Sacrificial strategy towards the formation of vascular-like networks in volumetric tissue constructs

Abstract

The fields of tissue engineering and regenerative medicine have made astounding progress in recent years, evidenced by cutting-edge 4D printing technologies, precise gene editing tools, and sustained long-term functionality of engineered tissue grafts. Despite these fantastic feats, the clinical success of tissue-engineered constructs so far remains limited to only those relatively simple types of tissues such as thin bilayer skin equivalents or avascular cartilage. On the other hand, volumetric tissues (larger than a few millimeters in all dimensions), which are highly desirable for clinical utility, suffer from poor oxygen supply due to limited dimensional diffusion. Notably, large, complex tissues typically require a vascular network to supply the growing cells with nutrients for metabolic demands to prolong viability and support tissue formation. In recognition, extensive efforts have been made to create vascular-like networks in order to facilitate mass exchange through volumetric scaffolds. This review underlines the urgent need for continued research to create more complex and functional vascular networks, which is crucial for generating viable volumetric tissues, and highlights the recent advances in sacrificial template-enabled formation of vascular-like networks.

Keywords

sacrificial templates / tissue engineering / vascular networks / vascularization / volumetric tissue

References

[1] R. Langer, J. P. Vacanti, Science 1993, 260, 920.

[2] C. Fitzmaurice, C. Allen, R. M. Barber, L. Barregard, Z. A. Bhutta, H. Brenner, D. J. Dicker, O. Chimed-Orchir, R. Dandona, L. Dandona, T. Fleming, M. H. Forouzanfar, J. Hancock, R. J. Hay, R. Hunter-Merrill, C. Huynh, H. D. Hosgood, C. O. Johnson, J. B. Jonas, J. Khubchandani, G. A. Kumar, M. Kutz, Q. Lan, H. J. Larson, X. Liang, S. S. Lim, A. D. Lopez, M. F. MacIntyre, L. Marczak, N. Marquez, A. H. Mokdad, C. Pinho, F. Pourmalek, J. A. Salomon, J. R. Sanabria, L. Sandar, B. Sartorius, S. M. Schwartz, K. A. Shackelford, K. Shibuya, J. Stanaway, C. Steiner, J. Sun, K. Takahashi, S. E. Vollset, T. Vos, J. A. Wagner, H. Wang, R. Westerman, H. Zeeb, L. Zoeckler, F. Abd-Allah, M. B. Ahmed, S. Alabed, N. K. Alam, S. F. Aldhahri, G. Alem, M. A. Alemayohu, R. Ali, R. Al-Raddadi, A. Amare, Y. Amoako, A. Artaman, H. Asayesh, N. Atnafu, A. Awasthi, H. B. Saleem, A. Barac, N. Bedi, I. Bensenor, A. Berhane, E. Bernabé, B. Betsu, A. Binagwaho, D. Boneya, I. Campos-Nonato, C. Castañeda-Orjuela, F. Catalá-López, P. Chiang, C. Chibueze, A. Chitheer, J.-Y. Choi, B. Cowie, S. Damtew, J. Das Neves, S. Dey, S. Dharmaratne, P. Dhillon, E. Ding, T. Driscoll, D. Ekwueme, A. Y. Endries, M. Farvid, F. Farzadfar, J. Fernandes, F. Fischer, T. T. G/Hiwot, A. Gebru, S. Gopalani, A. Hailu, M. Horino, N. Horita, A. Husseini, I. Huybrechts, M. Inoue, F. Islami, M. Jakovljevic, S. James, M. Javanbakht, S. H. Jee, A. Kasaeian, M. S. Kedir, Y. S. Khader, Y.-H. Khang, D. Kim, J. Leigh, S. Linn, R. Lunevicius, H. M. A. E. Razek, R. Malekzadeh, D. C. Malta, W. Marcenes, D. Markos, Y. A. Melaku, K. G. Meles, W. Mendoza, D. T. Mengiste, T. J. Meretoja, T. R. Miller, K. A. Mohammad, A. Mohammadi, S. Mohammed, M. Moradi-Lakeh, G. Nagel, D. Nand, Q. L. Nguyen, S. Nolte, F. A. Ogbo, K. E. Oladimeji, E. Oren, M. Pa, E.-K. Park, D. M. Pereira, D. Plass, M. Qorbani, A. Radfar, A. Rafay, M. Rahman, S. M. Rana, K. Søreide, M. Satpathy, M. Sawhney, S. G. Sepanlou, M. A. Shaikh, J. She, I. Shiue, H. R. Shore, M. G. Shrime, S. So, S. Soneji, V. Stathopoulou, K. Stroumpoulis, M. B. Sufiyan, B. L. Sykes, R. Tabarés-Seisdedos, F. Tadese, B. A. Tedla, G. A. Tessema, J. S. Thakur, B. X. Tran, K. N. Ukwaja, B. S. C. Uzochukwu, V. V. Vlassov, E. Weiderpass, M. W. Terefe, H. G. Yebyo, H. H. Yimam, N. Yonemoto, M. Z. Younis, C. Yu, Z. Zaidi, M. E. S. Zaki, Z. M. Zenebe, C. J. L. Murray, M. Naghavi, JAMA Oncol. 2017, 3, 524.

