Regulatory mechanisms and regeneration strategies of the soft–hard tissue interface in the human periodontium

Abstract

The soft-hard tissue interface of the human periodontium is responsible for periodontal homeostasis and is essential for normal oral activities. This soft-hard tissue interface is formed by the direct insertion of fibrous ligaments into the bone tissue. It differs from the unique four-layer structure of the fibrocartilage interface. This interface is formed by a combination of physical, chemical, and biological factors. The physiological functions of this interface are regulated by different signaling pathways. The unique structure of this soft-hard tissue interface has inspired scientists to construct biomimetic gradient structures. These biomimetic systems include nanofiber scaffolds, cell sheets, and hydrogels. Exploring methods to repair this soft-hard tissue interface can help solve clinically unresolved problems. The present review examines the structure of the soft-hard tissue interface of the periodontium and the factors that influence the development of this interface. Relevant regulatory pathways and biomimetic reconstruction methods are also presented to provide ideas for future research on interfacial tissue engineering.

Keywords

interface tissue engineering / oral health / periodontal ligament / soft-hard tissue interface / tissue repair

References

[1] D. Kaigler, J. A. Cirelli, W. V Giannobile, Expert Opin. Drug Delivery 2006, 3, 647.

[2] M. Galli, Y. Yao, W. V. Giannobile, H.-L. Wang, Plast. Aesthet. Res. 2021, 8, 3.

[3] W. V Giannobile, J. Periodontol. 2014, 85, 1151.

[4] Ö. Daltaban, A. Ü. Enginar, K. Üstün, M. Hatipoğlu, C. Kaçar, T. Tuncer, Clin. Oral Investig. 2023, 27, 411.

[5] S. P. Ho, S. J. Marshall, M. I. Ryder, G. W. Marshall, Biomaterials 2007, 28, 5238.

[6] H. M. Shaw, M. Benjamin, Scand. J. Med. Sci. Sport 2007, 17, 303.

[7] T. de Jong, A. D. Bakker, V. Everts, T. H. Smit, J. Periodontal. Res. 2017, 52, 965.

[8] J. Manokawinchoke, S. Chareonvit, V. Trachoo, P. Limraksasin, H. Egusa, T. Osathanon, J. Dent. Sci. 2023, 18, 105.

[9] L. M. Silva, A. D. Doyle, T. Greenwell-Wild, N. Dutzan, C. L. Tran, L. Abusleme, L. J. Juang, J. Leung, E. M. Chun, A. G. Lum, C. S. Agler, C. E. Zuazo, M. Sibree, P. Jani, V. Kram, D. Martin, K. Moss, M. S. Lionakis, F. J. Castellino, C. J. Kastrup, M. J. Flick, K. Divaris, T. H. Bugge, N. M. Moutsopoulos, Science 2021, 374, eabl5450.

[10] A. Schröder, K. Wagner, F. Cieplik, G. Spanier, P. Proff, C. Kirschneck, J. Orofac. Orthop. 2022, 79, 337.

[11] X. Yu, H. Liu, C. Li, Y. Du, Y. Du, S. Zhang, J. Mol. Histol. 2019, 50, 35.

[12] X. Yu, S. Liu, W. Wang, S. Li, Int. J. Mol. Med. 2018, 41, 1110.

[13] S. Breitbach, S. Tug, P. Simon, Sports Med. 2012, 42, 565.

[14] S. E. Sahingur, X.-J. Xia, R. E. Schifferle, J. Periodontol. 2012, 83, 1069.

[15] E. Rykova, A. Sizikov, D. Roggenbuck, O. Antonenko, L. Bryzgalov, E. Morozkin, K. Skvortsova, V. Vlassov, P. Laktionov, V. Kozlov, Arthritis Res. Ther. 2017, 19, 85.

[16] P. C. White, I. J. Chicca, P. R. Cooper, M. R. Milward, I. L. C. Chapple, J. Dent. Res. 2016, 95, 26.

[17] Y. Wu, Y. Jiang, Q. Liu, C.-Z. Liu, BMC Mol. Cell Biol. 2019, 20, 48.

[18] J. Zhong, X. Tu, Y. Kong, L. Guo, B. Li, W. Zhong, Y. Cheng, Y. Jiang, Q. Jiang, Stem Cell Res. Ther. 2020, 11, 202.

[19] C. O’Donnell, E. Migliore, F. C. Grandi, J. Koltsov, N. Lingampalli, C. Cisar, P. F. Indelli, V. Sebastiano, W. H. Robinson, N. Bhutani, C. R. Chu, J. Orthop. Res. 2019, 37, 1760.

[20] H. Liu, Y. Huang, Y. Yang, Y. Han, L. Jia, W. Li, FASEB J. 2022, 36, e22120.

[21] K. Wang, Y. Wang, Z. Hu, L. Zhang, G. Li, L. Dang, Y. Tan, X. Cao, F. Shi, S. Zhang, G. Zhang, Cell Death Dis. 2020, 11, 382.

[22] R. Zhou, S. Miao, J. Xu, L. Sun, Y. Chen, Bioengineered 2021, 12, 3824.

[23] L. Qiao, C.-G. Li, D. Liu, Eur. Rev. Med. Pharmacol. Sci. 2020, 24, 3459.

