Hybrid coatings on dental and orthopedic titanium implants: Current advances and challenges

Abstract

Dental and orthopedic titanium implants are successfully and widely used but still face challenges due to complications leading to high treatment cost, morbidity, and even mortality. This review focuses on the hybrid coatings designed to prevent and mitigate implant failure by integrating multiple strategies and materials. The forms of manufacturing and synthesizing hybrid coatings were first discussed. We then categorize these coatings based on their biological functions: antibacterial coatings, which are essential for preventing difficult-to-treat infection; coatings designed to promote osseointegration, crucial for the mechanical stability of implants; coatings that encourage soft tissue attachment, contributing to the overall success and esthetics of implant. We summarize the state of the art in multifunctional coatings that integrate multiple biological functions as an alternative, holistic approach for reducing implant complications. The review culminates in a discussion on future directions in the field, emphasizing the potential and notable challenges these biofunctional hybrid coatings face toward obtaining commercial success in patients. Together, our article provides a comprehensive overview of current developments and a glimpse into the future of hybrid coatings for potentially revolutionizing dental and orthopedic implants.

Keywords

antimicrobial / implant infection / multifunctional coatings / osseointegration / soft tissue attachment

References

[1] H. W. Elani, J. R. Starr, J. D. Da Silva, G. O. Gallucci, J. Dent. Res. 2018, 97, 1424.

[2] A. Pandey, S. Sahoo, J. Bionic Eng. 2023, 20, 470.

[3] S. Kurtz, K. Ong, E. Lau, F. Mowat, M. Halpern, J. Bone Jt, Surgery 2007, 89, 780.

[4] M. S. Howe, W. Keys, D. Richards, J. Dent. 2019, 84, 9.

[5] A. Monje, F. Schwarz, Clin. Adv. Periodontics 2022, 12, 57.

[6] D. P. Tarnow, J. Dent. Res. 2016, 95, 7.

[7] Y. S. Park, B. A. Lee, S. H. Choi, Y. T. Kim, J. Periodontal, Implant Sci. 2022, 52, 230.

[8] A. Jemat, M. J. Ghazali, M. Razali, Y. Otsuka, BioMed Res. Int. 2015, 2015, 11.

[9] K. M. Hotchkiss, G. B. Reddy, S. L. Hyzy, Z. Schwartz, B. D. Boyan, R. Olivares-Navarrete, Acta Biomater. 2016, 31, 425.

[10] N. Walter, T. Stich, D. Docheva, V. Alt, M. Rupp, Injury 2022, 53, S69.

[11] A. Thakur, A. Kumar, S. Kaya, R. Marzouki, F. Zhang, L. Guo, Coatings 2022, 12, 1459.

[12] L.-C. Zhang, L.-Y. Chen, L. Wang, Adv. Eng. Mater. 2020, 22, 1901258.

[13] M. Kumar, R. Kumar, S. Kumar, Mater. Today Proc. 2021, 45, 5269.

[14] D. Losic, Expert Opin. Drug Deliv. 2021, 18, 1355.

[15] D. Chopra, K. Gulati, S. Ivanovski, Acta Biomater. 2021, 127, 80.

[16] M. Rahman, M. A. Chowdhury, M. S. Mia, M. R. Ali, A. Rahman, M. O. Ali, S. Mahmud, Ceram. Int. 2022, 48, 23314.

[17] W. Zhai, L. Bai, R. Zhou, X. Fan, G. Kang, Y. Liu, K. Zhou, Adv. Sci. 2021, 8, 2003739.

[18] Y. Bai, M. P. Neupane, I. S. Park, M. H. Lee, T. S. Bae, F. Watari, M. Uo, Mater. Sci. Eng., C 2010, 30, 1043.

[19] C. Lin, H. Han, F. Zhang, A. Li, J. Mater. Sci. Mater. Med. 2008, 19, 2569.

[20] H. Kim, H. Kim, V. Salih, J. C. Knowles, J. Biomed. Mater. Res., Part B 2005, 72B, 1.

[21] V. Kumaravel, K. M. Nair, S. Mathew, J. Bartlett, J. E. Kennedy, H. G. Manning, B. J. Whelan, N. S. Leyland, S. C. Pillai, Chem. Eng. J. 2021, 416, 129071.

[22] D. S. Linnik, Y. V. Tarakanchikova, M. V. Zyuzin, K. V. Lepik, J. L. Aerts, G. Sukhorukov, A. S. Timin, Expert Opin. Drug Deliv. 2021, 18, 1047.

[23] J. Borges, J. F. Mano, Chem. Rev. 2014, 114, 8883.

[24] A. C. Almeida, A. C. Vale, R. A. Pires, R. L. Reis, N. M. Alves, J. Biomed. Mater. Res., Part B 2020, 108, 1412.

[25] J. Hirschfeld, E. M. Akinoglu, D. C. Wirtz, A. Hoerauf, I. Bekeredjian-Ding, S. Jepsen, E. M. Haddouti, A. Limmer, M. Giersig, Nanomedicine Nanotechnology, Biol. Med. 2017, 13, 1587.

[26] O. Geuli, N. Metoki, T. Zada, M. Reches, N. Eliaz, D. Mandler, J. Mater. Chem. B 2017, 5, 7819.

[27] M. Sinn Aw, M. Kurian, D. Losic, Biomater. Sci. 2014, 2, 10.

[28] B. V. O Muir, D. Myung, W. Knoll, C. W. Frank, ACS Appl. Mater. Interfaces 2014, 6, 958.

[29] Y. Lu, D. Wang, T. Li, X. Zhao, Y. Cao, H. Yang, Y. Y. Duan, Biomaterials 2009, 30, 4143.

