhao, S. Zeng, J. Hu, L. Cheng, X. Yang, Nano Lett. 2019, 19, 8234.

[116] F. Ahmad, X. Wang, Z. Jiang, X. Yu, X. Liu, R. Mao, X. Chen, W. Li, ACS Nano 2019, 13, 10419.

[117] Z. Jiang, L. He, X. Yu, Z. Yang, W. Wu, X. Wang, R. Mao, D. Cui, X. Chen, W. Li, ACS Nano 2021, 15, 11112.

[118] D. Kirsanova, V. Polyakov, V. Butova, P. Zolotukhin, A. Belanova, Z. Gadzhimagomedova, M. Soldatov, I. Pankin, A. Soldatov, Nanomaterials 2021, 11, 3212.

[119] Z. Gadzhimagomedova, V. Polyakov, I. Pankin, V. Butova, D. Kirsanova, M. Soldatov, D. Khodakova, A. Goncharova, E. Mukhanova, A. Belanova, A. Maksimov, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 13040.

[120] H. Chen, G. D. Wang, Y.-J. Chuang, Z. Zhen, X. Chen, P. Biddinger, Z. Hao, F. Liu, B. Shen, Z. Pan, J. Xie, Nano Lett. 2015, 15, 2249.

[121] C.-C. Yang, W.-Y. Wang, F.-H. Lin, C.-H. Hou, Int. J. Mol. Sci. 2019, 20, 1148.

[122] X. Yu, X. Liu, W. Wu, K. Yang, R. Mao, F. Ahmad, X. Chen, W. Li, Angew. Chem. 2019, 131, 2039.

[123] K. Hubenko, S. Yefimova, T. Tkacheva, P. Maksimchuk, I. Borovoy, V. Klochkov, N. Kavok, O. Opolonin, Y. Malyukin, Nanoscale Res. Lett. 2018, 13, 1.

[124] S. Hua, J. He, F. Zhang, J. Yu, W. Zhang, L. Gao, Y. Li, M. Zhou, Biomaterials 2021, 268, 120590.

[125] L. Cao, Y. Yang, Y. Zheng, W. Cheng, M. Chen, T. Wang, C. Mu, M. Wu, B. Liu, Adv. Mater. 2024, 2401017.

[126] A. S. Schwartz-Duval, Y. Mackeyev, I. Mahmud, P. L. Lorenzi, M. Gagea, S. Krishnan, K. V. Sokolov, ACS Nano 2024, 18, 1865.

[127] R. Zhang, M. Jia, H. Lv, M. Li, G. Ding, G. Cheng, J. Li, J. Nanobiotechnol. 2024, 22, 20.

[128] T.-T. Jia, B.-J. Li, G. Yang, Y. Hua, J.-Q. Liu, W. Ma, S.-Q. Zang, X. Chen, X. Zhao, Nano Today 2021, 39, 101222.

[129] G. Liang, X. Jin, S. Zhang, D. Xing, Biomaterials 2017, 144, 95.

[130] Y. Li, J. Yang, G. Gu, X. Guo, C. He, J. Sun, H. Zou, H. Wang, S. Liu, X. Li, S. Zhang, K. Wang, Y. Jiang, L. Wu, X. Sun, Nano Lett. 2022, 22, 963.

[131] Y. Zhu, R. Zhao, L. Feng, C. Wang, S. Dong, M. V. Zyuzin, A. Timin, N. Hu, B. Liu, P. Yang, ACS Nano 2023, 17, 6833.

[132] Y. Hua, J. H. Huang, Z. H. Shao, X. M. Luo, Z. Y. Wang, J. Q. Liu, X. Zhao, X. Chen, S. Q. Zang, Adv. Mater. 2022, 34, 2203734.

[133] Y. Xie, H. Li, L. Xu, H. Zou, X. Wang, X. He, Q. Tang, Y. Zhou, X. Zhao, X. Chen, H. Liu, J. Pu, D. Luo, P. Liu, Adv. Mater. 2023, 35, 2208546.

[134] Z. Fu, Z. Liu, J. Wang, L. Deng, H. Wang, W. Tang, D. Ni, Biomaterials 2023, 295, 122035.

[135] E. Choi, M. Landry, N. Pennock, M. Neufeld, K. Weinfurter, A. Goforth, J. Walker, C. Sun, Adv. Healthcare Mater. 2023, 12, 2202830.

[136] Z. Xu, W. Zhen, C. McCleary, T. Luo, X. Jiang, C. Peng, R. R. Weichselbaum, W. Lin, J. Am. Chem. Soc. 2023, 145, 18698.

