Regulated cell death-amplified sonodynamic anti-tumor immune nanotherapeutics

Abstract

Nanomedicine-assisted sonodynamic therapy (SDT) has emerged as one of the most promising cancer therapies due to its unique advantages of high penetration, non-radiation, and excellent oxidative stress effect, but has always suffered from the self-protection mechanism and apoptosis resistance characteristics of evolutionarily mutated cancer cells. Regulated cell death (RCD) has received increasing attention in precision cancer treatments because of its significant role in synergistically sensitizing apoptosis and reversing the immunosuppressive microenvironment during SDT nanomedicine-triggered immunogenic cell death. Herein, paradigmatic research of RCD-augmented sonodynamic tumor immunotherapeutics are typically introduced, such as autophagy blockade, ferroptosis targeting, pyroptosis induction, necroptosis initiation, cuproptosis actuation, PANoptosis trigger, and the coordinated antitumor mechanisms are discussed in detail. Multiple analysis focusing on the currently unsolved problems and future development prospects of RCD-based SDT nano-oncology medicine are also discussed and prospected to further strengthen and expand the scope of its therapeutic applications.

Keywords

apoptosis sensitization / immune activation / regulated cell death / sonodynamic therapy

References

[1] D. Fan, Y. Cao, M. Cao, Y. Wang, Y. Cao, T. Gong, Signal Transduction Targeted Ther. 2023, 8, 293.

[2] P. Zhang, Y. Xiao, X. Sun, X. Lin, S. Koo, A. V. Yaremenko, D. Qin, N. Kong, O. C. Farokhzad, W. Tao, Med 2023, 4, 147.

[3] Z. Yang, D. Gao, J. Zhao, G. Yang, M. Guo, Y. Wang, X. Ren, J. S. Kim, L. Jin, Z. Tian, X. Zhang, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2023, 20, 116.

[4] X. Wang, Z. Ye, S. Lin, L. Wei, L. Xiao, Research 2022, 2022, 9831012.

[5] R. van der Meel, E. Sulheim, Y. Shi, F. Kiessling, W. J. M. Mulder, T. Lammers, Nat. Nanotechnol. 2019, 14, 1007.

[6] Z. Tang, X. You, Y. Xiao, W. Chen, Y. Li, X. Huang, H. Liu, F. Xiao, C. Liu, S. Koo, N. Kong, W. Tao, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2023, 120, e2304966120.

[7] Y. Chen, D. Qin, J. Zou, X. Li, X. D. Guo, Y. Tang, C. Liu, W. Chen, N. Kong, C. Y. Zhang, W. Tao, Adv. Mater. 2023, 35, e2207787.

[8] L. Q. Zhou, K. Li, Y. Y. Liu, R. J. Zhang, Y. C. Yao, Q. Q. Chen, D. Xie, X. J. Zhang, Adv. Funct. Mater. 2023.

[9] O. Adir, M. Poley, G. Chen, S. Froim, N. Krinsky, J. Shklover, J. Shainsky-Roitman, T. Lammers, A. Schroeder, Adv. Mater. 2020, 32, e1901989.

[10] Z. M. Tang, Y. Y. Liu, D. L. Ni, J. J. Zhou, M. Zhang, P. R. Zhao, B. Lv, H. Wang, D. Y. Jin, W. B. Bu, Adv. Mater. 2020, 32, e1904011.

[11] X. Yao, B. Yang, J. Xu, Q. He, W. Yang, VIEW 2022, 3, 20200185.

[12] X. Gong, P. Li, J. Gao, Y. Gao, X. Cai, H. Wang, W. Zhang, C. Yang, iRadiology 2023, 1, 199.

[13] X. Cai, M. Wang, P. Mu, T. Jian, D. Liu, S. Ding, Y. Luo, D. Du, Y. Song, C. L. Chen, Y. Lin, Research 2021, 2021, 9861384.