[24] P. Wen, H. Cao, L. Fang, H. Ye, Y. Zhou, L. Jiang, W. Su, H. Xu, W. He, C. Dai, J. Yang, Exp. Cell Res. 2014, 322, 302.

[25] O. Fourdinier, E. Schepers, V. Metzinger-Le Meuth, G. Glorieux, S. Liabeuf, F. Verbeke, R. Vanholder, B. Brigant, A. Pletinck, M. Diouf, S. Burtey, G. Choukroun, Z. A. Massy, L. Metzinger, A. Argiles, J. Beige, P. Brunet, G. Cohen, O. A. Deif, P. Evenepoel, D. Fliser, I. Fridolin, A. Gmerek, J. Jankowski, V. Jankowski, R. Masereeuw, H. Mischak, A. Ortiz, A. Perna, J. M Rodriguez-Portillo, J. Schanstra, G. Spasovski, D. Stamatialis, S. Steppan, M. Storr, B. G. Stegmayr, P. Stenvinkel, P. J. Thornalley, A. Wiecek, Sci. Rep. 2019, 9, 4477.

[26] S.-S. Wang, C. Wang, H. Chen, J. Cell Mol. Med. 2020, 24, 13564.

[27] M. Miao, Y. Zhang, X. Wang, S. Lei, X. Huang, L. Qin, D. Shou, Cell Biol. Int. 2022, 46, 2220.

[28] H. Murodumi, H. Shigeishi, H. Kato, S. Yokoyama, M. Sakuma, M. Tada, S. Ono, M. Z. Rahman, K. Ohta, M. Takechi, Mol. Med. Rep. 2020, 22, 3549.

[29] A. Sufianov, A. Beilerli, S. Begliarzade, T. Ilyasova, V. Kudriashov, Y. Liang, O. Beylerli, Non-coding RNA Res. 2023, 8, 89.

[30] R. Mohanapriya, R. L. Akshaya, N. Selvamurugan, Biochimie 2022, 193, 137.

[31] S. Aveic, R. B. Craveiro, M. Wolf, H. Fischer, Adv. Healthcare Mater. 2021, 10, e2001269.

[32] L. Yan, L. Liao, X. Su, Prog. Orthod. 2022, 23, 55.

[33] F. Li, M. He, S. Li, Y. Bai, Am. J. Orthod. 2022, 161, e62.

[34] Y. Klein, O. Fleissig, D. Polak, Y. Barenholz, O. Mandelboim, S. Chaushu, Sci. Rep. 2020, 10, 8172.

[35] A. Mayr, J. Marciniak, B. Eggers, K. Blawat, J. Wildenhof, R. Bastos Craveiro, M. Wolf, J. Deschner, A. Jäger, S. Beisel-Memmert, Front. Physiol. 2021, 12, 716441.

[36] Z. Li, Z. Wu, X. Xi, F. Zhao, H. Liu, D. Liu, J. Periodontal. Res. 2022, 57, 1169.

[37] D. He, F. Liu, S. Cui, N. Jiang, H. Yu, Y. Zhou, Y. Liu, X. Kou, Stem Cell Res. Ther. 2020, 11, 112.

[38] J. Hirschfeld, P. C. White, M. R. Milward, P. R. Cooper, I. L. C. Chapple, Infect. Immun. 2017, 85, e00297.

[39] H. Kanzaki, S. Wada, T. Narimiya, Y. Yamaguchi, Y. Katsumata, K. Itohiya, S. Fukaya, Y. Miyamoto, Y. Nakamura, Front. Physiol. 2017, 8, 351.

[40] C. Liu, L. Mo, Y. Niu, X. Li, X. Zhou, X. Xu, Front. Physiol. 2017, 8, 439.

[41] J. Zheng, X. Zhu, Y. He, S. Hou, T. Liu, K. Zhi, T. Hou, L. Gao, Ann. N. Y. Acad. Sci. 2021, 1485, 56.

[42] C. Wang, Q. Yang, Y. Han, H. Liu, Y. Wang, Y. Huang, Y. Zheng, W. Li, Stem Cell Res. Ther. 2022, 13, 229.

[43] Y. Ye, L. Fu, L. Liu, T. Xiao, A. G. Cuba Manduca, J. Yu, Oral Dis. 2023, 29, 1197.

[44] H. Gou, X. Chen, X. Zhu, L. Li, L. Hou, Y. Zhou, Y. Xu, Free Radicals Biol. Med. 2022, 190, 62.

[45] X. Chang, F. Zhou, L. Bu, N. Wang, J. Deng, S. Wang, J. Periodontal. Res. 2022, 57, 425.

[46] J. Cai, J. Liu, J. Yan, X. Lu, X. Wang, S. Li, K. Mustafa, H. Wang, Y. Xue, M. Mustafa, A. Kantarci, Z. Xing, J. Periodontal. Res. 2022, 57, 1034.

[47] J. Tan, Y. Zhou, J. Luo, X. Wu, H. Liu, W. Wang, Z. Li, M. Zhong, L. Wu, X. Li, Ann. Transl. Med. 2022, 10, 204.

[48] A. Ashour, M. Xue, M. Al-Motawa, P. J. Thornalley, N. Rabbani, BMJ Open Diabetes Res. Care 2020, 8, e001458.

[49] H. Luo, W. Zhu, W. Mo, M. Liang, Cell Biol. Int. 2020, 44, 2383.