[137] K. Ni, G. Lan, S. S. Veroneau, X. Duan, Y. Song, W. Lin, Nat. Commun. 2018, 9, 4321.

[138] K. Ni, G. Lan, Y. Song, Z. Hao, W. Lin, Chem. Sci. 2020, 11, 7641.

[139] Y. Zhao, C. Liang, Z. Mei, H. Yang, B. Wang, C. Xie, Y. Xu, J. Tian, ACS Mater. Lett. 2023, 5, 3237.

[140] J. Huang, Z. Xiao, M. Lin, H. Zhong, X. Shuai, Nano Today 2024, 54, 102102.

[141] T. Li, M. Gao, Z. Wu, J. Yang, B. Mo, S. Yu, X. Gong, J. Liu, W. Wang, S. Luo, R. Li, Adv. Sci. 2023, 10, 2206779.

[142] Z. Xu, T. Luo, J. Mao, C. McCleary, E. Yuan, W. Lin, Angew. Chem., Int. Ed. 2022, 61, 202208685.

[143] P. Wang, M. Xiao, H. Pei, H. Xing, S.-H. Luo, C.-K. Tsung, L. Li, Chem. Eng. J. 2021, 415, 129036.

[144] S. Pan, G. Huang, Z. Sun, X. Chen, X. Xiang, W. Jiang, Y. Xu, T. Chen, X. Zhu, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2213364.

[145] Z. He, X. Huang, C. Wang, X. Li, Y. Liu, Z. Zhou, S. Wang, F. Zhang, Z. Wang, O. Jacobson, J. Zhu, G. Yu, Y. Dai, X. Chen, Angew. Chem. 2019, 131, 8844.

[146] Z. Xiong, M. Yang, P. Liu, Z. Tang, Y. Yang, M. Zhan, T. Chen, X. Li, L. Lu, Adv. Funct. Mater. 2024, 34, 2312919.

[147] Y. Liang, C. Peng, N. Su, Q. Li, S. Chen, D. Wu, B. Wu, Y. Gao, Z. Xu, Q. Dan, S. Zheng, B. Zhao, Chem. Eng. J. 2022, 437, 135309.

[148] Y. Xie, C. Zhang, Y. Zhao, T. Li, W. Shen, L. Hu, K. Yang, P. Pei, T. Liu, Adv. Funct. Mater. 2024, 34, 2312197.

[149] X. Zhou, M. You, F. Wang, Z. Wang, X. Gao, C. Jing, J. Liu, M. Guo, J. Li, A. Luo, H. Liu, Z. Liu, C. Chen, Adv. Mater. 2021, 33, 2100556.

[150] Y. Wu, L. Su, M. Yuan, T. Chen, J. Ye, Y. Jiang, J. Song, H. Yang, Angew. Chem. 2021, 133, 12978.

[151] X. Lin, R. Zhu, Z. Hong, X. Zhang, S. Chen, J. Song, H. Yang, Adv. Funct. Mater. 2021, 31, 2101278.

[152] M. Lu, H. Wu, D. Liu, F. Wang, Y. Wang, M. Wang, Q. Cui, H. Zhang, F. Zang, M. Ma, J. Ma, F. Shi, Y. Zhang, ACS Nano 2023, 17, 24170.

[153] M. Mohammadian, S. Emamgholizadeh Minaei, A. Shiralizadeh Dezfuli, Cancer Nanotechnol. 2022, 13, 25.

[154] Y. Cao, S. Ding, Y. Hu, L. Zeng, J. Zhou, L. Lin, X. Zhang, Q. Ma, R. Cai, Y. Zhang, G. Duan, X. w. Bian, G. Tian, ACS Nano 2024, 18, 4189.

[155] S. Peng, Y. Sun, Y. Luo, S. Ma, W. Sun, G. Tang, S. Li, N. Zhang, J. Ren, Y. Xiao, X. Liu, Y. Gong, C. Xie, Int. J. Biol. Sci. 2020, 16, 2145.

[156] C. Zhang, S. Lu, K. Deng, W. Qian, Y. Liu, Y. Li, S. Jin, R. Suo, H. Xu, B. Wu, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2301462.

[157] Z. Wang, L. Wang, S. Liu, M. Zhang, Y. Li, L. Rong, Y. Liu, H. Zhang, Nanoscale 2022, 14, 2186.