[14] L. Song, Y. Pu, H. Yin, K. Zhang, Acc. Mater. Res. 2022, 3, 971.

[15] M. Jiang, Z. Deng, S. Zeng, J. Hao, VIEW 2021, 2, 20200122.

[16] Y. Zhang, M. Li, X. Gao, Y. Chen, T. Liu, J. Hematol. Oncol. 2019, 12, 137.

[17] Y. Pan, W. Tang, W. Fan, J. Zhang, X. Chen, Chem. Soc. Rev. 2022, 51, 9759.

[18] Y. Qin, X. Geng, Y. Sun, Y. Zhao, W. Chai, X. Wang, P. Wang, J. Controlled Release 2023, 353, 105.

[19] S. Son, J. H. Kim, X. Wang, C. Zhang, S. A. Yoon, J. Shin, A. Sharma, M. H. Lee, L. Cheng, J. Wu, J. S. Kim, Chem. Soc. Rev. 2020, 49, 3244.

[20] G. Cheng, X. Liu, Y. Liu, Y. Liu, R. Ma, J. Luo, X. Zhou, Z. Wu, Z. Liu, T. Chen, Y. Yang, Research 2022, 2022, 9781323.

[21] S. Li, G. S. P. Mok, Y. Dai, Adv. Drug Delivery Rev. 2023, 202, 115110.

[22] Y. Yang, J. Huang, M. Liu, Y. Qiu, Q. Chen, T. Zhao, Z. Xiao, Y. Yang, Y. Jiang, Q. Huang, K. Ai, Adv. Sci. 2023, 10, e2204365.

[23] M. Xu, L. Zhou, L. Zheng, Q. Zhou, K. Liu, Y. Mao, S. Song, Cancer Lett. 2021, 497, 229.

[24] R. Jiao, X. Lin, Q. Zhang, Y. Zhang, Q. Wen, Q. Yang, C. Xu, F. Chen, K. Zhang, Prog. Mater. Sci. 2024, 142, 101230.

[25] X. Song, Q. Zhang, M. Chang, L. Ding, H. Huang, W. Feng, T. Xu, Y. Chen, Adv. Mater. 2023, 35, e2212259.

