Enhancing diaphragmatic defect repair and regeneration: How biomaterials leading the way to progress?

Abstract

Physicians encounter significant challenges in dealing with large diaphragmatic defects in both pediatric and adult populations. Diaphragmatic hernias, such as Morgagni, Bochdalek, and Hiatus hernias, can result in congenital lesions that are often undiagnosed until the appearance of symptoms (bleeding, anemia, and acid reflux). Therefore, substantial potential exists for developing tissue-engineered constructs as novel therapeutic options in clinics. Recent research indicates promising mid-term performance for both natural and synthetic materials. However, studies exploring their application in diaphragm regeneration are limited and remain in the early research stages. Additionally, further investigation is required to address the constraints in human tissue supply for clinical implementation. This article comprehensively reviews the role of biomaterials in diaphragmatic tissue repair and regeneration. It emphasizes biomaterials, including biomimetic polymers used in technological solutions. This summary will enable researchers to critically assess the capability of existing natural biomaterials as essential tissue-engineered patches for clinical use.

Keywords

biomaterials / diaphragm / diaphragmatic defects / hernia / scaffolds

References

[1] M. J. Fogarty, C. B. Mantilla, G. C. Sieck, Physiology 2018, 33, 113.

[2] J. Kocjan, M. Adamek, B. Gzik-Zroska, D. Czyzewski, M. Rydel, Adv. Respir. Med. 2017, 85, 224.

[3] L. K. Nason, C. M. Walker, M. F. McNeeley, W. Burivong, C. L. Fligner, J. D. Godwin, Radiographics 2012, 32, E51.

[4] E. B. Pacia, T. K. Aldrich, Chest Surg Clin. 1998, 8, 225.

[5] M. S. Shin, L. L. Berland, Am. J. Roentgenol. 1985, 145, 81.

[6] S. Hussain, S. Magder, J. Appl. Physiol. 1991, 71, 159.

[7] R. Downey, Thorac. Surg. Clin. 2011, 21, 273.

[8] R. Komatsu, T. Okazaki, S. Ebihara, M. Kobayashi, Y. Tsukita, M. Nihei, H. Sugiura, K. Niu, T. Ebihara, M. Ichinose, J. Cachexia Sarcopenia Muscle 2018, 9, 643.

[9] X. Yu, H. Y. Jiang, C. X. Zhang, Z. H. Jin, L. Gao, R. D. Wang, J. P. Fang, Y. Su, J. N. Xi, B. Y. Fang, Front. Aging Neurosci. 2021, 13, 785020.

[10] J. Kocjan, B. Gzik-Zroska, K. Nowakowska, M. Burkacki, S. Suchon, R. Michnik, D. Czyzewski, M. Adamek, PLoS One 2018, 13, e0208697.

[11] J. Ricoy, N. Rodriguez-Nunez, J. M Alvarez-Dobano, M. E. Toubes, V. Riveiro, L. Valdes, Pulmonology 2019, 25, 223.

[12] K. Heiwegen, A. F. van Heijst, H. Daniels-Scharbatke, M. C. van Peperstraten, I. de Blaauw, S. M. Botden, Eur. J. Pediatr. 2020, 179, 855.

[13] A. I. Gritsiuta, M. Gordon, C. T. Bakhos, A. E. Abbas, R. V. Petrov, Innovations 2022, 17, 180.

[14] A. Sfara, D. L. Dumitrascu, Med. Pharm. Rep. 2019, 92, 321.

[15] F. D. McCool, G. E. Tzelepis, N. Engl. J. Med. 2012, 366, 932.

[16] M. Kodric, R. Trevisan, C. Torregiani, R. Cifaldi, C. Longo, F. Cantarutti, M. Confalonieri, J. Thorac. Cardiovasc. Surg. 2013, 145, 819.

[17] E. Verin, J. P. Marie, C. Tardif, P. Denis, Respir. Med. 2006, 100, 1944.