[3] M. Vaduganathan, G. A. Mensah, J. V. Turco, V. Fuster, G. A. Roth, J. Am. Coll. Cardiol. 2022, 80, 2361.

[4] N. D. Rossiter, Int. Orthop. 2022, 46, 3.

[5] S. Sohn, M. Van Buskirk, M. J. Buckenmeyer, R. Londono, D. Faulk, Appl. Sci. 2020, 10, 4277.

[6] T. Hoffman, A. Khademhosseini, R. Langer, Tissue Eng., Part A 2019, 25, 679.

[7] P. Taupin, A. Gandhi, S. Saini, Cureus 2023, 15, e38608.

[8] S. Jiang, W. Guo, G. Tian, X. Luo, L. Peng, S. Liu, X. Sui, X. Li, Stem Cells Int. 2020, 2020, 5690252.

[9] H. Naderi, M. M. Matin, A. R. Bahrami, J. Biomater. Appl. 2011, 26, 383.

[10] C. Magliaro, G. Mattei, F. Iacoangeli, A. Corti, V. Piemonte, A. Ahluwalia, Front. Bioeng. Biotechnol. 2019, 7, 486506.

[11] A. Krogh, J. Physiol. 1919, 52, 457.

[12] T. L. Place, F. E. Domann, A. J. Case, Free Radic. Biol. Med. 2017, 113, 311.

[13] S. C. Pias, Adv. Exp. Med. Biol. 2020, 1232, 183.

[14] A. Joshi, S. Choudhury, S. B. Gugulothu, S. S. Visweswariah, K. Chatterjee, Biomacromolecules 2022, 23, 2730.

[15] Q. Qin, S. Lee, N. Patel, K. Walden, M. Gomez-Salazar, B. Levi, A. W. James, Exp. Mol. Med. 2022, 54, 1844.

[16] J. Chen, M. Hendriks, A. Chatzis, S. K. Ramasamy, A. P. Kusumbe, J. Bone Miner. Res. 2020, 35, 2103.

[17] M. W. Laschke, M. D. Menger, Eur. Surg. Res. 2012, 48, 85.

[18] S. Li, S. Liu, X. Wang, Int. J. Bioprint. 2022, 8, 232.

[19] E. Hoch, G. E. M. Tovar, K. Borchers, Eur J. Cardio-Thorac. Surg 2014, 46, 767.

[20] H. J. Jeong, H. Nam, J. Jang, S. J. Lee, Bioengineering 2020, 7, 32.

[21] G. H. Yang, D. Kang, S. H. An, J. Y. Ryu, K. H. Lee, J. S. Kim, M.-Y. Song, Y.-S. Kim, S.-M. Kwon, W.-K. Jung, W. Jeong, H. Jeon, Biomater. Res. 2022, 26, 1.

[22] P. Xia, Y. Luo, J. Biomed. Mater. Res. 2022, 110, 1206.

[23] D. S. Masson-Meyers, L. Tayebi, J. Tissue Eng. Regener. Med. 2021, 15, 747.

[24] W. Jiang, X. Yao, J. Zhong, Z. Ouyang, J. Shen, Y. Qiu, Y. Zeng, Mater. Today Bio 2024, 26, 102486.