[26] L. Galluzzi, I. Vitale, S. A. Aaronson, J. M. Abrams, D. Adam, P. Agostinis, E. S. Alnemri, L. Altucci, I. Amelio, D. W. Andrews, M. Annicchiarico-Petruzzelli, A. V. Antonov, E. Arama, E. H. Baehrecke, N. A. Barlev, N. G. Bazan, F. Bernassola, M. J. M. Bertrand, K. Bianchi, M. V. Blagosklonny, K. Blomgren, C. Borner, P. Boya, C. Brenner, M. Campanella, E. Candi, D. Carmona-Gutierrez, F. Cecconi, F. K. Chan, N. S. Chandel, E. H. Cheng, J. E. Chipuk, J. A. Cidlowski, A. Ciechanover, G. M. Cohen, M. Conrad, J. R Cubillos-Ruiz, P. E. Czabotar, V. D’Angiolella, T. M. Dawson, V. L. Dawson, V. De Laurenzi, R. De Maria, K. M. Debatin, R. J. DeBerardinis, M. Deshmukh, N. Di Daniele, F. Di Virgilio, V. M. Dixit, S. J. Dixon, C. S. Duckett, B. D. Dynlacht, W. S El-Deiry, J. W. Elrod, G. M. Fimia, S. Fulda, A. J Garcia-Saez, A. D. Garg, C. Garrido, E. Gavathiotis, P. Golstein, E. Gottlieb, D. R. Green, L. A. Greene, H. Gronemeyer, A. Gross, G. Hajnoczky, J. M. Hardwick, I. S. Harris, M. O. Hengartner, C. Hetz, H. Ichijo, M. Jaattela, B. Joseph, P. J. Jost, P. P. Juin, W. J. Kaiser, M. Karin, T. Kaufmann, O. Kepp, A. Kimchi, R. N. Kitsis, D. J. Klionsky, R. A. Knight, S. Kumar, S. W. Lee, J. J. Lemasters, B. Levine, A. Linkermann, S. A. Lipton, R. A. Lockshin, C. Lopez-Otin, S. W. Lowe, T. Luedde, E. Lugli, M. MacFarlane, F. Madeo, M. Malewicz, W. Malorni, G. Manic, J. C. Marine, S. J. Martin, J. C. Martinou, J. P. Medema, P. Mehlen, P. Meier, S. Melino, E. A. Miao, J. D. Molkentin, U. M. Moll, C. Munoz-Pinedo, S. Nagata, G. Nunez, A. Oberst, M. Oren, M. Overholtzer, M. Pagano, T. Panaretakis, M. Pasparakis, J. M. Penninger, D. M. Pereira, S. Pervaiz, M. E. Peter, M. Piacentini, P. Pinton, J. H. M. Prehn, H. Puthalakath, G. A. Rabinovich, M. Rehm, R. Rizzuto, C. M. P. Rodrigues, D. C. Rubinsztein, T. Rudel, K. M. Ryan, E. Sayan, L. Scorrano, F. Shao, Y. Shi, J. Silke, H. U. Simon, A. Sistigu, B. R. Stockwell, A. Strasser, G. Szabadkai, S. W. G. Tait, D. Tang, N. Tavernarakis, A. Thorburn, Y. Tsujimoto, B. Turk, T. Vanden Berghe, P. Vandenabeele, M. G. Vander Heiden, A. Villunger, H. W. Virgin, K. H. Vousden, D. Vucic, E. F. Wagner, H. Walczak, D. Wallach, Y. Wang, J. A. Wells, W. Wood, J. Yuan, Z. Zakeri, B. Zhivotovsky, L. Zitvogel, G. Melino, G. Kroemer, Cell Death Differ. 2018, 25, 486.

[27] D. Tang, R. Kang, T. V. Berghe, P. Vandenabeele, G. Kroemer, Cell Res. 2019, 29, 347.

[28] K. Hanggi, B. Ruffell, Trends Cancer 2023, 9, 381.

[29] F. Peng, M. Liao, R. Qin, S. Zhu, C. Peng, L. Fu, Y. Chen, B. Han, Signal. Transduct Target. Ther. 2022, 7, 286.

[30] X. Tong, R. Tang, M. Xiao, J. Xu, W. Wang, B. Zhang, J. Liu, X. Yu, S. Shi, J. Hematol. Oncol. 2022, 15, 174.

[31] J. Li, X. Yi, L. Liu, X. Wang, J. Ai, Apoptosis 2023, 28, 1198.

[32] K. Hadian, B. R. Stockwell, Nat. Rev. Drug Discovery 2023, 22, 723.

[33] J. Yu, S. He, C. Zhang, C. Xu, J. Huang, M. Xu, K. Pu, Angew Chem., Int. Ed. Engl. 2023, 62, e202307272.

[34] Y. Li, W. Chen, Y. Kang, X. Zhen, Z. Zhou, C. Liu, S. Chen, X. Huang, H. J. Liu, S. Koo, N. Kong, X. Ji, T. Xie, W. Tao, Nat. Commun. 2023, 14, 6973.

[35] Y. Sun, T. Lian, Q. Huang, Y. Chang, Y. Li, X. Guo, W. Kong, Y. Yang, K. Zhang, P. Wang, X. Wang, J. Controlled Release 2023, 364, 174.

[36] S. Liu, S. Yao, H. Yang, S. Liu, Y. Wang, Cell Death Dis. 2023, 14, 648.

[37] H. Yamamoto, S. Zhang, N. Mizushima, Nat. Rev. Genet. 2023, 24, 382.

[38] F. Hua, K. Li, S. Shang, F. Wang, Z. Hu, Adv. Exp. Med. Biol. 2019, 1206, 551.