[18] R. Lanza, R. Langer, J. P. Vacanti, A. Atala, Principles of Tissue Engineering, Academic press, Cambridge, MA 2020.

[19] R. Singla, S. M. Abidi, A. I. Dar, A. Acharya, J. Biomed. Mater. Res. Part B 2019, 107, 2433.

[20] K. Nazemi, P. Azadpour, F. Moztarzadeh, A. Urbanska, M. Mozafari, Mater. Lett. 2015, 138, 16.

[21] S. Aliramaji, A. Zamanian, M. Mozafari, Mater. Sci. Eng. C 2017, 70, 736.

[22] I. Matai, G. Kaur, A. Seyedsalehi, A. McClinton, C. T. Laurencin, Biomaterials 2020, 226, 119536.

[23] M. Mozafari, S. Kargozar, G. de Santiago, M. R. Mohammadi, P. Milan, M. Foroutan Koudehi, B. Aghabarari, M. Nourani, Mater. Technol. 2018, 33, 29.

[24] L. F. Tapias, H. C. Ott, Curr. Opin. Organ Transplant. 2014, 19, 145.

[25] S. Pina, V. P. Ribeiro, C. F. Marques, F. R. Maia, T. H. Silva, R. L. Reis, J. M. Oliveira, Materials 2019, 12, 1824.

[26] N. Baheiraei, H. Eyni, B. Bakhshi, R. Najafloo, N. Rabiee, Sci. Rep. 2021, 11, 1.

[27] R. Dong, P. X. Ma, B. Guo, Biomaterials 2020, 229, 119584.

[28] N. Iqbal, A. S. Khan, A. Asif, M. Yar, J. W. Haycock, I. U. Rehman, Int. Mater. Rev. 2019, 64, 91.

[29] R. Kamalian, A. Yazdanpanah, F. Moztarzadeh, R. Ravarian, Z. Moztarzadeh, M. Tahmasbi, M. Mozafari, Ceram.-Silik. 2012, 56, 331.

[30] S. Levenberg, J. Rouwkema, M. Macdonald, E. S. Garfein, D. S. Kohane, D. C. Darland, R. Marini, C. A. Van Blitterswijk, R. C. Mulligan, P. A. D’Amore, R. Langer, Nat. Biotechnol. 2005, 23, 879.

[31] H. Vandenburgh, J. Shansky, F. Benesch-Lee, V. Barbata, J. Reid, L. Thorrez, R. Valentini, G. Crawford, Muscle Nerve 2008, 37, 438.

[32] E. R. Fernandes, C. N. Dos Santos, R. L. Milidiu, in Joint Conference on EMNLP and CoNLL-Shared Task, Jeju, July 2012.

[33] H. Iyer, S. Lanier, D. Dolivo, G. A. Arenas, S. J. Hong, T. A. Mustoe, R. D. Galiano, Plast. Reconstr. Surg. 2020, 146, 43..

[34] M. T. Wolf, C. L. Dearth, S. B. Sonnenberg, E. G. Loboa, S. F. Badylak, Adv. Drug Delivery Rev. 2015, 84, 208.

[35] D. J. Milner, J. A. Cameron, in New Perspectives in Regeneration, Vol. 367 (Eds: E. Heber-Katz, D. Stocum), Springer, Heidelberg. Germany 2012, Ch.7.

[36] Ö. S. Somuncu, Adv. Exp. Med. Biol. 2020, 1212, 71.

[37] S. Yi, F. Ding, L. Gong, X. Gu, Curr. Stem Cell Res. Ther. 2017, 12, 233.

[38] E. C. Novosel, C. Kleinhans, P. J. Kluger, Adv. Drug Delivery Rev. 2011, 63, 300.

[39] A. Samadikuchaksaraei, M. Gholipourmalekabadi, E. Erfani Ezadyar, M. Azami, M. Mozafari, B. Johari, S. Kargozar, S. B. Jameie, A. Korourian, A. M. Seifalian, J. Biomed. Mater. Res. Part A 2016, 104, 2001.