[158] L. Zhu, G. Chen, Q. Wang, J. Du, S. Wu, J. Lu, B. Liu, Y. Miao, Y. Li, J. Colloid Interface Sci. 2024, 662, 914.

[159] S. Liu, L. Fang, H. Ding, Y. Zhang, W. Li, B. Liu, S. Dong, B. Tian, L. Feng, P. Yang, ACS Nano 2022, 16, 20805.

[160] H. Wang, B. Lv, Z. Tang, M. Zhang, W. Ge, Y. Liu, X. He, K. Zhao, X. Zheng, M. He, W. Bu, Nano Lett. 2018, 18, 5768.

[161] B. Liu, C. Liu, X. Zhang, S. Yao, Z. Wang, Z. Liu, K. Song, J. Li, J. Mater. Chem. B 2022, 10, 6380.

[162] J. Yan, G. Wang, L. Xie, H. Tian, J. Li, B. Li, W. Sang, W. Li, Z. Zhang, Y. Dai, Adv. Mater. 2022, 34, 2105783.

[163] K. Du, P. Lei, L. Dong, M. Zhang, X. Gao, S. Yao, J. Feng, H. Zhang, Appl. Mater. Today 2020, 18, 100497.

[164] L. Song, P. P. Li, W. Yang, X. H. Lin, H. Liang, X. F. Chen, G. Liu, J. Li, H. H. Yang, Adv. Funct. Mater. 2018, 28, 1707496.

[165] C. Ren, Y. Cheng, W. Li, P. Liu, L. Yang, Q. Lu, M. Xu, F. Tan, J. Li, N. Li, Biomater. Sci. 2020, 8, 1981.

[166] W. Fan, N. Lu, Z. Shen, W. Tang, B. Shen, Z. Cui, L. Shan, Z. Yang, Z. Wang, O. Jacobson, Z. Zhou, Y. Liu, P. Hu, W. Yang, J. Song, Y. Zhang, L. Zhang, N. M. Khashab, M. A. Aronova, G. Lu, X. Chen, Nat. Commun. 2019, 10, 1241.

[167] A. Meidanchi, Nanotechnology 2020, 31, 325706.

[168] Y. Ding, X. Xiao, L. Bai, B. Yang, G. Lin, L. Zeng, L. Xie, L. Li, X. Duan, J. Shen, J. Zhou, Y. Pan, NPG Asia Mater. 2023, 15, 37.

[169] X. Lu, Y. Song, Z. Huang, J. Wang, L. Gou, X. Pu, X. Liao, G. Yin, J. Photochem. Photobiol., A 2023, 443, 114837.

[170] B. Liu, X. Zhang, J. Li, S. Yao, Y. Lu, B. Cao, Z. Liu, ACS Appl. Mater. Interfaces 2022, 14, 7636.

[171] D. Ding, Y. Feng, R. Qin, S. Li, L. Chen, J. Jing, C. Zhang, W. Sun, Y. Li, X. Chen, H. Chen, Theranostics 2021, 11, 7439.

[172] J. Xiao, L. Zeng, S. Ding, Y. Chen, X. Zhang, X. Bian, G. Tian, Adv. Healthcare Mater. 2022, 11, 2200143.

[173] Z. Song, Y. Chang, H. Xie, X.-F. Yu, P. K. Chu, T. Chen, NPG Asia Mater. 2017, 9, 439.

[174] L. Gong, Y. Zhang, J. Zhao, Y. Zhang, K. Tu, L. Jiao, Q. Xu, M. Zhang, S. Han, Small 2022, 18, 2107656.

[175] Y. Yu, L. Xiang, X. Zhang, L. Zhang, Z. Ni, Z. H. Zhu, Y. Liu, J. Lan, W. Liu, G. Xie, G. Feng, B. Z. Tang, Adv. Sci. 2023, 10, 2302395.

[176] X. Wang, W. Sun, H. Shi, H. Ma, G. Niu, Y. Li, J. Zhi, X. Yao, Z. Song, L. Chen, S. Li, G. Yang, Z. Zhou, Y. He, S. Qu, M. Wu, Z. Zhao, C. Yin, C. Lin, J. Gao, Q. Li, X. Zhen, L. Li, X. Chen, X. Liu, Z. An, H. Chen, W. Huang, Nat. Commun. 2022, 13, 5091.

[177] J. Liu, F. Hu, M. Wu, L. Tian, F. Gong, X. Zhong, M. Chen, Z. Liu, B. Liu, Adv. Mater. 2021, 33, 2007888.