[39] V. Deretic, Immunity 2021, 54, 437.

[40] K. Yamamoto, A. Venida, J. Yano, D. E. Biancur, M. Kakiuchi, S. Gupta, A. S. W. Sohn, S. Mukhopadhyay, E. Y. Lin, S. J. Parker, R. S. Banh, J. A. Paulo, K. W. Wen, J. Debnath, G. E. Kim, J. D. Mancias, D. T. Fearon, R. M. Perera, A. C. Kimmelman, Nature 2020, 581, 100.

[41] J. Debnath, N. Gammoh, K. M. Ryan, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2023, 24, 560.

[42] A. V. Onorati, M. Dyczynski, R. Ojha, R. K. Amaravadi, Cancer 2018, 124, 3307.

[43] S. Sun, J. Shen, J. Jiang, F. Wang, J. Min, Signal Transduction Targeted Ther. 2023, 8, 372.

[44] D. Tang, X. Chen, R. Kang, G. Kroemer, Cell Res. 2021, 31, 107.

[45] W. Wang, M. Green, J. E. Choi, M. Gijon, P. D. Kennedy, J. K. Johnson, P. Liao, X. Lang, I. Kryczek, A. Sell, H. Xia, J. Zhou, G. Li, J. Li, W. Li, S. Wei, L. Vatan, H. Zhang, W. Szeliga, W. Gu, R. Liu, T. S. Lawrence, C. Lamb, Y. Tanno, M. Cieslik, E. Stone, G. Georgiou, T. A. Chan, A. Chinnaiyan, W. Zou, Nature 2019, 569, 270.

[46] P. Liao, W. Wang, W. Wang, I. Kryczek, X. Li, Y. Bian, A. Sell, S. Wei, S. Grove, J. K. Johnson, P. D. Kennedy, M. Gijon, Y. M. Shah, W. Zou, Cancer Cell 2022, 40, 365.

[47] X. Chen, R. Kang, G. Kroemer, D. Tang, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2021, 18, 280.

[48] D. Gong, M. Chen, Y. Wang, J. Shi, Y. Hou, Cell Death Discovery 2022, 8, 427.

[49] Q. Wang, Y. Wang, J. Ding, C. Wang, X. Zhou, W. Gao, H. Huang, F. Shao, Z. Liu, Nature 2020, 579, 421.

[50] Y. Zhang, C. Fang, W. Zhang, K. Zhang, Matter 2022, 5, 3740.

[51] B. Ding, H. Chen, J. Tan, Q. Meng, P. Zheng, P. Ma, J. Lin, Angew Chem., Int. Ed. Engl. 2023, 62, e202215307.

[52] R. Loveless, R. Bloomquist, Y. Teng, J. Exp. Clin. Cancer Res. 2021, 40, 264.

[53] Y. Fang, Y. Tang, B. Huang, Semin. Immunol. 2023, 68, 101782.

[54] Z. Zhou, H. He, K. Wang, X. Shi, Y. Wang, Y. Su, Y. Wang, D. Li, W. Liu, Y. Zhang, L. Shen, W. Han, L. Shen, J. Ding, F. Shao, Science 2020, 368, 368.

[55] M. Wang, M. Wu, X. Liu, S. Shao, J. Huang, B. Liu, T. Liang, Adv. Sci. 2022, 9, e2202914.

[56] J. Yan, P. Wan, S. Choksi, Z. G. Liu, Trends Cancer 2022, 8, 21.