[40] A. Ebrahimi-Kalan, M. H. Roudkenar, R. Halabian, P. B. Milan, A. Zarrintan, A. M. Roush, Iran. Biomed. J. 2011, 15, 151.

[41] S. Kargozar, F. Baino, N. Lotfibakhshaiesh, R. G. Hill, P. B. Milan, S. Hamzehlou, M. T. Joghataei, M. Mozafari, Mat. Today Proc. 2018, 5, 15768.

[42] N. Di Marzio, D. Eglin, T. Serra, L. Moroni, Front. Bioeng. Biotechnol. 2020, 8, 326.

[43] L. K. Narayanan, P. Huebner, M. B. Fisher, J. T. Spang, B. Starly, R. A. Shirwaiker, ACS Biomater. Sci. Eng. 2016, 2, 1732.

[44] M. Yeo, G. Kim, Chem. Eng. J. 2015, 275, 27.

[45] S. Shin, S. Park, M. Park, E. Jeong, K. Na, H. J. Youn, J. Hyun, BioResources 2017, 12, 2941.

[46] G. Ratheesh, J. R. Venugopal, A. Chinappan, H. Ezhilarasu, A. Sadiq, S. Ramakrishna, ACS Biomater. Sci. Eng. 2017, 3, 1175.

[47] Y. Loo, C. A. Hauser, Biomed. Mater. 2015, 11, 014103.

[48] M. A. Nazeer, E. Yilgor, I. Yilgor, Polymer 2019, 168, 86.

[49] P. X. Ma, J. Elisseeff, Scaffolding in Tissue Engineering, CRC press 2005.

[50] T. Navaei, P. B. Milan, H. R. Davari, A. Samadikuchaksaraei, M. Mozafari, in Nanoengineered Biomaterials for Regenerative Medicine (Eds: M. Mozafari, J. Rajadas, D. Kaplan), Elsevier, Amsterdam, Netherlands 2019, Ch.15.

[51] M. A. Machingal, B. T. Corona, T. J. Walters, V. Kesireddy, C. N. Koval, A. Dannahower, W. Zhao, J. J. Yoo, G. J. Christ, Tissue Eng. Part A 2011, 17, 2291.

[52] K. M. Brouwer, W. F. Daamen, D. Reijnen, R. H. Verstegen, G. Lammers, T. G. Hafmans, R. G. Wismans, T. H. Kuppevelt, R. M. Wijnen, J. Tissue Eng. Regener. Med. 2013, 7, 552.

[53] T. H. Qazi, G. N. Duda, M. J. Ort, C. Perka, S. Geissler, T. Winkler, J. Cachexia Sarcopenia Muscle 2019, 10, 501.

[54] B. Chen, T. Shan, J. Muscle Res. Cell Motil. 2019, 40, 1.

[55] M. N. Pantelic, L. M. Larkin, Tissue Eng. Part B 2018, 24, 373.

[56] S. Hosseini, L. Taghiyar, F. Safari, M. B. Eslaminejad, in Cell Biology and Translational Medicine, Vol. 2 (Ed: K. Turksen), Springer, Berlin, Germany 2018, Ch.9.

[57] G. T. d Souza, R. d. S. S. Zanette, D. L. A. S. d. Amaral, F. C. da Guia, C. P. Maranduba, C. M. d. Souza, E. d. S. G. Guimarães, J. V. P. Rettore, N. C. Rabelo, A. M. R. d. Carmo, F. d. S. Silva, Stem Cells Int 2015, 2015, 1.

[58] D. Calzia, L. Ottaggio, A. Cora, G. Chiappori, P. Cuccarolo, E. Cappelli, A. Izzotti, S. Tavella, P. Degan, J. Cell. Physiol. 2020, 235, 3508.