[50] K. Zhang, F. Liu, D. Jin, T. Guo, R. Hou, J. Zhang, B. Lu, Y. Hou, X. Zhao, Y. Li, Arch. Oral Biol. 2019, 101, 172.

[51] D.-H. Zheng, Z.-Q. Han, X.-X. Wang, D. Ma, J. Zhang, Chem. Biol. Interact. 2019, 305, 40.

[52] M. M. Monteiro, C. R. Lima, C. C. Gomes, M. C. Cruz, A. C. R. T. Horliana, M. F. Santos, Cell Biochem. Biophys. 2020, 78, 391.

[53] Z. Zhang, X. Pan, M. Chen, M. Bai, Cell Biol. Int. 2022, 46, 34.

[54] C. Zuo, Y. Huang, R. Bajis, M. Sahih, Y. P. Li, K. Dai, X. Zhang, Osteoporos. Int. 2012, 23, 1653.

[55] K. S. Houschyar, C. Tapking, M. R. Borrelli, D. Popp, D. Duscher, Z. N. Maan, M. P. Chelliah, J. Li, K. Harati, C. Wallner, S. Rein, D. Pförringer, G. Reumuth, G. Grieb, S. Mouraret, M. Dadras, J. M. Wagner, J. Y. Cha, F. Siemers, M. Lehnhardt, B. Behr, Front. Cell Dev. Biol. 2019, 6, 1.

[56] B. Zhang, J.-X. Ma, Protein Cell 2010, 1, 898.

[57] M. H. Park, J. H. Shin, A. L. M. Bothwell, W.-J. Chae, J. Leukocyte Biol. 2022, 111, 893.

[58] M. Majidinia, A. Sadeghpour, B. Yousefi, J. Cell. Physiol. 2018, 233, 2937.

[59] J. Liu, Q. Xiao, J. Xiao, C. Niu, Y. Li, X. Zhang, Z. Zhou, G. Shu, G. Yin, Signal Transduction Targeted Ther. 2022, 7, 3.

[60] W. H. Lim, B. Liu, S. Mah, X. Yin, J. A. Helms, J. Periodontol. 2015, 86, 319.

[61] G. Gopinathan, D. Foyle, X. Luan, T. G. H. Diekwisch, Stem Cells Dev. 2019, 28, 1004.

[62] D. Hasegawa, N. Wada, H. Maeda, S. Yoshida, H. Mitarai, A. Tomokiyo, S. Monnouchi, S. Hamano, A. Yuda, A. Akamine, J. Cell. Physiol. 2015, 230, 2647.

[63] H. F. Rios, D. Ma, Y. Xie, W. V Giannobile, L. F. Bonewald, S. J. Conway, J. Q. Feng, J. Periodontol. 2008, 79, 1480.

[64] P. Panchamanon, P. Pavasant, C. Leethanakul, Cell Biol. Int. 2019, 43, 506.

[65] P. Li, C. Liu, M. Hu, M. Long, D. Zhang, B. Huo, Ann. Biomed. Eng. 2014, 42, 1250.

[66] P. Li, M. Hu, S. Sun, Y. Zhang, Y. Gao, M. Long, B. Huo, D. Zhang, Ann. Biomed. Eng. 2012, 40, 1874.

[67] K. Janssens, P. ten Dijke, S. Janssens, W. Van Hul, Endocr. Rev. 2005, 26, 743.

[68] J. M. Hock, E. Canalis, M. Centrella, Endocrinology 1990, 126, 421.

[69] S. Maeda, M. Hayashi, S. Komiya, T. Imamura, K. Miyazono, EMBO J. 2004, 23, 552.

[70] A. C. Carreira, F. H. Lojudice, E. Halcsik, R. D. Navarro, M. C. Sogayar, J. M. Granjeiro, J. Dent. Res. 2014, 93, 335.

[71] D. Chen, M. Zhao, G. R. Mundy, Growth Factors 2004, 22, 233.

[72] A. Bandyopadhyay, K. Tsuji, K. Cox, B. D. Harfe, V. Rosen, C. J. Tabin, PLoS Genet. 2006, 2, e216.

[73] A. Nohe, S. Hassel, M. Ehrlich, F. Neubauer, W. Sebald, Y. I. Henis, P. Knaus, J. Biol. Chem. 2002, 277, 5330.

[74] V. Krishnan, Y. Ma, J. Moseley, A. Geiser, S. Friant, C. Frolik, Endocrinology 2001, 142, 940.

[75] S. Ouahoud, J. C. H. Hardwick, L. J. A. C. Hawinkels, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 3888.

[76] M. Yanagita, Cytokine Growth Factor Rev. 2005, 16, 309.

[77] L. Wang, C. Liu, F. Wu, Lasers Med. Sci. 2022, 37, 941.

[78] M. Wang, J. Li, Y. Ye, S. He, J. Song, Differentiation 2020, 111, 1.

[79] X. Xie, C. Xu, L. Zhao, Y. Wu, J. Q. Feng, J. Wang, J. Clin. Periodontol. 2022, 49, 945.

[80] N. Itasaki, S. Hoppler, Dev. Dyn. 2010, 239, 16.

[81] J. Wang, X. Xie, N. A. Muench, D. Massoudi, C. Xu, D. S. Greenspan, J. Q. Feng, J. Periodontol. 2021, 92, 1018.