[25] J. Weygant, F. Koch, K. Adam, K. Tröndle, R. Zengerle, G. Finkenzeller, S. Kartmann, P. Koltay, S. Zimmermann, Cells 2023, 12, 646.

[26] M. J. Hettiaratchi, M. F. Schott, A. K. Lemme, J. T. van den Beucken, M. C. R. Shiu, E. Krishnan, S. E. Seto, D. A. Guldberg, ACS Biomater. Sci. Eng. 2020, 6, 5572.

[27] C. Mandrycky, Z. Wang, K. Kim, in 3D Bioprinting and Nanotechnology in Tissue Engineering and Regenerative Medicine (Ed: L. G. Zhang), Springer, Cham 2015, p. 279.

[28] S.-J. Kim, M.-G. Kim, J. Kim, J. S. Jeon, J. Park, H.-G. Yi, Cyborg Bionic Syst. 2022, 2022, 12032.

[29] C. Buckley, H. Wang, R. O’Dell, M. Del Rosario, M. P. C. Ratnamani, M. Rome, H. Wang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2024, 16, 18522.

[30] M. E. Jewett, H. L. Hiraki, M. Wojasiński, Z. Zhang, S. S. Xi, A. S. Bluem, E. S. Prabhu, W. Y. Wang, A. Pena-Francesch, B. M. Baker, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2203715.

[31] C. O’Connor, E. Brady, Y. Zheng, E. Moore, K. R. Stevens, Nat. Rev. Mater. 2022, 7, 702.

[32] E. P. Chen, Z. Toksoy, B. A. Davis, J. P. Geibel, Front. Bioeng. Biotechnol. 2021, 9, 664188.

[33] H. E. Abaci, Z. Guo, A. Coffman, B. Gillette, W.-H. Lee, S. K. Sia, A. M. Christiano, Adv. Healthcare Mater. 2016, 5, 1800.

[34] C. Bastard, D. Günther, J. Gerardo-Nava, M. Dewerchin, P. Sprycha, C. Licht, A. Lüken, M. Wessling, L. De Laporte, Adv. Ther. 2023, 7, 2300091.

[35] S. I. Somo, B. Akar, E. S. Bayrak, J. C. Larson, A. A. Appel, H. Mehdizadeh, A. Cinar, E. M. Brey, Tissue Eng., Part C Methods 2015, 21, 773.

[36] D. Rana, P. Padmanaban, M. Becker, F. Stein, J. Leijten, B. Koopman, J. Rouwkema, Mater. Today Bio. 2023, 19, 100478.

[37] I. D. Orge, H. N. Pinto, M. A. Silva, S. J. Bidarra, S. A. Ferreira, I. Calejo, R. Masereeuw, S. M. Mihăilă, C. C. Barrias, Bioact. Mater. 2024, 38, 238.

[38] F. Kawecki, T. Galbraith, W. P. Clafshenkel, M. Fortin, F. A. Auger, J. Fradette, Materials 2021, 14, 2023.

[39] J. Shen, J. Wang, X. Liu, Y. Sun, A. Yin, Y. Chai, K. Zhang, C. Wang, X. Zheng, ACS Appl. Mater. Interfaces 2021, 13, 50785.

[40] W. Jia, P. S. Gungor-Ozkerim, Y. S. Zhang, D. S. A. Dursun, H. Qin, S. R. Palaniappan, K. Leblebicioglu, G. C. Bhise, K. G. Jiang, J. Wong, A. Khademhosseini, Biomaterials 2016, 106, 58.

[41] S. Grebenyuk, A. R. Abdel Fattah, M. Kumar, B. Toprakhisar, G. Rustandi, A. Vananroye, I. Salmon, C. Verfaillie, M. Grillo, A. Ranga, Nat. Commun. 2023, 14, 193.

[42] S. Li, H. Li, X. Shang, J. He, Y. Hu, MedComm: Biomater. Appl. 2023, 2, e46.

[43] J. Rnjak-Kovacina, L. S. Wray, J. M. Golinski, D. L. Kaplan, Adv. Funct. Mater. 2014, 24, 2188.

[44] L. E. Bertassoni, M. Cecconi, V. Manoharan, M. Nikkhah, J. Hjortnaes, A. L. Cristino, G. Barabaschi, D. Demarchi, M. R. Dokmeci, Y. Yang, A. Khademhosseini, Lab Chip 2014, 14, 2202.