[30] C. Y. K Lung, J. P. Matinlinna, Dent. Mater. 2012, 28, 467.

[31] J. P. Matinlinna, L. V. J. Lassila, I. Kangasniemi, P. K. Vallittu, J. Dent. Res. 2005, 84, 360.

[32] R. Saran, K. Ginjupalli, S. D. George, S. Chidangil, U. V K, Heliyon 2023, 9, e17457.

[33] S.-M. Kwon, B. K. Min, Y. K. Kim, T.-Y. Kwon, Materials 2020, 13, 5629.

[34] H. Saksø, T. Jakobsen, M. Saksø, J. Baas, S. Jakobsen, K. Soballe, Open Orthop. J. 2013, 7, 1.

[35] B. Lee, Y. Do Kim, J. H. Shin, K. Hwan Lee, J. Biomed, Mater. Res. 2002, 61, 466.

[36] R. Paul, Functional Finishes for Textiles Improving Comfort, Performance and Protection, Elsevier 2015.

[37] M. S. Safavi, F. C. Walsh, M. A. Surmeneva, R. A. Surmenev, J. Khalil-Allafi, Coatings 2021, 11, 1.

[38] K. T. A. L. Burm, Plasma Chem. Plasma Process. 2012, 32, 401.

[39] I. Ratha, P. Datta, N. Chand Reger, H. Das, V. K. Balla, K. B. Devi, M. Roy, S. K. Nandi, B. Kundu, Ceram. Int. 2022, 48, 11475.

[40] N. Sarkar, S. Bose, ACS Appl. Mater. Interfaces 2020, 12, 13644.

[41] A. Bhattacharjee, A. Bandyopadhyay, S. Bose, Surf. Coat. Technol. 2022, 440, 128464.

[42] M. S. Safavi, M. A. Surmeneva, R. A. Surmenev, J. Khalil-Allafi, Ceram. Int. 2021, 47, 3031.

[43] W. S. W Harun, R. I. M. Asri, J. Alias, F. H. Zulkifli, K. Kadirgama, S. A. C. Ghani, J. H. M. Shariffuddin, Ceram. Int. 2018, 44, 1250.

[44] S. Kuroda, J. Kawakita, M. Watanabe, H. Katanoda, Sci. Technol. Adv. Mater. 2008, 9, 17.

[45] M. S El-Eskandarany, Mechanical Alloying: Energy Storage, Protective Coatings, and Medical Applications, William Andrew 2020.

[46] M. Blum, P. Krieg, A. Killinger, R. Gadow, J. Luth, F. Trenkle, Materials 2020, 13, 621.

[47] A. Förg, M. Blum, A. Killinger, J. A. Moreno Nicolás, R. Gadow, Surf. Coat. Technol. 2018, 351, 171.

[48] K. A. Prosolov, V. V. Lastovka, M. A. Khimich, V. V. Chebodaeva, I. A. Khlusov, Y. P. Sharkeev, Materials 2022, 15, 6828.

[49] B. Makurat-Kasprolewicz, A. Ossowska, Mater. Today Commun. 2023, 34, 105425.

[50] J. Alipal, T. C. Lee, P. Koshy, H. Z. Abdullah, M. I. Idris, Heliyon 2021, 7, e07408.

[51] J. Park, A. Cimpean, A. B. Tesler, A. Mazare, Nanomaterials 2021, 11, 2359.

[52] A. Moloodi, H. Toraby, S. Kahrobaee, M. K. Razavi, A. Salehi, Prog. Biomater. 2021, 10, 185.

[53] Y. Ayukawa, W. Oshiro, I. Atsuta, A. Furuhashi, R. Kondo, Y. Jinno, K. Koyano, J. Clin. Med. 2019, 8, 1560.

[54] N. Xu, J. Fu, L. Zhao, P. K. Chu, K. Huo, Adv. Healthcare Mater. 2020, 9, 2000681.

[55] A. K. Pandey, A. K. Sharma, in Handbook of Nanomaterials for Sensing Applications (Eds: C. M. Hussain, S. K. Kailasa), Elsevier 2021, Ch.1.

[56] A. Osaka, R. Nareyan, Bioceramics: From Macro to Nanoscale, Elsevier 2020.

[57] J. Zhao, Y. Guo, A. Lan, W. Luo, X. Wang, L. Fu, Q. Cai, Y. Zhou, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2018, 106, 265.

[58] S. Maekawa, Y. D. Cho, F. Kauffmann, Y. Yao, J. V. Sugai, X. Zhong, C. Schmiedeler, N. Kinra, A. Moy, L. Larsson, J. Lahann, W. V. Giannobile, Adv. Mater. Inter. 2022, 9, 2200531.

[59] W. Yu, X. Wang, Y. Guo, S. Yang, Z. Zhou, X. Sun, R. Zhang, T. Guo, Y. Zhou, J. Zhao, Biomed. Mater. 2020, 15, 055012.

[60] C. J. Brinker, K. D. Keefer, D. W. Schaefer, C. S. Ashley, J. Non-Cryst. Solids 1982, 48, 47.

[61] K. Kakaei, M. D. Esrafili, A. Ehsani, A. Ehsan, Graphene Surfaces: Particles and Catalysts, Academic Press 2019.

[62] B. Bhattacharyya, Electrochemical Micromachining for Nanofabrication, MEMS and Nanotechnology, William Andrew 2015.

[63] B. Priyadarshini, M. Rama, U. Vijayalakshmi, J. Asian Ceram. Soc. 2019, 7, 397.

[64] Z. Lin, T. Wang, X. Yu, X. Sun, H. Yang, J. Alloys Compd. 2021, 879, 160453.