[82] E. Labanca, E. S. Vazquez, P. G. Corn, J. M. Roberts, F. Wang, C. J. Logothetis, N. M. Navone, Endocr.-Relat. Cancer 2020, 27, R255.

[83] D. Agas, M. G. Sabbieti, L. Marchetti, L. Xiao, M. M. Hurley, J. Cell. Physiol. 2013, 228, 2149.

[84] P. J. Marie, H. Miraoui, N. Sévère, Growth Factors 2012, 30, 117.

[85] M. Farooq, A. W. Khan, M. S. Kim, S. Choi, Cells 2021, 10, 3242.

[86] A. Simpson, W. Petnga, V. M. Macaulay, U. Weyer-Czernilofsky, T. Bogenrieder, Target. Oncol. 2017, 12, 571.

[87] J. L. Crane, X. Cao, J. Mol. Med. 2014, 92, 107.

[88] Y. Wang, S. Nishida, H. Z. Elalieh, R. K. Long, B. P. Halloran, D. D. Bikle, J. Bone Miner. Res. 2006, 21, 1350.

[89] M. Dixit, S. B. Poudel, S. Yakar, Mol. Cell. Endocrinol. 2021, 519, 111052.

[90] F. Li, F. Yu, X. Xu, C. Li, D. Huang, X. Zhou, L. Ye, L. Zheng, Sci. Rep. 2017, 7, 65.

[91] M. Zhou, D. T. Graves, Front. Immunol. 2022, 13, 1.

[92] S. J. Bray, Mol. Cell. Endocrinol. 2016, 17, 722.

[93] E. Canalis, D. Bridgewater, L. Schilling, S. Zanotti, Am. J. Physiol.: Endocrinol. Metab. 2016, 310, E171.

[94] J. Regan, F. Long, Curr. Osteoporos. Rep. 2013, 11, 126.

[95] J. Yu, E. Canalis, Bone 2020, 138, 115474.

[96] D. Fard, L. Tamagnone, Cytokine Growth Factor Rev. 2021, 57, 55.

[97] W.-J. Bae, Q.-S. Auh, H.-C. Lim, G.-T. Kim, H.-S. Kim, E.-C. Kim, Calcif. Tissue Int. 2016, 99, 396.

[98] P. W. Ingham, Curr. Top. Dev. Biol. 2022, 149, 1.

[99] F. Lézot, I. Corre, S. Morice, F. Rédini, F. Verrecchia, Cells 2020, 9, 536.

[100] H. Zhou, L. Zhang, Y. Chen, C.-H. Zhu, F.-M. Chen, A. Li, Cell Prolif. 2022, 55, e13162.

[101] J. Liao, Y. Huang, Q. Wang, S. Chen, C. Zhang, D. Wang, Z. Lv, X. Zhang, M. Wu, G. Chen, Cell. Mol. Life Sci. 2022, 79, 158.

[102] K. Matsuo, Adv. Exp. Med. Biol. 2010, 658, 95.

[103] L. Jia, W. Gu, Y. Zhang, B. Jiang, X. Qiao, Y. Wen, Int. J. Med. Sci. 2018, 15, 1241.

[104] M. Pandya, G. Gopinathan, C. Tillberg, J. Wang, X. Luan, T. G. H. Diekwisch, J. Dev. Biol. 2022, 10, 14.

[105] J. Chen, J. Cheng, C. Zhao, B. Zhao, J. Mi, W. Li, Int. J. Biol. Sci. 2021, 17, 4060.

[106] S. Takeda, F. Elefteriou, R. Levasseur, X. Liu, L. Zhao, K. L. Parker, D. Armstrong, P. Ducy, G. Karsenty, Cell 2002, 111, 305.

[107] F. Elefteriou, J. D. Ahn, S. Takeda, M. Starbuck, X. Yang, X. Liu, H. Kondo, W. G. Richards, T. W. Bannon, M. Noda, K. Clement, C. Vaisse, G. Karsenty, Nature 2005, 434, 514.

[108] N. Balthasar, R. Coppari, J. McMinn, S. M. Liu, C. E. Lee, V. Tang, C. D. Kenny, R. A. McGovern, S. C. J. Chua, J. K. Elmquist, B. B. Lowell, Neuron 2004, 42, 983.

[109] V. K. Yadav, F. Oury, N. Suda, Z.-W. Liu, X.-B. Gao, C. Confavreux, K. C. Klemenhagen, K. F. Tanaka, J. A. Gingrich, X. E. Guo, L. H. Tecott, J. J. Mann, R. Hen, T. L. Horvath, G. Karsenty, Cell 2009, 138, 976.

[110] H. Zhang, D. Zhang, Zhongguo Yi xue Ke xuey yuan Xue bao 2017, 39, 432.

[111] T. P. Garlet, U. Coelho, C. E. Repeke, J. S. Silva, F. de Q. Cunha, G. P. Garlet, Cytokine 2008, 42, 330.

[112] R.-L. Huang, Y. Yuan, G.-M. Zou, G. Liu, J. Tu, Q. Li, Stem Cells Dev. 2014, 23, 277.

[113] J. Chang, F. Liu, M. Lee, B. Wu, K. Ting, J. N. Zara, C. Soo, K. Al Hezaimi, W. Zou, X. Chen, D. J. Mooney, C.-Y. Wang, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 9469.