[57] M. Vucur, A. Ghallab, A. T. Schneider, A. Adili, M. Cheng, M. Castoldi, M. T. Singer, V. Buttner, L. S. Keysberg, L. Kusgens, M. Kohlhepp, B. Gorg, S. Gallage, J. E. Barragan Avila, K. Unger, C. Kordes, A. L. Leblond, W. Albrecht, S. H. Loosen, C. Lohr, M. S. Jordens, A. Babler, S. Hayat, D. Schumacher, M. T. Koenen, O. Govaere, M. V. Boekschoten, S. Jors, C. Villacorta-Martin, V. Mazzaferro, J. M. Llovet, R. Weiskirchen, J. N. Kather, P. Starlinger, M. Trauner, M. Luedde, L. R. Heij, U. P. Neumann, V. Keitel, J. G. Bode, R. K. Schneider, F. Tacke, B. Levkau, T. Lammers, G. Fluegen, T. Alexandrov, A. L. Collins, G. Nelson, F. Oakley, D. A. Mann, C. Roderburg, T. Longerich, A. Weber, A. Villanueva, A.L. Samson, J. M. Murphy, R. Kramann, F. Geisler, I. G. Costa, J. G. Hengstler, M. Heikenwalder, T. Luedde, Immunity 2023, 56, 1578.

[58] Y. Gong, Z. Fan, G. Luo, C. Yang, Q. Huang, K. Fan, H. Cheng, K. Jin, Q. Ni, X. Yu, C. Liu, Mol. Cancer 2019, 18, 100.

[59] R. Luo, K. Onyshchenko, L. Wang, S. Gaedicke, A. L. Grosu, E. Firat, G. Niedermann, Clin. Cancer Res. 2023, 29, 667.

[60] W. Fu, H. Li, H. Fu, S. Zhao, W. Shi, M. Sun, Y. Li, J. Immunol. Res. 2020, 2020, 8820355.

[61] J. Xie, Y. Yang, Y. Gao, J. He, Mol. Cancer 2023, 22, 46.

[62] C. Wei, Q. Fu, VIEW 2023, 4, 20230001.

[63] L. Chen, J. Min, F. Wang, Signal Transduction Targeted Ther. 2022, 7, 378.

[64] C. Xiong, H. Ling, Q. Hao, X. Zhou, Cell Death Differ. 2023, 30, 876.

[65] Q. Li, T. Wang, Y. Zhou, J. Shi, Mol. Cell. Biochem. 2023.

[66] Z. Tian, S. Jiang, J. Zhou, W. Zhang, Life Sci. 2023, 334, 122223.

[67] Y. Qin, Y. Liu, X. Xiang, X. Long, Z. Chen, X. Huang, J. Yang, W. Li, Mol. Cancer 2023, 22, 59.

[68] W. Q. Liu, W. R. Lin, L. Yan, W. H. Xu, J. Yang, Immunol. Rev. 2023.

[69] S. Lee, R. Karki, Y. Wang, L. N. Nguyen, R. C. Kalathur, T. D. Kanneganti, Nature 2021, 597, 415.

[70] N. Pandian, T. D. Kanneganti, J. Immunol. 2022, 209, 1625.

[71] R. Karki, S. Lee, R. Mall, N. Pandian, Y. Wang, B. R. Sharma, R. S. Malireddi, D. Yang, S. Trifkovic, J. A. Steele, J. P. Connelly, G. Vishwanath, M. Sasikala, D. N. Reddy, P. Vogel, S. M Pruett-Miller, R. Webby, C. B. Jonsson, T. D. Kanneganti, Sci. Immunol. 2022, 7, eabo6294.

[72] L. Wang, Y. Zhu, L. Zhang, L. Guo, X. Wang, Z. Pan, X. Jiang, F. Wu, G. He, Cell Death Dis. 2023, 14, 851.

[73] R. Karki, B. Sundaram, B. R. Sharma, S. Lee, R. K. S. Malireddi, L. N. Nguyen, S. Christgen, M. Zheng, Y. Wang, P. Samir, G. Neale, P. Vogel, T. D. Kanneganti, Cell Rep. 2021, 37, 109858.

[74] W. Chen, J. M. Gullett, R. E. Tweedell, T. D. Kanneganti, Eur. J. Immunol. 2023, 53, e2250235.