[178] Z. Huang, R. Gu, S. Huang, Q. Chen, J. Yan, X. Cui, H. Jiang, D. Yao, C. Shen, J. Su, T. Liu, J. Wu, Z. Luo, Y. Hu, A. Yuan, Nat. Commun. 2024, 15, 3902.

[179] J. Lu, F. Chen, X. Xie, Z. Wu, Y. Chen, Y. Zhang, H. Fang, F. Ruan, D. Shao, Z. Wang, R. Pei, Biomaterials 2023, 302, 122313.

[180] J. Huang, L. Su, C. Xu, X. Ge, R. Zhang, J. Song, K. Pu, Nat. Mater. 2023, 22, 1421.

[181] L. Yao, L. Feng, D. Tao, H. Tao, X. Zhong, C. Liang, Y. Zhu, B. Hu, Z. Liu, Y. Zheng, Nanoscale 2020, 12, 14764.

[182] L.-L. Zhou, Q. Guan, W. Zhou, J.-L. Kan, K. Teng, M. Hu, Y.-B. Dong, ACS Nano 2023, 17, 20445.

[183] Z. Huang, D. Yao, Q. Ye, H. Jiang, R. Gu, C. Ji, J. Wu, Y. Hu, A. Yuan, ACS Nano 2021, 15, 8450.

[184] H. Song, H. Sun, N. He, C. Xu, L. Du, K. Ji, J. Wang, M. Zhang, Y. Gu, Y. Wang, Q. Liu, Adv. Healthcare Mater. 2024, 13, 2303412.

[185] N. Liu, J. Zhu, W. Zhu, L. Chen, M. Li, J. Shen, M. Chen, Y. Wu, F. Pan, Z. Deng, Y. Liu, G. Yang, Z. Liu, Q. Chen, Y. Yang, Adv. Mater. 2023, 35, 2302220.

[186] S. Shrestha, J. Wu, B. Sah, A. Vanasse, L. N. Cooper, L. Ma, G. Li, H. Zheng, W. Chen, M. P. Antosh, Proc. Natl. Acad. Sci. 2019, 116, 16823.

[187] H. Chen, X. Sun, G. D. Wang, K. Nagata, Z. Hao, A. Wang, Z. Li, J. Xie, B. Shen, Mater. Horiz. 2017, 4, 1092.

[188] Z. Xue, M. Jiang, H. Liu, S. Zeng, J. Hao, Biomaterials 2020, 263, 120384.

[189] Z. Z. Chen, L. C. Wang, D. Manoharan, C. L. Lee, L. C. Wu, W. T. Huang, E. Y. Huang, C. H. Su, H. S. Sheu, C. S. Yeh, Adv. Mater. 2019, 31, 1905087.

[190] D. Wang, H. Jia, H. Cao, X. Hou, Q. Wang, J. Lin, J. Liu, L. Yang, J. Liu, Adv. Mater. 2024, 36, 2401222.

[191] S. Fu, Y. Li, L. Shen, Y. Chen, J. Lu, Y. Ran, Y. Zhao, H. Tang, L. Tan, Q. Lin, Small 2024, 20, 2309537.

[192] L. Zhang, L. Zhao, H. Su, Y. Chen, W. Wang, M. Gao, J. Zhao, J. Hu, R. Zou, Acta Biomater. 2024.

[193] B. L. Cline, W. Jiang, C. Lee, Z. Cao, X. Yang, S. Zhan, H. Chong, T. Zhang, Z. Han, X. Wu, L. Yao, H. Wang, W. Zhang, Z. Li, J. Xie, ACS Nano 2021, 15, 17401.

[194] Y. Meng, S. Chen, P. Li, C. Wang, X. Ni, Mater. Des. 2024, 239, 112813.

[195] Y. Zheng, L. Sanche, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 4697.

[196] R. Yang, L. Chen, Y. Wang, L. Zhang, X. Zheng, Y. Yang, Y. Zhu, Front. Immunol. 2023, 14, 1237361.

[197] Y. Shen, Y. Zou, B. Bie, C. Dong, Y. Lv, Acta Biomater. 2023, 157, 578.

[198] Z. Lv, S. He, Y. Wang, X. Zhu, Adv. Healthcare Mater. 2021, 10, 2001806.

[199] H. Li, S. Cheng, J. Zhai, K. Lei, P. Zhou, K. Cai, J. Li, J. Mater. Chem. B 2023, 11, 8387.

[200] T. Zhong, J. Yu, Y. Pan, N. Zhang, Y. Qi, Y. Huang, Adv. Healthcare Mater. 2023, 12, 2300253.