[114] H. Sun, Y. Wu, D. Fu, Y. Liu, C. Huang, Stem Cell. 2014, 32, 1943.

[115] T. Kagiya, S. Nakamura, J. Periodontal. Res. 2013, 48, 373.

[116] C.-Y. Mao, Y.-G. Wang, X. Zhang, X.-Y. Zheng, T.-T. Tang, E.-Y. Lu, Cell Death Dis. 2016, 7, e2296.

[117] W. Liu, A. Konermann, T. Guo, A. Jäger, L. Zhang, Y. Jin, Biochim. Biophys. Acta 2014, 1840, 1125.

[118] Z. Li, J. Sun, W. Liu, J. Wu, H. Peng, Y. Zhao, H. Qiao, Y. Fang, Chemosphere 2020, 254, 126834.

[119] R. Gruber, J. Clin. Periodontol. 2019, 46, 52.

[120] K. Maeda, N. Takahashi, Y. Kobayashi, J. Mol. Med. 2013, 91, 15.

[121] T. Jiang, B. Zhou, L. Huang, H. Wu, J. Huang, T. Liang, H. Liu, L. Zheng, J. Zhao, Cell. Physiol. Biochem. 2015, 36, 2327.

[122] N. Liu, S. Shi, M. Deng, L. Tang, G. Zhang, N. Liu, B. Ding, W. Liu, Y. Liu, H. Shi, L. Liu, Y. Jin, J. Bone Miner. Res. 2011, 26, 2082.

[123] X. Kong, Y. Liu, R. Ye, B. Zhu, Y. Zhu, X. Liu, C. Hu, H. Luo, Y. Zhang, Y. Ding, Y. Jin, Biochim. Biophys. Acta 2013, 1830, 5119.

[124] Y. Wang, Y.-P. Li, C. Paulson, J.-Z. Shao, X. Zhang, M. Wu, W. Chen, Front. Biosci. Landmark 2014, 19, 379.

[125] G. Wucheng, C. Jieli, Y. Zhengyi, Z. Yi, H. Enliang, Q. Jun, S. Jingjing, S. Jin, Y. Lin, West China J. Stomatol. 2018, 36, 39.

[126] B. Li, J. Sun, Z. Dong, P. Xue, X. He, L. Liao, L. Yuan, Y. Jin, Sci. Rep. 2016, 6, 26542.

[127] K. M. Fawzy El-Sayed, M. Elahmady, Z. Adawi, N. Aboushadi, A. Elnaggar, M. Eid, N. Hamdy, D. Sanaa, C. E. Dörfer, J. Periodontal. Res. 2019, 54, 81.

[128] M.-T. Rached, A. Kode, L. Xu, Y. Yoshikawa, J.-H. Paik, R. A. Depinho, S. Kousteni, Cell Metab 2010, 11, 147.

[129] L. Wang, F. Wu, Y. Song, X. Li, Q. Wu, Y. Duan, Z. Jin, Cell Death Dis. 2016, 7, e2327.

[130] X. Huang, H. Chen, Y. Xie, Z. Cao, X. Lin, Y. Wang, Stem Cells Int. 2019, 2019, 2120453.

[131] I. O. Đorđević, T. Kukolj, J. Krstić, D. Trivanović, H. Obradović, J. F. Santibañez, S. Mojsilović, V. Ilić, D. Bugarski, A. Jauković, Int. J. Biochem. Cell Biol. 2016, 71, 92.

[132] N. Artigas, C. Ureña, E. Rodríguez-Carballo, J. L. Rosa, F. Ventura, J. Biol. Chem. 2014, 289, 27105.

[133] I. Binderman, N. Gadban, A. Yaffe, Arch. Oral Biol. 2017, 81, 131.

[134] G. Sapna, S. Gokul, K. Bagri-Manjrekar, Oral Dis. 2014, 20, 538.

[135] I. Binderman, H. Bahar, J. Jacob-Hirsch, S. Zeligson, N. Amariglio, G. Rechavi, S. Shoham, A. Yaffe, J. Dent. Res. 2007, 86, 181.

[136] G. Hajishengallis, S. E. Sahingur, Adv. Dent. Res. 2014, 26, 23.

[137] C. Hayashi, C. V Gudino, F. C. Gibson, C. A. Genco, Mol. Oral Microbiol. 2010, 25, 305.

[138] P. M. Preshaw, S. M. Bissett, Br. Dent. J. 2019, 227, 577.

[139] A. B. Badiger, T. M. Gowda, K. Chandra, D. S. Mehta, Curr. Diabetes Rev. 2019, 15, 357.

[140] F. R. M Leite, G. G. Nascimento, F. Scheutz, R. López, Am. J. Prev. Med. 2018, 54, 831.

[141] B. W. Chaffee, E. T. Couch, M. V Vora, R. S. Holliday, Periodontol 2000, 87, 241.

[142] B. Yu, C.-Y. Wang, Periodontol 2022, 89, 99.

[143] F. Teles, Y. Wang, G. Hajishengallis, H. Hasturk, J. T. Marchesan, Periodontol 2021, 85, 126.

[144] R. Dang, L. Chen, F. Sefat, X. Li, S. Liu, X. Yuan, X. Ning, Y. S. Zhang, P. Ji, X. Zhang, Small 2022, 18, e2105255.