[75] Y. Zhang, Y. Zhao, Y. Zhang, Q. Liu, M. Zhang, K. Tu, Front. Pharmacol. 2022, 13, 961725.

[76] L. Zhou, M. Huo, X. Qian, L. Ding, L. Yu, W. Feng, X. Cui, Y. Chen, J. Nanobiotechnology 2021, 19, 112.

[77] F. Chen, Q. Xue, N. He, X. Zhang, S. Li, C. Zhao, Life Sci. 2023, 334, 122215.

[78] Q. Zeng, X. Ma, Y. Song, Q. Chen, Q. Jiao, L. Zhou, Theranostics 2022, 12, 817.

[79] C. Gao, C. H. T. Kwong, Q. Wang, H. Kam, B. Xie, S. M. Lee, G. Chen, R. Wang, ACS Nano 2023, 17, 4034.

[80] Y. Lu, Z. Li, S. Zhang, T. Zhang, Y. Liu, L. Zhang, Theranostics 2023, 13, 736.

[81] S. Wang, H. Long, L. Hou, B. Feng, Z. Ma, Y. Wu, Y. Zeng, J. Cai, D. W. Zhang, G. Zhao, Signal Transduction Targeted Ther. 2023, 8, 304.

[82] F. Ferro, S. Servais, P. Besson, S. Roger, J. F. Dumas, L. Brisson, Semin. Cell Dev. Biol. 2020, 98, 129.

[83] D. P. Panigrahi, P. P. Praharaj, C. S. Bhol, K. K. Mahapatra, S. Patra, B. P. Behera, S. R. Mishra, S. K. Bhutia, Semin. Cancer Biol. 2020, 66, 45.

[84] Y. Li, H. Chen, X. Xie, B. Yang, X. Wang, J. Zhang, T. Qiao, J. Guan, Y. Qiu, Y. X. Huang, D. Tian, X. Yao, D. Lu, H. P. Koeffler, Y. Zhang, D. Yin, Cancer Res. 2023, 83, 398.

[85] F. Qu, P. Wang, K. Zhang, Y. Shi, Y. Li, C. Li, J. Lu, Q. Liu, X. Wang, Autophagy 2020, 16, 1413.

[86] L. Zuo, W. Nie, S. Yu, W. R. Zhuang, C. Liang, S. Li, D. Shi, G. Wu, X. Sui, Y. Li, H. Y. Xie, Nano Lett. 2023, 23, 3005.

[87] T. D. J Zhu, K. Jin, Y. Xing, J. Huang, D. Xia, K. Cai, J. Zhang, VIEW 2022, 3, 20220051.

[88] L. Lu, T. Wang, C. Fang, L. Song, C. Qian, Z. Lv, Y. Fang, X. Liu, X. Yu, X. Xu, C. Su, F. Chen, K. Zhang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2022, 14, 36462.

[89] L. Song, Y. Huang, X. Hou, Y. Yang, S. Kala, Z. Qiu, R. Zhang, L. Sun, Cell. Physiol. Biochem. 2018, 49, 1825.

[90] C. Zhang, X. Liu, S. Jin, Y. Chen, R. Guo, Mol. Cancer 2022, 21, 47.

[91] L. Q. Zhou, C. H. Dong, L. Ding, W. Feng, L. D. Yu, X. W. Cui, Y Chen, Nano Today 2021, 39, 101212.

[92] N. Santana-Codina, A. Gikandi, J. D. Mancias, Adv. Exp. Med. Biol. 2021, 1301, 41.

[93] H. Yuan, J. Ma, W. Huang, P. Gong, F. Shi, X. Xu, C. Fu, X. Wang, Y. K. Wong, Y. Long, X. Sun, W. Li, Z. Li, J. Wang, JACS Au 2023, 3, 1507.

[94] W. Qin, Q. Yang, C. Zhu, R. Jiao, X. Lin, C. Fang, J. Guo, K. Zhang, Small 2024, e2311228.