[201] H. Wang, D. Wang, J. Yu, Y. Zhang, Y. Zhou, Biomater. Sci. 2022, 10, 5786.

[202] G. Zhuang, Y. Chen, Z. Zhuang, Y. Yu, J. Yu, Sci. China Mater. 2020, 63, 2089.

[203] S. Guan, L. Wang, S.-M. Xu, D. Yang, G. I. Waterhouse, X. Qu, S. Zhou, Chem. Sci. 2019, 10, 2336.

[204] C. Peng, J. Liu, L. Guo, J. Bai, M. Zhou, Chem. Commun. 2020, 56, 11259.

[205] Z. Zou, H. Chang, H. Li, S. Wang, Apoptosis 2017, 22, 1321.

[206] Y. Jiao, F. Cao, H. Liu, Health Phys. 2022, 123, 376.

[207] C. I. Pearce, R. A. Pattrick, D. J. Vaughan, Rev. Mineral. Geochem. 2006, 61, 127.

[208] E. Sathiyaraj, S. Thirumaran, Chem. Phys. Lett. 2020, 739, 136972.

[209] J. Liu, X. Zheng, L. Yan, L. Zhou, G. Tian, W. Yin, L. Wang, Y. Liu, Z. Hu, Z. Gu, C. Chen, Y. Zhao, ACS Nano 2015, 9, 696.

[210] N. Li, Q. Sun, Z. Yu, X. Gao, W. Pan, X. Wan, B. Tang, ACS Nano 2018, 12, 5197.

[211] Y. Cheng, Y. Chang, Y. Feng, H. Jian, Z. Tang, H. Zhang, Angew. Chem., Int. Ed. 2018, 57, 246.

[212] J. Ma, N. Li, J. Wang, Z. Liu, Y. Han, Y. Zeng, Exploration 2023, 3, 20220161.

[213] Z. Xue, X. Li, Y. Li, M. Jiang, H. Liu, S. Zeng, J. Hao, ACS Appl. Mater. Interfaces 2017, 9, 22132.

[214] W. Fei, M. Zhang, X. Fan, Y. Ye, M. Zhao, C. Zheng, Y. Li, X. Zheng, J. Nanobiotechnol. 2021, 19, 1.

[215] J. Sheng, L. Wang, Y. Han, W. Chen, H. Liu, M. Zhang, L. Deng, Y. N. Liu, Small 2018, 14, 1702529.

[216] R. Solanki, H. Rostamabadi, S. Patel, S. M. Jafari, Int. J. Biol. Macromol. 2021, 193, 528.

[217] S. L. Li, P. Jiang, F. L. Jiang, Y. Liu, Adv. Funct. Mater. 2021, 31, 2100243.

[218] Y. Yang, W. Zhu, L. Cheng, R. Cai, X. Yi, J. He, X. Pan, L. Yang, K. Yang, Z. Liu, W. Tan, M. Chen, Biomaterials 2020, 246, 119971.

[219] X. Chen, J. Song, X. Chen, H. Yang, Chem. Soc. Rev. 2019, 48, 3073.

[220] H. Hu, W. Feng, X. Qian, L. Yu, Y. Chen, Y. Li, Adv. Mater. 2021, 33, 2005062.

[221] J. I. Brauman, Science 1996, 271, 889.

[222] J. Liu, M. Li, Z. Luo, L. Dai, X. Guo, K. Cai, Nano Today 2017, 15, 56.

[223] Y. R. Zhang, R. Lin, H. J. Li, W. l. He, J. Z. Du, J. Wang, Wiley Interdiscip Rev.: Nanomed. Nanobiotechnol. 2019, 11, 1519.

[224] Q. Sun, Z. Zhou, N. Qiu, Y. Shen, Adv. Mater. 2017, 29, 1606628.

[225] X. Zhao, S.-Q. Zang, X. Chen, Chem. Soc. Rev. 2020, 49, 2481.

[226] S. Zhou, F. Jia, Y. Wei, J. Du, J. Liu, W. Dong, J. Sui, W. Xue, Y. Yang, L. Chen, Adv. Funct. Mater. 2024, 2314012.

[227] M. J. Neufeld, A. Lutzke, G. Pratx, C. Sun, Chem.-Eur. J. 2021, 27, 3229.

[228] Z. Chen, X. Li, C. Yang, K. Cheng, T. Tan, Y. Lv, Y. Liu, Adv. Sci. 2021, 8, 2101883.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). BMEMat published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of Shandong University.