[145] S. Wang, L. Yu, S. Wang, L. Zhang, L. Chen, X. Xu, Z. Song, H. Liu, C. Chen, Nat. Commun. 2022, 13, 3408.

[146] S. Bashir, M. Hina, J. Iqbal, A. H. Rajpar, M. A. Mujtaba, N. A. Alghamdi, S. Wageh, K. Ramesh, S. Ramesh, Polym. 2020, 12, 2702.

[147] M. Bustamante-Torres, D. Romero-Fierro, B. Arcentales-Vera, K. Palomino, H. Magaña, E. Bucio, Gels 2021, 7, 182.

[148] R. Saha, P. Tayalia, ACS Biomater. Sci. Eng. 2022, 8, 3557.

[149] M. McGrath, K. Zimkowska, K. J. Genoud, J. Maughan, J. Gutierrez Gonzalez, S. Browne, F. J. O’Brien, ACS Appl. Mater. Interfaces 2023, 15, 17444.

[150] W. Liao, D. Yang, Z. Xu, L. Zhao, C. Mu, D. Li, L. Ge, Adv. Healthcare Mater. 2023, 12, e2203054.

[151] S. Li, X. Guo, R. Gao, M. Sun, L. Xu, C. Xu, H. Kuang, Adv. Mater. 2021, 33, e2005424.

[152] C. Årdal, M. Balasegaram, R. Laxminarayan, D. McAdams, K. Outterson, J. H. Rex, N. Sumpradit, Nat. Rev. Microbiol. 2020, 18, 267.

[153] A. Chokshi, Z. Sifri, D. Cennimo, H. Horng, J. Global Infect. Dis. 2019, 11, 36.

[154] J. Davies, D. Davies, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2010, 74, 417.

[155] C. Chang, T. G. Meikle, C. J. Drummond, Y. Yang, C. E. Conn, Soft Matter 2021, 17, 3306.

[156] M. Kanamala, B. D. Palmer, S. M. Jamieson, W. R. Wilson, Z. Wu, Nanomedicine (Lond, U.K.) 2019, 14, 1971.

[157] Y. Liu, K. M. Castro Bravo, J. Liu, Nanoscale Horizons 2021, 6, 78.

[158] D. E. Large, R. G. Abdelmessih, E. A. Fink, D. T. Auguste, Adv. Drug Delivery Rev. 2021, 176, 113851.

[159] G. Gregoriadis, Pharmaceutics 2016, 8, 19.

[160] R. Tenchov, R. Bird, A. E. Curtze, Q. Zhou, ACS Nano 2021, 15, 16982.

[161] D. M. Pegtel, S. J. Gould, Annu. Rev. Biochem. 2019, 88, 487.

[162] E. Willms, C. Cabañas, I. Mäger, M. J. A. Wood, P. Vader, Front. Immunol. 2018, 9, 738.

[163] R. Kalluri, V. S. LeBleu, Science 2020, 367, eaau6977.

[164] M. Colombo, G. Raposo, C. Théry, Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2014, 30, 255.

[165] G. Alvarez-Llamas, F. de la Cuesta, M. E. G. Barderas, V. Darde, L. R. Padial, F. Vivanco, Expert Rev. Proteomics 2008, 5, 679.

[166] D. M. Pegtel, K. Cosmopoulos, D. A Thorley-Lawson, M. A. J. van Eijndhoven, E. S. Hopmans, J. L. Lindenberg, T. D. de Gruijl, T. Würdinger, J. M. Middeldorp, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 6328.

[167] H. Valadi, K. Ekström, A. Bossios, M. Sjöstrand, J. J. Lee, J. O. Lötvall, Nat. Cell Biol. 2007, 9, 654.

[168] S. Gurung, D. Perocheau, L. Touramanidou, J. Baruteau, Cell Commun. Signal. 2021, 19, 47.

[169] R. Tenchov, J. M. Sasso, X. Wang, W.-S. Liaw, C.-A. Chen, Q. A. Zhou, ACS Nano 2022, 16, 17802.

[170] A. Bhattacharyya, H.-W. Ham, J. Sonh, M. Gunbayar, R. Jeffy, R. Nagarajan, M. R. Khatun, I. Noh, Carbohydr. Polym. 2023, 317, 121046.

[171] A. V Mironov, A. M. Grigoryev, L. I. Krotova, N. N. Skaletsky, V. K. Popov, V. I. Sevastianov, J. Biomed. Mater. Res. 2017, 105, 104.

[172] D. Joung, V. Truong, C. C. Neitzke, S.-Z. Guo, P. J. Walsh, J. R. Monat, F. Meng, S. H. Park, J. R. Dutton, A. M. Parr, M. C. McAlpine, Adv. Funct. Mater. 2018, 28, 1801850.

[173] R. Lozano, L. Stevens, B. C. Thompson, K. J. Gilmore, R. Gorkin, E. M. Stewart, M. in het Panhuis, M. Romero-Ortega, G. G. Wallace, Biomaterials 2015, 67, 264.

[174] S. E. L Vidal, K. A. Tamamoto, H. Nguyen, R. D. Abbott, D. M. Cairns, D. L. Kaplan, Biomaterials 2019, 198, 194.

[175] Introduction 3D Printing for Biomaterials, Chem. Rev. 2020, 120, 10545.