[45] Q. Wu, K. Song, D. Zhang, B. Ren, M. Sole-Gras, Y. Huang, J. Yin, Matter 2022, 5, 3118.

[46] H. M. Eltaher, F. E. Abukunna, L. Ruiz-Cantu, Z. Stone, J. Yang, J. E. Dixon, Acta Biomater. 2020, 113, 236.

[47] K. Homan, D. Kolesky, M. Skylar-Scott, Sci. Rep. 2016, 6, 34845.

[48] B. Ren, K. Song, A. R. Sanikommu, Y. Chai, M. A. Longmire, W. Chai, W. L. Murfee, Y. Huang, Appl. Phys. Rev. 2022, 9, 011408.

[49] A. C. B. Allen, E. Barone, C. O. K. Crosby, L. J. Suggs, J. Zoldan, Biomater. Sci. 2017, 5, 1661.

[50] J. B. Lee, D. H. Kim, J. K. Yoon, D. B. Park, H.-S. Kim, Y. M. Shin, W. Baek, M.-L. Kang, H. J. Kim, H.-J. Sung, Nat. Commun. 2020, 11, 615.

[51] V. Mair, A. Charbe, B. Dong, M. Bartoletti, Biofabrication 2022, 14, 025019.

[52] M. A. Teixeira, M. T. P. Amorim, H. P. Felgueiras, Polymers 2019, 12, 7.

[53] N. C. Negrini, L. Bonetti, L. Contili, S. Farè, Bioprinting 2018, 10, e00201.

[54] T. Bhattacharjee, S. M. Zehnder, A. L. Rowe, J. H. Jain, R. M. Moran, K. H. Angelini, T. E. Sawyer, Sci. Adv. 2015, 1, e1500655.

[55] A. Nadernezhad, M. Ryma, H. Genç, I. Cicha, T. Jungst, J. Groll, Adv. Mater. Technol. 2021, 6, 2100221.

[56] I. S. Kinstlinger, S. H. Saxton, G. A. Calderon, K. V. Ruiz, D. R. Yalacki, P. R. Deme, J. E. Rosenkrantz, J. D. Louis-Rosenberg, F. Johansson, K. D. Janson, D. W. Sazer, S. S. Panchavati, K.-D. Bissig, K. R. Stevens, J. S. Miller, Nat. Biomed. Eng. 2020, 4, 916.

[57] G. Štumberger, B. Vihar, Materials 2018, 11, 2529.

[58] V. Ozbolat, M. Dey, K. K. Ayan, A. Rajkhowa, J. P. Berry, R. Kumar, Biofabrication 2019, 11, 034101.

[59] B. Pan, L. Shao, J. Jiang, S. Zou, H. Kong, R. Hou, Y. Yao, J. Du, Y. Jin, Mater. Des. 2022, 222, 111048.

[60] C. B. Highley, C. B. Rodell, J. A. Burdick, Adv. Mater. 2015, 27, 5075.

[61] K. H. Song, C. B. Highley, A. Rouff, J. A. Burdick, Adv. Funct. Mater. 2018, 28, 1801331.

[62] M. Rocca, A. Fragasso, W. Liu, M. A. Heinrich, Y. S. Zhang, SLAS Technol. 2018, 23, 154.

[63] B. Kaczmarek-Szczepańska, I. Polkowska, M. Małek, Sci. Rep. 2023, 13, 9966.

[64] H. Wang, X. Zhou, J. Wang, X. Zhang, M. Zhu, H. Wang, Bioact. Mater. 2022, 17, 261.

[65] J. V. John, A. McCarthy, H. Wang, Z. Luo, H. Li, Z. Wang, F. Cheng, Y. S. Zhang, J. Xie, Adv. Healthcare Mater. 2021, 10, 2100238.

[66] M. Zhong, X. Liu, D. Wei, J. Sun, L. Guo, H. Zhu, Y. Wan, H. Fan, Mater. Sci. Eng., C 2019, 101, 370.

[67] A. Lee, C. Lee, D. W. Huh, D. G. Black, M. M. Reilly, H. Park, J. Huang, S. Takeuchi, Science 2019, 365, 482.