[65] T. S. N. Sankara Narayanan, I. S. Park, M. H. Lee, Prog. Mater. Sci. 2014, 60, 1.

[66] X. Liu, Q. Yang, Z. Li, W. Yuan, Y. Zheng, Z. Cui, X. Yang, K. W. K. Yeung, S. Wu, Appl. Surf. Sci. 2018, 434, 1101.

[67] S. Sadhukhan, S. Acharya, T. Panda, N. C. Mandal, S. Bose, A. Nandi, G. Das, S. Maity, S. Chakraborty, P. Chaudhuri, H. Saha, Sustainable Developments by Artificial Intelligence and Machine Learning for Renewable Energies, Elsevier 2022, p. 63.

[68] R. W. Johnson, A. Hultqvist, S. F. Bent, Mater. Today 2014, 17, 236.

[69] C. Zhang, X. Li, D. Xiao, Q. Zhao, S. Chen, F. Yang, J. Liu, K. Duan, J. Funct. Biomater. 2022, 13, 78.

[70] S. L. Henry, K. P. Galloway, Clin. Pharmacokinet. 1995, 29, 36.

[71] H. Chouirfa, H. Bouloussa, V. Migonney, C. Falentin-Daudré, Acta Biomater. 2019, 83, 37.

[72] A. Kazek-Kęsik, A. Nosol, J. Płonka, M. Śmiga-Matuszowicz, M. Gołda-Cępa, M. Krok-Borkowicz, M. Brzychczy-Włoch, E. Pamuła, W. Simka, Mater. Sci. Eng., C 2019, 94, 998.

[73] F. He, J. Li, Y. Wang, Z. Li, L. Wang, Y. Li, H. Chen, C. Wang, B. Liu, P. Ma, G. Dong, P. Zhou, ACS Biomater. Sci. Eng. 2022, 8, 4751.

[74] V. Zarghami, M. Ghorbani, K. P. Bagheri, M. A. Shokrgozar, J. Mater. Sci. Mater. Med. 2022, 33, 46.

[75] H. Li, B. Nie, S. Zhang, T. Long, B. Yue, Colloids Surf., B 2019, 175, 409.

[76] C. S. Adams, V. Antoci, G. Harrison, P. Patal, T. A. Freeman, I. M. Shapiro, J. Parvizi, N. J. Hickok, S. Radin, P. Ducheyne, J. Orthop. Res. 2009, 27, 701.

[77] X. Chen, J. Zhou, Y. Qian, L. Z. Zhao, Mater. Today Bio 2023, 19, 100586.

[78] J. H. Park, G. Saravanakumar, K. Kim, I. C. Kwon, Adv. Drug Deliv. Rev. 2010, 62, 28.

[79] S. K. Shukla, A. K. Mishra, O. A. Arotiba, B. B. Mamba, Int. J. Biol. Macromol. 2013, 59, 46.

[80] M. A. S Abourehab, S. Pramanik, M. A. Abdelgawad, B. M. Abualsoud, A. Kadi, M. J. Ansari, A. Deepak, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 10975.

[81] H. K. No, N. Young Park, S. Ho Lee, S. P. Meyers, Int. J. Food Microbiol. 2002, 74, 65.

[82] T. E. Swanson, X. Cheng, C. Friedrich, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2011, 97A, 167.

[83] F. Ordikhani, E. Tamjid, A. Simchi, Mater. Sci. Eng., C 2014, 41, 240.

[84] M. Mattioli-Belmonte, S. Cometa, C. Ferretti, R. Iatta, A. Trapani, E. Ceci, M. Falconi, E. De Giglio, Carbohydr. Polym. 2014, 110, 173.

[85] S. T. Chen, H. W. Chien, C. Y. Cheng, H. M. Huang, T. Y. Song, Y. C. Chen, C. H. Wu, Y. H. Hsueh, Y. H. Wang, S. F. Ou, Prog. Org. Coat. 2021, 159, 106385.

[86] M. Stevanović, M. Đošić, A. Janković, V. Kojić, M. Vukašinović-Sekulić, J. Stojanović, J. Odović, M. Crevar Sakač, K. Y. Rhee, V. Mišković-Stanković, ACS Biomater. Sci. Eng. 2018, 4, 3994.

[87] S. Ahmadi, N. Rabiee, M. Bagherzadeh, F. Elmi, Y. Fatahi, F. Farjadian, N. Baheiraei, B. Nasseri, M. Rabiee, N. T. Dastjerd, A. Valibeik, M. Karimi, M. R. Hamblin, Nano Today 2020, 34, 100914.

[88] D. Olvera, M. G. Monaghan, Adv. Drug Deliv. Rev. 2021, 170, 396.

[89] X. Shi, H. Wu, Y. Li, X. Wei, Y. Du, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2013, 101A, 1373.

[90] I. A. J. van Hengel, M. W. A. M. Tierolf, L. E. Fratilaapachitei, I. Apachitei, A. A. Zadpoor, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 3800.

[91] I. A. J. van Hengel, N. E. Putra, M. W. A. M. Tierolf, M. Minneboo, A. C. Fluit, L. E Fratila-Apachitei, I. Apachitei, A. A. Zadpoor, Acta Biomater. 2020, 107, 325.

[92] B. Maimaiti, N. Zhang, L. Yan, J. Luo, C. Xie, Y. Wang, C. Ma, T. Ye, Colloids Surf., B 2020, 186, 110731.

[93] C. Angelé-Martínez, K. V. T. Nguyen, F. S. Ameer, J. N. Anker, J. L. Brumaghim, Nanotoxicology 2017, 11, 278.

[94] S. Samani, S. M. Hossainalipour, M. Tamizifar, H. R. Rezaie, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2013, 101 A, 222.