[176] S. Youhanna, A. M. Kemas, L. Preiss, Y. Zhou, J. X. Shen, S. D. Cakal, F. S. Paqualini, S. K. Goparaju, R. Z. Shafagh, J. U. Lind, C. M. Sellgren, V. M. Lauschke, Pharmacol. Rev. 2022, 74, 141.

[177] M. Hospodiuk, M. Dey, D. Sosnoski, I. T. Ozbolat, Biotechnol. Adv. 2017, 35, 217.

[178] L. Montero de Espinosa, W. Meesorn, D. Moatsou, C. Weder, Chem. Rev. 2017, 117, 12851.

[179] Y. Dong, A. N Ramey-Ward, K. Salaita, Adv. Mater. 2021, 33, e2006600.

[180] A. Biswas, A. P. Singh, D. Rana, V. K. Aswal, P. Maiti, Nanoscale 2018, 10, 9917.

[181] X. Fan, J. Y. Chung, Y. X. Lim, Z. Li, X. J. Loh, ACS Appl. Mater. Interfaces 2016, 8, 33351.

[182] B.-M. Seo, M. Miura, S. Gronthos, P. M. Bartold, S. Batouli, J. Brahim, M. Young, P. G. Robey, C.-Y. Wang, S. Shi, Lancet 2004, 364, 149.

[183] A. Tomokiyo, N. Wada, H. Maeda, Stem Cells Dev. 2019, 28, 974.

[184] J. Liu, J. Ruan, M. D. Weir, K. Ren, A. Schneider, P. Wang, T. W. Oates, X. Chang, H. H. K. Xu, Cells 2019, 8, 537.

[185] M. Nagata, K. Iwasaki, K. Akazawa, M. Komaki, N. Yokoyama, Y. Izumi, I. Morita, Tissue Eng. Part A 2017, 23, 367.

[186] O. Trubiani, J. Pizzicannella, S. Caputi, M. Marchisio, E. Mazzon, R. Paganelli, A. Paganelli, F. Diomede, Stem Cells Dev. 2019, 28, 995.

[187] Z. Ma, S. Li, Y. Song, L. Tang, D. Ma, B. Liu, Y. Jin, Tissue Eng. Part A 2008, 14, 2059.

[188] Z.-H. Yang, X.-J. Zhang, N.-N. Dang, Z.-F. Ma, L. Xu, J.-J. Wu, Y.-J. Sun, Y.-Z. Duan, Z. Lin, Y. Jin, J. Periodontal. Res. 2009, 44, 199.

[189] T. Iwayama, P. Bhongsatiern, M. Takedachi, S. Murakami, J. Dent. Res. 2022, 101, 1554.

[190] H. ming Huang, C. S. Han, S. jie Cui, Y. kun Zhou, T. yi Xin, T. Zhang, S. biao Zhu, Y. heng Zhou, R. li Yang, Stem Cell Rep. 2022, 17, 1842.

[191] Y. Yin, B. M. Tian, X. Li, Y. C. Yu, D. K. Deng, L. J. Sun, H. L. Qu, R. X. Wu, X. Y. Xu, H. H. Sun, Y. An, X. T. He, F. M. Chen, Biomaterials 2022, 288, 121743.

[192] C. Cai, G.-J. Yuan, Y. Huang, N. Yang, X. Chen, L. Wen, X. Wang, L. Zhang, Y. Ding, Int. J. Mol. Med. 2013, 31, 1195.

[193] F. P. da Costa, B. Puty, L. S. Nogueira, G. P. Mitre, S. M. Dos Santos, B. J. B. Teixeira, M. S. da S. Kataoka, M. D. Martins, C. A. G. Barboza, M. C. Monteiro, H. Rogez, E. H. C. de Oliveira, R. R. Lima, Antioxidants 2019, 9, 16.

[194] J. Li, Y. Peng, J. Int. Med. Res. 2020, 48, 300060519851641.

[195] F. Forouzanfar, A. Forouzanfar, T. Sathyapalan, H. M. Orafai, A. Sahebkar, Curr. Pharm. Des. 2020, 26, 4277.

[196] L. Zhang, H. He, M. Zhang, Y. Wu, X. Xu, M. Yang, L. Mei, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2021, 534, 337.

[197] Y. Yang, T. Wang, S. Zhang, S. Jia, H. Chen, Y. Duan, S. Wang, G. Chen, W. Tian, J. Cell. Physiol. 2021, 236, 1237.

[198] J. Zhao, L. Faure, I. Adameyko, P. T. Sharpe, Stem Cell. 2021, 39, 92.

[199] M. A. Rojas, L. Marini, A. Pilloni, P. Sahrmann, BMC Oral Health 2019, 19, 76.

[200] H. N. Woo, Y. J. Cho, S. Tarafder, C. H. Lee, Bioact. Mater. 2021, 6, 3328.

[201] R. Staples, S. Ivanovski, C. Vaquette, Acta Biomater. 2022, 150, 221.

[202] A. Daghrery, J. A. Ferreira, J. Xu, N. Golafshan, D. Kaigler, S. B. Bhaduri, J. Malda, M. Castilho, M. C. Bottino, Bioact. Mater. 2023, 19, 268.

[203] T. Ding, W. Kang, J. Li, L. Yu, S. Ge, J. Nanobiotechnology 2021, 19, 247.

[204] M. T. Frassica, M. A. Grunlan, ACS Biomater. Sci. Eng. 2020, 6, 4324.