[59] L. Andreo, R. A Mesquita-Ferrari, B. G. Ribeiro, A. Benitte, T. de Fatima Nogueira, C. M. Franca, D. Silva, S. K. Bussadori, K. P. S. Fernandes, F. I. Correa, J. C. F. Correa, Lasers Surg. Med. 2018, 50, 781.

[60] X.-Y. Zhang, Y. Yanagi, Z. Sheng, K. Nagata, K. Nakayama, T. Taguchi, Biomaterials 2018, 167, 1.

[61] C. Trevisan, M. E. A. Fallas, E. Maghin, C. Franzin, P. Pavan, P. Caccin, A. Chiavegato, E. Carraro, D. Boso, F. Boldrin, F. Caicci, E. Bertin, L. Urbani, A. Milan, C. Biz, L. Lazzari, P. De Coppi, M. Pozzobon, M. Piccoli, Stem Cells Transl. Med. 2019, 8, 858.

[62] M. Juhas, G. C. Engelmayr, A. N. Fontanella, G. M. Palmer, N. Bursac, Proc. Natl. Acad. Sci. 2014, 111, 5508.

[63] C. G. Turner, J. D. Klein, S. A. Steigman, M. Armant, G. A. Nicksa, D. Zurakowski, J. Ritz, D. O. Fauza, J. Pediatr. Surg. 2011, 46, 57.

[64] A. V. Chalphin, S. A. Tracy, S. P. Lazow, I. Kycia, D. Zurakowski, D. O. Fauza, J. Pediatr. Surg. 2020, 55, 249.

[65] B. Balusamy, A. Senthamizhan, T. Uyar, in Nanomaterials for Regenerative Medicine (Ed: A. B. Tekinay), Springer, Berlin, Germany 2019, Ch.2.

[66] W.-J. Li, J. A. Cooper, in Biomaterials for Tissue Engineering Applications: A Review of the Past and Future Trends (Eds: J. A. Burdick, R. L. Mauck), Springer Vienna, Vienna, Austria 2011, Ch.3.

[67] H. Ghasemi Hamidabadi, Z. Rezvani, M. Nazm Bojnordi, H. Shirinzadeh, A. M. Seifalian, M. T. Joghataei, M. Razaghpour, A. Alibakhshi, A. Yazdanpanah, M. Salimi, M. Mozafari, A. M. Urbanska, R. L. Reis, S. C. Kundu, M. Gholipourmalekabadi, ACS Appl. Mater. Interfaces 2017, 9, 11392.

[68] W. Zhao, Y. M. Ju, G. Christ, A. Atala, J. J. Yoo, S. J. Lee, Biomaterials 2013, 34, 8235.

[69] P. Simmons, T. McElroy, A. R. Allen, Materials 2020, 13, 2891.

[70] E. S. Lai, C. M. Anderson, G. G. Fuller, Acta Biomater. 2011, 7, 2448.

[71] B. Andrée, A. Bär, A. Haverich, A. Hilfiker, Tissue Eng. Part B 2013, 19, 279.

[72] M. Smith, T. Paran, F. Quinn, M. Corbally, Pediatr. Surg. Int. 2004, 20, 859.

[73] M. Rashtbar, J. Hadjati, J. Ai, I. Jahanzad, M. Azami, S. Shirian, S. Ebrahimi-Barough, E. Sadroddiny, J. Biomed. Mater. Res. Part B 2018, 106, 933.

[74] V. K. Kuna, Potential Therapeutic Applications of Novel Bioengineered Tissues and Organs Using Methods of Decellularization and Recellularization 2018. http://hdl.handle.net/2077/56896

[75] D. B. Fox, J. L. Cook, S. P. Arnoczky, J. L. Tomlinson, K. Kuroki, J. M. Kreeger, P. Malaviya, Tissue Eng. 2004, 10, 129.

[76] A. M. Abuzeid, M. D. S. Saleem, A. A. Badawy, A. A. Abdelhafez, J. Urol. 2005, 173, 79.