[95] K. Li, Y. Xie, H. Ao, L. Huang, H. Ji, X. Zheng, Ceram. Int. 2013, 39, 7895.

[96] I. Šlamborová, V. Zajícová, J. Karpíšková, P. Exnar, I. Stibor, Mater. Sci. Eng., C 2013, 33, 265.

[97] A. Mirmohseni, M. Azizi, M. S. Seyed Dorraji, J. Coat. Technol. Res. 2019, 16, 1411.

[98] N. O. San, H. Nazir, G. Dönmez, Corros. Sci. 2014, 79, 177.

[99] Y. Wang, X. Lu, N. Yuan, J. Ding, J. Alloys Compd. 2020, 849, 156222.

[100] A. Méndez-Albores, S. G. González-Arellano, Y. Reyes-Vidal, J. Torres, Ş. Ţălu, B. Cercado, G. Trejo, J. Alloys Compd. 2017, 710, 302.

[101] Y. Huang, W. Wang, X. Zhang, X. Liu, Z. Xu, S. Han, Z. Su, H. Liu, Y. Gao, H. Yang, Ceram. Int. 2018, 44, 5528.

[102] A. Panáček, M. Smékalová, R. Večeřová, K. Bogdanová, M. Röderová, M. Kolář, M. Kilianová, Š. Hradilová, J. P. Froning, M. Havrdová, R. Prucek, R. Zbořil, L. Kvítek, Colloids Surf., B 2016, 142, 392.

[103] N. Xu, H. Cheng, J. Xu, F. Li, B. Gao, Z. Li, C. Gao, K. Huo, J. Fu, W. Xiong, Int. J. Nanomedicine 2017, 12, 731.

[104] W. Zhou, Z. Jia, P. Xiong, J. Yan, Y. Li, M. Li, Y. Cheng, Y. Zheng, ACS Appl. Mater. Interfaces 2017, 9, 25830.

[105] J. Wang, J. Li, S. Qian, G. Guo, Q. Wang, J. Tang, H. Shen, X. Liu, X. Zhang, P. K. Chu, ACS Appl. Mater. Interfaces 2016, 8, 11162.

[106] X. Han, G. Zhang, M. Chai, X. Zhang, Biomed. Mater. 2021, 16, 025018.

[107] L. Jia, J. Qiu, L. Du, Z. Li, H. Liu, S. Ge, Nanomedicine 2017, 12, 761.

[108] A. Escobar, N. Muzzio, S. E. Moya, Pharmaceutics 2021, 13, 1.

[109] A. A. Bahar, D. Ren, Pharmaceuticals 2013, 6, 1543.

[110] S. Atefyekta, M. Pihl, C. Lindsay, S. C. Heilshorn, M. Andersson, Acta Biomater. 2019, 83, 245.

[111] C. H. Chen, T. K. Lu, Antibiotics 2020, 9, 24.

[112] W. Zhou, T. Bai, L. Wang, Y. Cheng, D. Xia, S. Yu, Y. Zheng, Bioact. Mater. 2023, 20, 64.

[113] Z. Ye, T. Sang, K. Li, N. G. Fischer, I. Mutreja, C. Echeverría, D. Kumar, Z. Tang, C. Aparicio, Acta Biomater. 2022, 140, 338.

[114] M. H. Lin, Y. H. Wang, C. H. Kuo, S. F. Ou, P. Z. Huang, T. Y. Song, Y. C. Chen, S. T. Chen, C. H. Wu, Y. H. Hsueh, F. Y. Fan, Carbohydr. Polym. 2021, 257, 117639.

[115] S. Cometa, M. A. Bonifacio, F. Baruzzi, S. de Candia, M. M. Giangregorio, L. C. Giannossa, M. Dicarlo, M. Mattioli-Belmonte, L. Sabbatini, E. De Giglio, Anal. Bioanal. Chem. 2017, 409, 7211.

[116] Y. F. Cheng, J. Y. Zhang, Y. B. Wang, C. M. Li, Z. S. Lu, X. F. Hu, L. Q. Xu, Mater. Sci. Eng., C 2019, 98, 649.

[117] K. Borcherding, G. Schmidmaier, G. O. Hofmann, B. Wildemann, Injury 2021, 52, S106.

[118] X. Lu, Z. Wu, K. Xu, X. Wang, S. Wang, H. Qiu, X. Li, J. Chen, Front. Bioeng. Biotechnol. 2021, 9, 783816.

[119] Y. Yang, K. H. Kim, J. L. Ong, Biomaterials 2005, 26, 327.

[120] X. Nie, A. Leyland, A. Matthews, Surf. Coat. Technol. 2000, 125, 407.

[121] S. Jafari, B. Mahyad, H. Hashemzadeh, S. Janfaza, T. Gholikhani, L. Tayebi, Int. J. Nanomedicine 2020, 15, 3447.

[122] X. Yang, N.-F. Chen, X.-L. Huang, S. Lin, Q.-Q. Chen, W.-M. Wang, J.-S. Chen, J. Orthop, Surg. Res. 2023, 18, 854.

[123] K. Das, S. Bose, A. Bandyopadhyay, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2009, 90A, 225.

[124] J. Takebe, S. Itoh, J. Okada, K. Ishibashi, J. Biomed. Mater. Res. 2000, 51, 398.

[125] R. Fujita, A. Yokoyama, T. Kawasaki, T. Kohgo, J. Oral Maxillofac. Surg. 2003, 61, 1045.

[126] D. Ke, A. A. Vu, A. Bandyopadhyay, S. Bose, Acta Biomater. 2019, 84, 414.