[68] Q. Ma, X. Sun, X. Gao, Z. Chen, Y. Ren, J. Polym. Environ. 2020, 28, 2947.

[69] A. A. Jurago, R. A. Viers, A. T. Nguyen, MRS Commun. 2023, 13, 862.

[70] S. Ashour, L. Du, X. Zhang, S. Sakurai, H. Xu, Eur. Polym. J. 2024, 204, 111984.

[71] H. Tabesh, Z. Elahi, Z. Amoabediny, F. Rafiei, BioMed Res. Int. 2022, 2022, 9767687.

[72] B. Jeong, S. W. Kim, Y. H. Bae, Adv. Drug Delivery Rev. 2012, 64, 154.

[73] X. Wang, Q. Ao, X. Tian, J. Fan, H. Tong, W. Hou, S. Bai, Polymers 2017, 9, 401.

[74] M. A. Skylar-Scott, S. G. M. Uzel, L. L. Nam, J. H. Ahrens, R. L. Truby, S. Damaraju, J. A. Lewis, Sci. Adv. 2019, 5, eaaw2459.

[75] X. Wang, X. Liu, W. Liu, J. Zhao, Y. Chen, Cell Proliferation 2023, 56, e13456.

[76] X. Liu, X. Wang, L. Zhang, L. Sun, H. Wang, H. Zhao, Z. Zhang, W. Liu, Y. Huang, S. Ji, J. Zhang, K. Li, B. Song, C. Li, H. Zhang, S. Li, S. Wang, X. Zheng, Q. Gu, Adv. Healthcare Mater. 2021, 10, 2101405.

[77] B. G. Soliman, A. Longoni, M. Wang, W. Li, P. N. Bernal, A. Cianciosi, G. C. Lindberg, J. Malda, J. Groll, T. Jungst, R. Levato, J. Rnjak-Kovacina, T. B. F. Woodfield, Y. S. Zhang, K. S. Lim, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2210521.

[78] Y. Shachaf, M. Gonen-Wadmany, D. Seliktar, Biomaterials 2010, 31, 2836.

[79] I. M. A. Diniz, C. Chen, X. Xu, S. Ansari, H. H. Zadeh, M. M. Marques, S. Shi, A. Moshaverinia, J. Mater. Sci. Mater. Med. 2015, 26, 144.

[80] R. E. Fitzsimmons, M. S. Aquilino, J. Quigley, O. Chebotarev, F. Tarlan, C. A. Simmons, Bioprinting 2018, 9, 7.

[81] D. B. Kolesky, K. A. Homan, M. A. Skylar-Scott, J. A. Lewis, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2016, 113, 3179.

[82] J. B. Lee, X. Wang, S. Faley, B. Baer, D. A. Balikov, H.-J. Sung, L. M. Bellan, Adv. Healthcare Mater. 2016, 5, 781.

[83] J. Youn, J. H. Choi, S. Lee, S. W. Lee, B. K. Moon, J. E. Song, G. Khang, Materials 2021, 14, 1523.

[84] L. Yang, X. Fan, J. Zhang, J. Ju, Polymers 2020, 12, 389.

[85] J. B. Lee, J. S. Park, Y. M. Shin, D. H. Lee, J.-K. Yoon, D.-H. Kim, U. H. Ko, Y. T. Kim, S. H. Bae, H.-J. Sung, Adv. Funct. Mater. 2019, 29, 1900075.

[86] J. Gu, Q. Zhang, M. Geng, W. Wang, J. Yang, A. U. R. Khan, H. Du, Z. Sha, X. Zhou, C. He, Bioact. Mater. 2021, 6, 3254.

[87] B. N. Moeun, S. A. Fernandez, S. Collin, G. Gauvin-Rossignol, T. Lescot, M.-A. Fortin, J. Ruel, A. Bégin-Drolet, R. L. Leask, C. A. Hoesli, Addit. Manuf. 2023, 10, 869.

[88] J. Qi, S. Zheng, N. Zhao, Y. Li, G. Zhang, W. Yin, Mater. Today Commun. 2023, 36, 102528.

[89] L. S. Peixoto, F. M. Silva, M. A. L. Niemeyer, G. Espinosa, P. A. Melo, M. Nele, J. C. Pinto, Macromol. Symp. 2006, 243, 190.