[77] L. Dalla Vecchia, S. Engum, B. Kogon, E. Jensen, M. Davis, J. Grosfeld, J. Pediatr. Surg. 1999, 34, 167.

[78] T. Treadwell, M. L. Sabolinski, M. Skornicki, N. B. Parsons, Adv. Wound Caref 2018, 7, 69.

[79] J. K. Zhang, R. X. Du, L. Zhang, Y. N. Li, M. L. Zhang, S. Zhao, X. H. Huang, Y. F. Xu, J. Biomed. Mater. Res. Part A 2017, 105, 1949.

[80] S. A. Antoniou, R. Pointner, F. A. Granderath, F. Kockerling, Front. Surg. 2015, 2, 56.

[81] C. G. Ruhrnschopf, A. Reusmann, M. Boglione, S. Arbio, G. Salas, V. Giubergia, M. Barrenechea, J. Pediatr. Surg. 2021, 56, 1957.

[82] M. P. Eastwood, W. F. Daamen, L. Joyeux, S. Pranpanus, R. Rynkevic, L. Hympanova, M. W. Pot, D. J. Hof, G. Gayan-Ramirez, T. H. van Kuppevelt, E. Verbeken, J. Deprest, J. Tissue Eng. Regen. Med. 2018, 12, 2138.

[83] M. T. Conconi, S. Bellini, D. Teoli, P. De Coppi, D. Ribatti, B. Nico, E. Simonato, P. G. Gamba, G. G. Nussdorfer, M. Morpurgo, P. P. Parnigotto, J. Biomed. Mater. Res. Part A 2008, 89A, 304.

[84] A. C. Panayi, L. Smit, N. Hays, K. Udeh, Y. Endo, B. Li, D. Sakthivel, A. Tamayol, R. L. Neppl, D. P. Orgill, K. Nuutila, I. Sinha, Wound Repair Regen. 2020, 28, 61.

[85] R. Najafloo, N. Baheiraei, R. Imani, J. Bioact. Compat Polym. 2021, 36, 29.

[86] Y. Liang, K. L. Kiick, Acta Biomater. 2014, 10, 1588.

[87] M. Tajabadi, H. Barghamadi, H. G. Orimi, M. Gholami, Z. Pasandideh, in Nanoengineering in Musculoskeletal Regeneration (Ed: M. Razavi), Elsevier, Amsterdam, Netherlands 2020, Ch.8.

[88] K. M. Brouwer, R. M. Wijnen, D. Reijnen, T. G. Hafmans, W. F. Daamen, T. H. van Kuppevelt, Organogenesis 2013, 9, 161.

[89] K. M. Brouwer, W. F. Daamen, N. Van Lochem, D. Reijnen, R. M. H. Wijnen, T. H. Van Kuppevelt, Acta Biomater. 2013, 9, 6844.

[90] M. S. B Reddy, D. Ponnamma, R. Choudhary, K. K. Sadasivuni, Polymers 2021, 13, 1105.

[91] B. Ye, B. Wu, Y. Su, T. Sun, X. Guo, Polymers 2022, 14, 4566.

[92] S. Lee, S. Y. Hong, J. A. Son, S. Hyun, S. Haam, J. Chest. Surg. 2022, 55, 171.

[93] I. Talon, A. Schneider, V. Ball, J. Hemmerle, J. Surg. Res. 2020, 251, 254.

[94] C. M. Theodorou, A. Taylor, S. Y. Lee, L. M. Cortez, H. Fu, C. D. Pivetti, C. Zhang, A. Stasyuk, D. Hao, P. Kumar, D. L. Farmer, J. Liao, E. G. Brown, Y. Hong, A. Wang, J. Pediatr. Surg. 2023, 58, 964.

[95] F. Lesage, S. Roman, S. Pranpanus, S. Ospitalieri, S. Zia, J. Jimenez, S. MacNeil, J. Toelen, J. Deprest, Eur. J. Pediatr. Surg. 2018, 28, 285.