[127] G. Brunello, H. Elsayed, L. Biasetto, Materials 2019, 12, 2929.

[128] M. Mumjitha, V. Raj, J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2015, 46, 205.

[129] Q. Huang, X. Liu, T. A. Elkhooly, R. Zhang, X. Yang, Z. Shen, Q. Feng, Mater. Sci. Eng., C 2016, 60, 308.

[130] Q. Zhao, X. Li, S. Guo, N. Wang, W.-W. Liu, L. Shi, Z. Guo, Mater. Sci. Eng., C 2020, 110, 110682.

[131] F. Baino, S. Hamzehlou, S. Kargozar, J. Funct. Biomater. 2018, 9, 25.

[132] Q. Fu, E. Saiz, M. N. Rahaman, A. P. Tomsia, Mater. Sci. Eng., C 2011, 31, 1245.

[133] H. Tripathi, C. Rath, A. S. Kumar, P. P. Manna, S. P. Singh, Mater. Sci. Eng., C 2019, 94, 279.

[134] D. Durgalakshmi, R. A. Rakkesh, S. Balakumar, Appl. Surf. Sci. 2015, 349, 561.

[135] M. A. Wronska, I. B. O’Connor, M. A. Tilbury, A. Srivastava, J. G. Wall, Adv. Mater. 2016, 28, 5485.

[136] M. Li, H. Yin, Z. Yan, H. Li, J. Wu, Y. Wang, F. Wei, G. Tian, C. Ning, H. Li, C. Gao, L. Fu, S. Jiang, M. Chen, X. Sui, S. Liu, Z. Chen, Q. Guo, Acta Biomater. 2022, 140, 23.

[137] D. Wahl, J. Czernuszka, Eur. Cells Mater. 2006, 11, 43.

[138] L. T. de Jonge, S. C. G. Leeuwenburgh, J. J. J. P. van den Beucken, J. te Riet, W. F. Daamen, J. G. C. Wolke, D. Scharnweber, J. A. Jansen, Biomaterials 2010, 31, 2461.

[139] P. S. Lee, C. Heinemann, K. Zheng, R. Appali, F. Alt, J. Krieghoff, A. Bernhardt, A. R. Boccaccini, U. van Rienen, V. Hintze, Acta Biomater. 2022, 149, 373.

[140] K. K. Y Pereira, O. C. Alves, A. B. Novaes, F. S. de Oliveira, J. Yi, O. Zaniquelli, C. Wolf-Brandstetter, D. Scharnweber, F. Variola, A. Nanci, A. L. Rosa, P. T. de Oliveira, J. Periodontol. 2013, 84, 1199.

[141] L. Parisi, A. Toffoli, B. Ghezzi, B. Mozzoni, S. Lumetti, G. M. Macaluso, JPN. Dent. Sci. Rev. 2020, 56, 50.

[142] S. Ullah, X. Chen, Appl. Mater. Today 2020, 20, 100656.

[143] T. Kokubo, Acta Mater. 1998, 46, 2519.

[144] K. L. Kilpadi, P.-L. Chang, S. L. Bellis, J. Biomed. Mater. Res. 2001, 57, 258.

[145] L. Zhu, X. Ye, G. Tang, N. Zhao, Y. Gong, Y. Zhao, J. Zhao, X. Zhang, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2007, 83A, 1165.

[146] C. Chen, I.-S. Lee, S.-M. Zhang, H. C. Yang, Acta Biomater. 2010, 6, 2274.

[147] B. S. Park, S. J. Heo, C. S. Kim, J. Oh, J. Kim, G. Lee, W. H. Park, C. Chung, B. Min, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2005, 74A, 640.

[148] C. Stewart, B. Akhavan, S. G. Wise, M. M. M. Bilek, Prog. Mater. Sci. 2019, 106, 100588.

[149] A. C. Carreira, F. H. Lojudice, E. Halcsik, R. D. Navarro, M. C. Sogayar, J. M. Granjeiro, J. Dent. Res. 2014, 93, 335.

[150] Y. Huang, Q. Luo, G. Zha, J. Zhang, X. Li, S. Zhao, X. Li, Biomater. Sci. 2014, 2, 980.

[151] K. U. Lewandrowski, C. Nanson, R. Calderon, Spine J. 2007, 7, 609.

[152] J. W. McClellan, D. S. Mulconrey, R. J. Forbes, N. Fullmer, J. Spinal Disord. Tech. 2006, 19, 483.

[153] C. A. Tannoury, H. S. An, Spine J. 2014, 14, 552.

[154] M. Al-Jarsha, V. Moulisova, A. Leal-Egana, A. Connell, K. B. Naudi, A. Ayoub, M. J. Dalby, M. Salmerón-Sánchez, ACS Biomater. Sci. Eng. 2018, 4, 1812.

[155] H. P. Gerber, T. H. Vu, A. M. Ryan, J. Kowalski, Z. Werb, N. Ferrara, Nat. Med. 1999, 5, 623.

[156] J. Kent Leach, D. Kaigler, Z. Wang, P. H. Krebsbach, D. J. Mooney, Biomaterials 2006, 27, 3249.

[157] I. Izquierdo-Barba, L. Santos-Ruiz, J. Becerra, M. J. Feito, D. Fernández-Villa, M. C. Serrano, I. Díaz-Güemes, B. Fernández-Tomé, S. Enciso, F. M. Sánchez-Margallo, D. Monopoli, H. Afonso, M. T. Portolés, D. Arcos, M. Vallet-Regí, Acta Biomater. 2019, 83, 456.

[158] C. Wolf-Brandstetter, A. Lode, T. Hanke, D. Scharnweber, H. Worch, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2006, 79A, 882.