[205] S. E. Doyle, F. Snow, S. Duchi, C. D. O’Connell, C. Onofrillo, C. Di Bella, E. Pirogova, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 12420.

[206] S. Kühn, J. Sievers, A. Stoppa, N. Träber, R. Zimmermann, P. B. Welzel, C. Werner, Adv. Funct. Mater. 2020, 30, 1908857.

[207] Y. Cao, S. Yang, D. Zhao, Y. Li, S. S. Cheong, D. Han, Q. Li, J. Orthop. Transl. 2020, 23, 89.

[208] Y. Yan, H. Chen, H. Zhang, C. Guo, K. Yang, K. Chen, R. Cheng, N. Qian, N. Sandler, Y. S. Zhang, H. Shen, J. Qi, W. Cui, L. Deng, Biomaterials 2019, 190-191, 97.

[209] X. Han, M. Sun, B. Chen, Q. Saiding, J. Zhang, H. Song, L. Deng, P. Wang, W. Gong, W. Cui, Bioact. Mater. 2021, 6, 1639.

[210] Y. Li, M. Zhou, W. Zheng, J. Yang, N. Jiang, Regener Biomater. 2023, 10, rbac091.

[211] M. Li, J. Ma, Y. Gao, L. Yang, Cytotherapy 2019, 21, 3.

[212] E. I. Avgoulas, M. P. F. Sutcliffe, S. W. Linderman, V. Birman, S. Thomopoulos, G. M. Genin, J. R. Soc., Interface 2019, 16, 20180838.

[213] Z. Jiang, J. He, X. Wang, D. Zhu, N. Li, L. Ren, G. Yang, Colloids Surf. B 2022, 217, 112661.

[214] R. Guo, F. Wan, M. Morimatsu, Q. Xu, T. Feng, H. Yang, Y. Gong, S. Ma, Y. Chang, S. Zhang, Y. Jiang, H. Wang, D. Chang, H. Zhang, Y. Ling, F. Lan, Bioact. Mater. 2021, 6, 2999.

[215] M. Sato, M. Yamato, G. Mitani, T. Takagaki, K. Hamahashi, Y. Nakamura, M. Ishihara, R. Matoba, H. Kobayashi, T. Okano, J. Mochida, M. Watanabe, npj Regener Med. 2019, 4, 4.

[216] M.-A. Koo, M. H. Lee, B.-J. Kwon, G. M. Seon, M. S. Kim, D. Kim, K. C. Nam, J.-C. Park, Biomaterials 2018, 161, 47.

[217] J. A. Park, Y. Youm, H.-R. Lee, Y. Lee, S. L. Barron, T. Kwak, G. T. Park, Y.-C. Song, R. M. Owens, J. H. Kim, S. Jung, Adv. Mater. 2023, 35, e2204390.

[218] M. Bousnaki, A. Beketova, E. Kontonasaki, Biomolecules 2022, 12, 435.

[219] N. Asadi, H. Pazoki-Toroudi, A. R. Del Bakhshayesh, A. Akbarzadeh, S. Davaran, N. Annabi, Int. J. Biol. Macromol. 2021, 170, 728.

[220] M. Zhang, S. Chen, L. Zhong, B. Wang, H. Wang, F. Hong, Int. J. Biol. Macromol. 2020, 143, 235.

[221] S. Liu, Y.-N. Wang, B. Ma, J. Shao, H. Liu, S. Ge, ACS Appl. Mater. Interfaces 2021, 13, 36880.

[222] S. Sowmya, U. Mony, P. Jayachandran, S. Reshma, R. A. Kumar, H. Arzate, S. V Nair, R. Jayakumar, Adv. Healthcare Mater. 2017, 6, 201601251.

[223] B. Mirani, E. Pagan, S. Shojaei, S. M. H. Dabiri, H. Savoji, M. Mehrali, M. Sam, J. Alsaif, R. B. Bhiladvala, A. Dolatshahi-Pirouz, M. Radisic, M. Akbari, ACS Appl. Mater. Interfaces 2020, 12, 9080.

[224] Z. Deng, T. Hu, Q. Lei, J. He, P. X. Ma, B. Guo, ACS Appl. Mater. Interfaces 2019, 11, 6796.

[225] A. Olad, F. Doustdar, H. Gharekhani, Carbohydr. Polym. 2018, 200, 516.

[226] C. Yu, H. Gao, Q. Li, X. Cao, Polym. Chem. 2020, 11, 3169.

[227] H. Lei, D. Fan, Chem. Eng. J. 2021, 421, 129578.

[228] S.-K. Jun, H.-H. Lee, J.-H. Lee, BioMed Res. Int. 2016, 2016, 1209705.

[229] L. Zhang, Y. Wang, C. Wang, M. He, J. Wan, Y. Wei, J. Zhang, X. Yang, Y. Zhao, Y. Zhang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2020, 12, 3354.

[230] Y. Li, L. Yang, Y. Hou, Z. Zhang, M. Chen, M. Wang, J. Liu, J. Wang, Z. Zhao, C. Xie, X. Lu, Bioact. Mater. 2022, 18, 213.

[231] F. Hu, Z. Zhou, Q. Xu, C. Fan, L. Wang, H. Ren, S. Xu, Q. Ji, X. Chen, Int. J. Biol. Macromol. 2019, 129, 1113.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Authors. BMEMat published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of Shandong University.