[96] A. Sadeghi-Avalshahr, S. Nokhasteh, A. M. Molavi, M. Khorsand-Ghayeni, M. Mahdavi-Shahri, Regener. Biomater. 2017, 4, 309.

[97] K. P. Lally, H. W. Cheu, W. D. Vazquez, J. Pediatr. Surg. 1993, 28, 45.

[98] Y. Urita, H. Komuro, G. Chen, M. Shinya, R. Saihara, M. Kaneko, Pediatr. Surg. Int. 2008, 24, 1041.

[99] M. Ananta, C. E. Aulin, J. Hilborn, D. Aibibu, S. Houis, R. A. Brown, V. Mudera, Tissue Eng. Part A 2009, 15, 1667.

[100] M. S. Kim, J. H. Kim, B. H. Min, H. J. Chun, D. K. Han, H. B. Lee, Polym. Rev. 2011, 51, 23.

[101] K. M. Brouwer, W. F. Daamen, H. R. Hoogenkamp, P. J. Geutjes, I. de Blaauw, W. Janssen-Kessels, W. de Boode, E. Versteeg, R. M. Wijnen, W. F. Feitz, T. H. van Kuppevelt, J. Biomed. Mater. Res. Part B 2014, 102, 756.

[102] K. M. Brouwer, W. F. Daamen, H. R. Hoogenkamp, P. J. Geutjes, I. De Blaauw, W. Janssen-Kessels, W. De Boode, E. Versteeg, R. M. Wijnen, W. F. Feitz, M. Wijnen, T. H. Van Kuppevelt, J. Biomed. Mater. Res. Part B 2014, 102, 756.

[103] A. Lendlein, R. Langer, Science 2002, 296, 1673.

[104] W. J. Hendrikson, J. Rouwkema, F. Clementi, C. A. Van Blitterswijk, S. Farè, L. Moroni, Biofabrication 2017, 9, 031001.

[105] M. Zare, N. Parvin, M. P. Prabhakaran, J. A. Mohandesi, S. Ramakrishna, Compos. Sci. Technol. 2019, 184, 107874.

[106] H.-W. Kang, S. J. Lee, I. K. Ko, C. Kengla, J. J. Yoo, A. Atala, Nat. Biotechnol. 2016, 34, 312.

[107] C. Zuppinger, Front. Cardiovasc. Med. 2019, 6, 87.

[108] G. M. Abouna, Transplant. Proc. 2008, 40, 34.

[109] A. O. Ojo, D. Heinrichs, J. C. Emond, J. J. McGowan, M. K. Guidinger, F. L. Delmonico, R. A. Metzger, Am. J. Transplant. 2004, 4, 27.

[110] B.-S. Kim, I.-K. Park, T. Hoshiba, H.-L. Jiang, Y.-J. Choi, T. Akaike, C.-S. Cho, Prog. Polym. Sci. 2011, 36, 238.

[111] K. K. Nobuhara, D. P. Lund, J. Mitchell, V. Kharasch, J. M. Wilson, Clin. Perinatol. 1996, 23, 873.

[112] A. C. Gasior, S. D. S. Peter, Pediatr. Surg. Int. 2012, 28, 327.

[113] W. Aljohani, M. W. Ullah, X. Zhang, G. Yang, Int. J. Biol. Macromol. 2018, 107, 261.

[114] B. K. Nahak, A. Mishra, S. Preetam, A. Tiwari, ACS Appl. Bio Mater. 2022, 5, 3576.

[115] G. Imparato, F. Urciuolo, P. A. Netti, Bioengineering 2022, 9, 28.

[116] G. Liao, Y. Choi, K. Vojnits, H. Xue, K. Aroom, F. Meng, H. Pan, R. Hetz, C. Corkins, T. Hughes, F. Triolo, A. Johnson, K. J. Moise, K. P. Lally, C. S. Cox, Y. Li, Stem Cells Int. 2017, 2017, 1.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Authors. BMEMat published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of Shandong University.