[159] Y. Liu, K. De Groot, E. B. Hunziker, Bone 2005, 36, 745.

[160] I. Brigaud, R. Agniel, J. Leroy-Dudal, S. Kellouche, A. Ponche, T. Bouceba, N. Mihailescu, M. Sopronyi, E. Viguier, C. Ristoscu, F. Sima, I. N. Mihailescu, A. C. O. Carreira, M. C. Sogayar, O. Gallet, K. Anselme, Acta Biomater. 2017, 55, 481.

[161] S. N. Khan, M. P. G. Bostrom, J. M. Lane, Orthop. Clin. North Am. 2000, 31, 375.

[162] M. Lind, Biomaterials 2001, 22, 189.

[163] Y. Sogo, A. Ito, M. Onoguchi, A. Oyane, H. Tsurushima, N. Ichinose, Biomed. Mater. 2007, 2, S175.

[164] H. Tsurushima, A. Marushima, K. Suzuki, A. Oyane, Y. Sogo, K. Nakamura, A. Matsumura, A. Ito, Acta Biomater. 2010, 6, 2751.

[165] K. Fujii, A. Ito, H. Mutsuzaki, S. Murai, Y. Sogo, Y. Hara, M. Yamazaki, J. Orthop. Surg. Res. 2017, 12, 1.

[166] B. Chehroudi, T. R. L. Gould, D. M. Brunette, J. Biomed. Mater. Res. 1992, 26, 493.

[167] C. E. Van den Borre, B. G. R. Zigterman, M. Y. Mommaerts, A. Braem, J. Biomed. Mater. Res., Part B 2022, 110, 1713.

[168] Y. Zhu, D. Liu, X. Wang, Y. He, W. Luan, F. Qi, J. Ding, J. Mater. Chem. B 2019, 7, 2019.

[169] D. Isackson, L. D. McGill, K. N. Bachus, Med. Eng. Phys. 2011, 33, 418.

[170] S. Shrivas, H. Samaur, V. Yadav, S. K. Boda, ACS Biomater. Sci. Eng. 2024, 10, 1966.

[171] A. Larsson, M. Andersson, S. Wigren, A. Pivodic, M. Flynn, U. Nannmark, Clin. Implant Dent. Relat. Res. 2015, 17, e730.

[172] E. A. W. J. De Wilde, R. Jimbo, A. Wennerberg, Y. Naito, P. Coucke, M. S. Bryington, S. Vandeweghe, H. De Bruyn, Clin. Implant Dent. Relat. Res. 2015, 17, e65.

[173] M. Yang, P. Jiang, Y. Ge, F. Lan, X. Zhou, J. He, Y. Wu, J. Biomater. Appl. 2018, 32, 1071.

[174] T. Su, A. Zheng, L. Cao, L. Peng, X. Wang, J. Wang, X. Xin, X. Jiang, Bio-des. Manuf. 2022, 5, 233.

[175] X. Wang, X. Lei, Y. Yu, S. Miao, J. Tang, Y. Fu, K. Ye, Y. Shen, J. Shi, H. Wu, Y. Zhu, L. Yu, G. Pei, L. Bi, J. Ding, Biomater. Sci. 2021, 9, 5192.

[176] J. A. Pizarek, N. G. Fischer, C. Aparicio, Dent. Mater. 2023, 39, 204.

[177] R. Liu, S. Chen, P. Huang, G. Liu, P. Luo, Z. Li, Y. Xiao, Z. Chen, Z. Chen, Adv. Funct. Mater. 2020, 30, 1910672.

[178] N. G. Fischer, C. Aparicio, Bioact. Mater. 2022, 18, 178.

[179] J. Raphel, M. Holodniy, S. B. Goodman, S. C. Heilshorn, Biomaterials 2016, 84, 301.

[180] G. A. Fielding, M. Roy, A. Bandyopadhyay, S. Bose, Acta Biomater. 2012, 8, 3144.

[181] T. Nakashima, T. Morimoto, A. Hashimoto, S. Kii, M. Tsukamoto, H. Miyamoto, M. Todo, M. Sonohata, M. Mawatari, JOR Spine 2023, 6, e1236.

[182] Z. Wu, J. Luo, J. Zhang, H. Huang, Z. Xie, X. Xie, Coatings 2021, 11, 716.

[183] W. Chen, Y. Liu, H. Courtney, M. Bettenga, C. M. Agrawal, J. D. Bumgardner, J. L. Ong, Biomaterials 2006, 27, 5512.

[184] M. Kazemzadeh-Narbat, S. Noordin, B. A. Masri, D. S. Garbuz, C. P. Duncan, R. E. W. Hancock, R. Wang, J. Biomed. Mater. Res., Part B 2012, 100B, 1344.

[185] H. Cheng, K. Yue, M. Kazemzadeh-Narbat, Y. Liu, A. Khalilpour, B. Li, Y. S. Zhang, N. Annabi, A. Khademhosseini, ACS Appl. Mater. Interfaces 2017, 9, 11428.

[186] R. Zhang, P. Lee, V. C. H. Lui, Y. Chen, X. Liu, C. N. Lok, M. To, K. W. K. Yeung, K. K. Y. Wong, Nanomedicine (N. Y., NY, U. S.) 2015, 11, 1949.

[187] K. Li, Z. Tang, K. Song, N. G. Fischer, H. Wang, Y. Guan, Y. Deng, H. Cai, S. U. Hassan, Z. Ye, T. Sang, Colloids Surf., B 2023, 232, 113604.