[95] W. Guo, Z. Wu, J. Chen, S. Guo, W. You, S. Wang, J. Ma, H. Wang, X. Wang, H. Wang, J. Ma, Y. Yang, Y. Tian, Q. Shi, T. Gao, X. Yi, C. Li, J. Immunother. Cancer 2022, 10, e004381.

[96] X. Ouyang, J. Zhou, L. Lin, Z. Zhang, S. Luo, D. Hu, Innate Immun. 2023, 29, 3.

[97] L. Li, M. Jiang, L. Qi, Y. Wu, D. Song, J. Gan, Y. Li, Y. Bai, Cancer Sci. 2021, 112, 3979.

[98] Y. Wang, W. Gao, X. Shi, J. Ding, W. Liu, H. He, K. Wang, F. Shao, Nature 2017, 547, 99.

[99] Y. Xiao, T. Zhang, X. Ma, Q. C. Yang, L. L. Yang, S. C. Yang, M. Liang, Z. Xu, Z. J. Sun, Adv. Sci. 2021, 8, e2101840.

[100] N. Zhang, W. Zeng, Y. Xu, R. Li, M. Wang, Y. Liu, S. Qu, K. W. Ferrara, Z. Dai, Adv. Healthcare Mater. 2023, e2302606.

[101] Y. Bao, Y. Ge, M. Wu, Z. Mao, J. Ye, W. Tong, Adv. Sci. 2023, 10, e2302278.

[102] Y. Jiang, H. Zhang, J. Wang, Y. Liu, T. Luo, H. Hua, J. Hematol. Oncol. 2022, 15, 34.

[103] Z. Chen, W. Liu, Z. Yang, Y. Luo, C. Qiao, A. Xie, Q. Jia, P. Yang, Z. Wang, R. Zhang, Theranostics 2023, 13, 1571.

[104] Q. Niu, Y. Liu, Y. Zheng, Z. Tang, Y. Qian, R. Qi, J. Shen, P. Zhao, Acta Pharm. Sin. B 2022, 12, 4458.

[105] A. Parodi, D. Kostyushev, S. Brezgin, A. Kostyusheva, T. Borodina, R. Akasov, A. Frolova, V. Chulanov, A. A. Zamyatnin Jr, Semin. Cancer Biol. 2022, 86, 555.

[106] C. G. Weindel, E. L. Martinez, X. Zhao, C. J. Mabry, S. L. Bell, K. J. Vail, A. K. Coleman, J. J. VanPortfliet, B. Zhao, A. R. Wagner, S. Azam, H. M. Scott, P. Li, A. P. West, J. Karpac, K. L. Patrick, R. O. Watson, Cell 2022, 185, 3214.

[107] W. Um, H. Ko, D. G. You, S. Lim, G. Kwak, M. K. Shim, S. Yang, J. Lee, Y. Song, K. Kim, J. H. Park, Adv. Mater. 2020, 32, e1907953.

[108] W. Zhang, W. Fan, J. Guo, X. Wang, Sci. Signal. 2022, 15, eabn5881.

[109] S. Bian, L. Yang, D. Zhao, L. Lv, T. Wang, H. Yuan, Inflamm. Res. 2023, 72, 703.

[110] S. Murai, Y. Shirasaki, H. Nakano, Methods Mol. Biol. 2021, 2274, 353.

[111] Y. Zhou, D. Xiao, X. Jiang, C. Nie, J. Transl. Med. 2023, 21, 28.

[112] L. Sun, Y. Zhang, B. Yang, S. Sun, P. Zhang, Z. Luo, T. Feng, Z. Cui, T. Zhu, Y. Li, Z. Qiu, G. Fan, C. Huang, Nat. Commun. 2023, 14, 6523.

[113] D. Tang, X. Chen, G. Kroemer, Cell Res. 2022, 32, 417.