[90] N. Farshidfar, S. Iravani, R. S. Varma, Mar. Drugs 2023, 21, 189.

[91] M. K. Xiang Ping, H. W. Zhi, N. S. Aziz, N. A. Hadri, N. F. Ghazalli, N. Yusop, J. Taibah Univ. Med. Sci. 2023, 18, 104.

[92] M. Wang, X. Yang, L. Liang, J. Chem. 2020, 2020, 3148652.

[93] K. Oki, Y. Miyata, A. Shimada, T. Nagase, Y. Katsura, H. Kosano, Mol. Vision 2013, 19, 2374.

[94] J. Schubert, T. Khosrawipour, A. Pigazzi, J. Kulas, J. Bania, P. Migdal, M. Arafkas, V. Khosrawipour, Curr. Pharm. Des. 2019, 25, 4832.

[95] M. D. Sternlicht, Z. Werb, Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2001, 17, 463.

[96] K. Nishimura, N. Mori, Y. Morimoto, S. Takeuchi, presented at 2017 IEEE 30th International Conference on Micro Electro Mechanical Systems (MEMS), Las Vegas, January 2017.

[97] H. W. Ng, J. K. Chan, S. H. Tan, B. M. Lee, Gels 2020, 6, 46.

[98] D. Wang, J. Zeng, H. Zhu, S. Liu, L. Jia, W. Liu, Q. Wang, S. Wang, W. Liu, J. Zhou, H. Chen, Aggregate 2024, 5, e477.

[99] D. M. Tian, H. H. Wan, J. R. Chen, Y. B. Ye, Y. He, Y. Liu, L. Y. Tang, Z. Y. He, K. Z. Liu, C. J. Gao, S. L. Li, Q. Xu, Z. Yang, C. X. Lai, X. J. Xu, C. S. Ruan, Y. S. Xu, C. Zhang, L. Luo, L. P. Yan, Mater. Today Bio 2022, 15, 100300.

[100] Y. Huang, N. Bu, Y. Duan, Y. Pan, H. Liu, Z. Yin, Y. Xiong, Nanoscale 2013, 5, 12007.

[101] Z. Gan, Q. Liang, J. Zhang, X. Jing, Polym. Degrad. Stab. 1997, 56, 209.

[102] T. Hayashi, H. Kanai, T. Hayashiz, Polym. J. 2001, 33, 38.

[103] I. Khan, R. Nagarjuna, J. R. Dutta, R. Ganesan, ACS Omega 2019, 4, 2844.

[104] E. Davoodi, H. Montazerian, M. Zhianmanesh, R. Abbasgholizadeh, R. Haghniaz, A. Baidya, H. Pourmohammadali, N. Annabi, P. S. Weiss, E. Toyserkani, A. Khademhosseini, Adv. Healthcare Mater. 2022, 11, e2102123.

[105] E. Qian, Y. Kang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2024, 16, 19081.

[106] Y. Liu, Z. Jiang, Z. Wu, X. Wang, Z. Liu, J. Zhang, Q. Wang, X. Liu, X. Guo, G. Liu, Adv. Drug Delivery Rev. 2024, 193, 115708.

[107] Y. Zheng, J. Li, L. Wang, Adv. Funct. Mater. 2022, 32, 2200011.

[108] R. W. Heisser, S. Yaba, M. Kurt, H. C. Yalcin, L. Duta, O. Gunduz, Biomimetics 2024, 9, 409.

[109] L. T. J. Korley, P. Epps, Mater. Horiz. 2019, 6, 2074.

[110] M. Filippi, O. Yasa, J. Giachino, R. Graf, A. Balciunaite, L. Stefani, R. K. Katzschmann, Adv. Healthcare Mater. 2023, 12, 2300151.

[111] H. Yue, K. Xie, X. Ji, B. Xu, C. Wang, P. Shi, Biomaterials 2020, 245, 119989.

[112] L. Mocé-Llivina, J. Jofre, Cytotechnology 2004, 46, 57.

[113] P. K. Park, B. E. Jarrell, S. K. Williams, T. L. Carter, D. G. Rose, A. Martinez-Hernandez, R. A. Carabasi, J. Vasc. Surg. 1990, 11, 468.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). BMEMat published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of Shandong University.