[188] A. D. Popova, A. N. Sheveyko, K. A. Kuptsov, D. Y. Advakhova, A. S. Karyagina, A. V. Gromov, M. S. Krivozubov, P. A. Orlova, A. V. Volkov, P. V. Slukin, S. G. Ignatov, I. Z. Shubina, A. S. Ilnitskaya, N. A. Gloushankova, R. V. Timoshenko, A. S. Erofeev, D. V. Shtansky, ACS Appl. Mater. Interfaces 2023, 15, 37274.

[189] M. M Hasani-Sadrabadi, S. Pouraghaei, E. Zahedi, P. Sarrion, M. Ishijima, E. Dashtimoghadam, N. Jahedmanesh, S. Ansari, T. Ogawa, A. Moshaverinia, J. Dent. Res. 2021, 100, 1161.

[190] E. Prudnikov, I. Polishchuk, A. Sand, H. A. Hamad, N. Massad-Ivanir, E. Segal, B. Pokroy, Mater. Today Bio 2023, 18, 100516.

[191] Y. Yang, J. Liu, M. Chen, P. Gao, Y. Gong, R. Chen, Y. Tang, W. Yang, K. Cai, Chem. Eng. J. 2021, 421, 129756.

[192] X. Li, M. Qi, X. Sun, M. D. Weir, F. R. Tay, T. W. Oates, B. Dong, Y. Zhou, L. Wang, H. H. K. Xu, Acta Biomater. 2019, 94, 627.

[193] X. Shen, Y. Zhang, P. Ma, L. Sutrisno, Z. Luo, Y. Hu, Y. Yu, B. Tao, C. Li, K. Cai, Biomaterials 2019, 212, 1.

[194] F. Jia, D. Xu, Y. Sun, W. Jiang, H. Yang, A. Bian, Y. Liu, K. Liu, S. Zhang, Y. Wang, H. Qiao, H. Lin, J. Lan, Y. Huang, Ceram. Int. 2023, 49, 35703.

[195] Y. He, K. Li, X. Yang, J. Leng, K. Xu, Z. Yuan, C. Lin, B. Tao, X. Li, J. Hu, L. Dai, R. Becker, T. J. Huang, K. Cai, Small 2021, 17, 2102907.

[196] Y. Wang, Y. Zhang, R. J. Miron, Clin. Implant Dent. Relat. Res. 2016, 18, 618.

[197] L. Wang, Q. Luo, X. Zhang, J. Qiu, S. Qian, X. Liu, Bioact. Mater. 2021, 6, 64.

[198] J. Leng, Y. He, Z. Yuan, B. Tao, K. Li, C. Lin, K. Xu, M. Chen, L. Dai, X. Li, T. J. Huang, K. Cai, Bioact. Mater. 2021, 6, 4670.

[199] W. Li, Y. Yang, H. Zhang, Z. Xu, L. Zhao, J. Wang, Y. Qiu, B. Liu, J. Mater. Sci. Mater. Med. 2019, 30, 1.

[200] M. T. Matter, L. Maliqi, K. Keevend, S. Guimond, J. Ng, E. Armagan, M. Rottmar, I. K. Herrmann, ACS Appl. Mater. Interfaces 2021, 13, 33300.

[201] S. Qin, Y. Niu, Y. Zhang, W. Wang, J. Zhou, Y. Bai, G. Ma, Biomacromolecules 2024, 25, 3217.

[202] Y. Si, H. Liu, H. Yu, X. Jiang, D. Sun, Colloids Surf., B 2022, 219, 112840.

[203] Y. Zhao, Y. Sun, R. Hang, R. Yao, Y. Zhang, D. Huang, X. Yao, L. Bai, R. Hang, Biomater. Adv. 2022, 139, 213033.

[204] G. Iglhaut, F. Schwarz, R. R. Winter, I. Mihatovic, M. Stimmelmayr, H. Schliephake, J. Esthet. Restor. Dent. 2014, 26, 324.

[205] J. Zhou, L. Zhao, Acta Biomater. 2016, 43, 358.

[206] J. Wu, Y. Liu, Q. Cao, T. Yu, J. Zhang, Q. Liu, X. Yang, Mater. Des. 2020, 196, 109162.

[207] V. Fitzpatrick, Z. Martín-Moldes, A. Deck, R. Torres-Sanchez, A. Valat, D. Cairns, C. Li, D. L. Kaplan, Biomaterials 2021, 276, 120995.

[208] M. Ramazanoglu, R. Lutz, P. Rusche, L. Trabzon, G. T. Kose, C. Prechtl, K. A. Schlegel, J. Cranio, Maxillofacial Surg. 2013, 41, 826.

[209] G. Keerthiga, M. J. N. V. Prasad, D. Vijayshankar, R. K. Singh Raman, Materials 2023, 16, 4700.

[210] M. J. Webber, Biomater. Biosyst. 2022, 6, 100043.

[211] A. Bandyopadhyay, I. Mitra, S. B. Goodman, M. Kumar, S. Bose, Prog. Mater. Sci. 2023, 133, 101053.

[212] G. D. Prestwich, S. Bhatia, C. K. Breuer, S. L. M. Dahl, C. Mason, R. McFarland, D. J. McQuillan, J. Sackner-Bernstein, J. Schox, W. E. Tente, A. Trounson, Sci. Transl. Med. 2012, 4, 160.

[213] H. J. Busscher, W. Woudstra, T. G. van Kooten, P. Jutte, L. Shi, J. Liu, W. L. J. Hinrichs, H. W. Frijlink, R. Shi, J. Liu, J. Parvizi, S. Kates, V. M. Rotello, T. P. Schaer, D. Williams, D. W. Grainger, H. C. van der Mei, Biomaterials 2020, 232, 119737.

[214] K. M. Roux, L. H. Cobb, M. A. Seitz, L. B. Priddy, Anim. Models Exp. Med. 2021, 4, 59.