[114] K. Chen, A. Zhou, X. Zhou, Y. Liu, Y. Xu, X. Ning, Nano Lett. 2023, 23, 3038.

[115] C. Gao, Q. Huang, C. Liu, C. H. T. Kwong, L. Yue, J. B. Wan, S. M. Y. Lee, R. Wang, Nat. Commun. 2020, 11, 2622.

[116] Q. Cheng, M. Xu, C. Sun, K. Yang, Z. Yang, J. Li, J. Zheng, Y. Zheng, R. Wang, Mater. Horiz. 2022, 9, 934.

[117] L. Luo, A. Li, S. Fu, W. Du, L. N. He, X. Zhang, Y. Wang, Y. Zhou, Y. Yunpeng, Z. Li, S. Hong, Immunol. Res. 2023, 71, 213.

[118] B. Guo, F. Yang, L. Zhang, Q. Zhao, W. Wang, L. Yin, D. Chen, M. Wang, S. Han, H. Xiao, N. Xing, Adv. Mater. 2023, 35, e2212267.

[119] C. Shi, P. Cao, Y. Wang, Q. Zhang, D. Zhang, Y. Wang, L. Wang, Z. Gong, J. Inflamm. Res. 2023, 16, 1523.

[120] B. Sundaram, N. Pandian, R. Mall, Y. Wang, R. Sarkar, H. J. Kim, R. K. S. Malireddi, R. Karki, L. J. Janke, P. Vogel, T. D. Kanneganti, Cell 2023, 186, 2783.

[121] H. Pan, J. Pan, P. Li, J. Gao, Clin. Immunol. 2022, 238, 109019.

[122] L. Zhou, J. Lyu, F. Liu, Y. Su, L. Feng, X. Zhang, Adv. Mater. 2024, 36, 2305361.

[123] Q. Meng, B. Ding, P. Ma, J. Lin, Small Methods 2023, 7, e2201406.

[124] X. Duan, C. Chan, W. Lin, Angew Chem. Int., Ed. Engl. 2019, 58, 670.

[125] D. Hu, M. Pan, Y. Yu, A. Sun, K. Shi, Y. Qu, Z. Qian, VIEW 2020, 1, e6.

[126] Z. Tong, Y. Gao, H. Yang, W. Wang, Z. Mao, VIEW 2021, 2, 20200133.

[127] H. Zhu, C. Yang, A. Yan, W. Qiang, R. Ruan, K. Ma, Y. Guan, J. Li, Q. Yu, H. Zheng, L. Tu, S. Liu, Z. Dai, Y. Sun, VIEW 2023, 4, 20220067.

[128] J. Guo, M. Du, Z. Chen, X. Chen, Z. Yuan, iRADIOLOGY 2023, 1, 209.

[129] W. Hou, Y. Xie, X. Song, X. Sun, M. T. Lotze, H. J. Zeh, 3rd, R. Kang, D. Tang, Autophagy 2016, 12, 1425.

[130] Z. Zhang, Y. Ji, N. Hu, Q. Yu, X. Zhang, J. Li, F. Wu, H. Xu, Q. Tang, X. Li, Asian J. Pharm. Sci. 2022, 17, 751.

[131] Y. Xing, F. Zhang, P. Ji, M. Wei, C. Yin, A. Yang, G. Yang, J. Zhao, Small 2023, 19, e2204031.

[132] X. Li, X. Li, J. Yang, Y. Du, L. Chen, G. Zhao, T. Ye, Y. Zhu, X. Xu, L. Deng, W. Cui, Research 2023, 6, 0131.

[133] D. Wang, C. Gao, C. Zhou, Z. Lin, Q. He, Research 2020, 2020, 3676954.

[134] Y. Chen, Z. Luo, W. Meng, K. Liu, Q. Chen, Y. Cai, Z. Ding, C. Huang, Z. Zhou, M. Jiang, L. Zhou, Small 2024, e2310325.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Authors. BMEMat published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of Shandong University.