[215] M. Puthia, I. Ambite, C. Cafaro, D. Butler, Y. Huang, N. Lutay, G. Rydström, B. Gullstrand, B. Swaminathan, A. Nadeem, B. Nilsson, C. Svanborg, Sci. Transl. Med. 2016, 8, 336ra59.

[216] G. M. Esteves, J. Esteves, M. Resende, L. Mendes, A. S. Azevedo, Antibiotics 2022, 11, 235.

[217] V. Hegde, H. Y. Park, E. Dworsky, S. D. Zoller, W. Xi, D. O. Johansen, A. H. Loftin, C. D. Hamad, T. Segura, N. M. Bernthal, Spine 2020, 45, E305.

[218] R. J. Miller, J. M. Thompson, J. Zheng, M. C. Marchitto, N. K. Archer, B. L. Pinsker, R. V. Ortines, X. Jiang, R. A. Martin, I. D. Brown, Y. Wang, R. S. Sterling, H.-Q. Mao, L. S. Miller, J. Bone Jt, Surgery 2019, 101, e12.

[219] F. Jahanmard, M. Croes, M. Castilho, A. Majed, M. J. Steenbergen, K. Lietaert, H. C. Vogely, B. C. H. van der Wal, D. A. C. Stapels, J. Malda, T. Vermonden, S. Amin Yavari, J. Controlled Release 2020, 326, 38.

[220] I. Guzmán-Soto, C. McTiernan, M. Gonzalez-Gomez, A. Ross, K. Gupta, E. J. Suuronen, T.-F. Mah, M. Griffith, E. I. Alarcon, iScience 2021, 24, 102443.

[221] H. Wang, A. Agrawal, Y. Wang, D. W. Crawford, Z. D. Siler, M. L. Peterson, R. T. Woofter, M. Labib, H. Y. Shin, A. P. Baumann, K. S. Phillips, Sci. Rep. 2021, 11, 5746.

[222] W.-L. Wang, Y.-M. Hsu, M.-L. Lin, S.-S. Chen, Y.-H. Lai, C.-H. Huang, C.-H. Yao, Bioengineering 2023, 10, 906.

[223] J. Dai, M. Hamon, S. Jambovane, Bioengineering 2016, 3, 25.

[224] M. D. T Torres, J. Cao, O. L. Franco, T. K. Lu, C. de la Fuente-Nunez, ACS Nano 2021, 15, 2143.

[225] Y. Zhang, K. Gulati, Z. Li, P. Di, Y. Liu, Nanomaterials 2021, 11, 2489.

[226] A. Ghimire, J. Song, ACS Appl. Mater. Interfaces 2021, 13, 20921.

[227] A. I. Stavrakis, S. Zhu, V. Hegde, A. H. Loftin, A. G. Ashbaugh, J. A. Niska, L. S. Miller, T. Segura, N. M. Bernthal, J. Bone, Jt. Surg, Am 2016, 98, 1183.

[228] F. Jahanmard, F. M. Dijkmans, A. Majed, H. C. Vogely, B. C. H. Van Der Wal, D. A. C. Stapels, S. M. Ahmadi, T. Vermonden, S. Amin Yavari, ACS Biomater. Sci. Eng. 2020, 6, 5486.

[229] W. Xi, V. Hegde, S. D. Zoller, H. Y. Park, C. M. Hart, T. Kondo, C. D. Hamad, Y. Hu, A. H. Loftin, D. O. Johansen, Z. Burke, S. Clarkson, C. Ishmael, K. Hori, Z. Mamouei, H. Okawa, I. Nishimura, N. M. Bernthal, T. Segura, Nat. Commun. 2021, 12, 5473.

[230] G. Pan, S. Sun, W. Zhang, R. Zhao, W. Cui, F. He, L. Huang, S.-H. Lee, K. J. Shea, Q. Shi, H. Yang, J. Am. Chem. Soc. 2016, 138, 15078.

[231] M. Kazemzadeh-Narbat, H. Cheng, R. Chabok, M. M. Alvarez, C. de la Fuente-Nunez, K. S. Phillips, A. Khademhosseini, Crit. Rev. Biotechnol. 2021, 41, 94.

[232] J. Hao, N. A. N. N. Malek, W. H. A. Kamaruddin, J. Li, BMEMat 2024, 2, e12087.

[233] M. Mirkhalaf, Y. Men, R. Wang, Y. No, H. Zreiqat, Acta Biomater. 2023, 156, 110.

[234] J. Song, L. Li, L. Fang, E. Zhang, Y. Zhang, Z. Zhang, P. Vangari, Y. Huang, F. Tian, Y. Zhao, W. Chen, J. Xue, BMEMat 2023, 1, e12046.

[235] J. M. Holzwarth, P. X. Ma, Biomaterials 2011, 32, 9622.

[236] M. B. Sordi, A. Cruz, M. C. Fredel, R. Magini, P. T. Sharpe, Mater. Sci. Eng., C 2021, 124, 112055.

[237] Z. Ye, T. Chi, C. J. Evans, D. Liu, C. J. Addonizio, B. Su, I. Pramudya, Y. Xiang, R. K. Roeder, M. J. Webber, Adv. Funct. Mater. 2024.

[238] M. Hofer, M. P. Lutolf, Nat. Rev. Mater. 2021, 6, 402.

[239] H. Liu, X. Zhang, J. Liu, J. Qin, BMEMat 2023, 1, e12031.

[240] D. Zhao, Q. Saiding, Y. Li, Y. Tang, W. Cui, Adv. Healthcare Mater. 2024, 13, 2302088.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). BMEMat published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of Shandong University.