Beta-lactam antibiotic resistance among Escherichia coli isolates from patients with urinary tract infections in Vietnam: A systematic review and meta-analysis

Abstract

Objective: To investigate the evolving patterns of antimicrobial resistance against beta-lactam antibiotics in Escherichia coli isolates from urinary tract infection patients in Vietnam, covering the period from 2005 to 2022.

Methods: 29 Descriptive studies published between 2010 and 2022 in English and Vietnamese were included in the analysis. Data on resistance rates to beta-lactam antibiotics, including cephalosporins and carbapenems, were extracted and analyzed. Weighted pooled resistance rates were calculated using random-effects models. Annual trends in resistance were assessed using linear regression analysis.

Results: Among the beta-lactam antibiotics studied, Escherichia coli exhibited varying levels of resistance, with cephalosporins showing higher resistance rates compared to carbapenems. Weighted pooled resistance rates were 66% for cefotaxime, 65% for ceftriaxone, 54% for ceftazidime, and 56% for cefepime. In contrast, carbapenems demonstrated lower resistance rates, with weighted pooled resistance rates ranging from 3% to 4% for meropenem, ertapenem, and imipenem. Resistance rates were also observed for amoxicillin/clavulanate (35%), ticarcillin/clavulanate (26%), and piperacillin/tazobactam (12%). Significant annual increases in resistance were noted for imipenem (0.56%, P<0.001).

Conclusions: This study highlights the critical issue of antimicrobial resistance in urinary tract infections in Vietnam and emphasizes the importance of prudent antibiotic use and the regular monitoring of resistance patterns. These insights are useful for guiding healthcare professionals in optimizing treatment strategies and for policymakers in formulating evidence-based clinical guidelines to combat antibiotic resistance effectively.

Keywords

Antimicrobial resistance / Urinary tract infection / Vietnam

References

[1] Foxman B, Brown P. Epidemiology of urinary tract infections: Transmission and risk factors, incidence, and costs. Infect Dis Clin North Am 2003; 17(2): 227-241. doi: 10.1016/s0891-5520(03)00005-9.

[2] Zeng Z, Zhan J, Zhang K, Chen H, Cheng S. Global, regional, and national burden of urinary tract infections from 1990 to 2019: An analysis of the global burden of disease study 2019. World J Urol 2022; 40(3): 755-763. doi: 10.1007/s00345-021-03913-0.

[3] Poulsen LL, Bisgaard M, Son NT, Trung NV, An HM, Dalsgaard A. Enterococcus and Streptococcus spp. associated with chronic and self-medicated urinary tract infections in Vietnam. BMC Infect Dis 2012; 12: 320. doi: 10.1186/1471-2334-12-320.

[4] Okumura J, Wakai S, Umenai T. Drug utilisation and self-medication in rural communities in Vietnam. Soc Sci Med 2002; 54(12): 1875-1886. doi: 10.1016/s0277-9536(01)00155-1.

[5] Huong NM, Gammeltoft T, Rasch V. Strategies for the prevention and treatment of reproductive tract infections among women in Vietnam. Cult Health Sex 2008; doi: 10.1080/13691050801932478.

[6] Torumkuney D, Kundu S, Vu GV, Nguyen HA, Pham HV, Kamble P, et al. Country data on AMR in Vietnam in the context of community-acquired respiratory tract infections: Links between antibiotic susceptibility, local and international antibiotic prescribing guidelines, access to medicines and clinical outcome. J Antimicrob Chemother 2022; 77(Suppl 1): 126-134. doi: 10.1093/jac/dkac214.

[7] Flores-Mireles AL, Walker JN, Caparon M, Hultgren SJ. Urinary tract infections: Epidemiology, mechanisms of infection and treatment options. Nat Rev Microbiol 2015; 13(5): 269-284. doi: 10.1038/nrmicro3432.

[8] Moola S, Munn Z, Tufanaru C, Aromataris E, Sears K, Sfetcu R, et al. Systematic reviews of etiology and risk. In: Aromataris E, Munn Z, editors. JBI manual for evidence synthesis; 2020. [Online]. Available from: https://doi.org/10.46658/JBIMES-24-06. [Accessed on 27 March 2024].

[9] Viechtbauer W. Conducting meta-analyses inrwith the metafor package. J Stat Software 2010;36(3). doi:10.18637/jss.v036.i03.

[10] Nguyen SN, Thi Le HT, Tran TD, Vu LT, Ho TH. Clinical epidemiology characteristics and antibiotic resistance associated with urinary tract infections caused by E. coli. Int J Nephrol 2022; 2022: 2552990. doi: 10.1155/2022/2552990.

[11] Hoang TAV, Nguyen TNH, Ueda S, Le QP, Tran TTN, Nguyen TND, et al. Common findings of bla CTX-M-55-encoding 104-139 kbp plasmids harbored by extended-spectrum β-lactamase-producing Escherichia coli in pork meat, wholesale market workers, and patients with urinary tract infection in Vietnam. Curr Microbiol 2017; 74(2): 203-211. doi: 10.1007/s00284-016-1174-x.

[12] Duong HP, Mong Hiep TT, Hoang DT, Janssen F, Lepage P, De Mol P, et al. Difficultés de prise en charge des infections urinaires fébriles chez l'enfant vietnamien. [Practical problems related to the management of febrile urinary tract infection in Vietnamese children]. Arch Pediatr 2015; 22(8): 848-852. doi: 10.1016/j.arcped.2015.05.010.

[13] Lob S, Hackel M, Biedenbach D, Sahm D, Badal R, Johnson A, et al. Trends in ESBL-production and susceptibility for E. coli from urinary tract infections in Southeast Asia: SMART 2010-2013. Int J Antimicrob Agents 2015; 45: S59-S143. doi: 10.1016/s0924-8579(15)30006-6.

[14] Nga TTT, Phuong TL, Phuong TM, Phuong DM, Biedenbach DJ, Narang P, et al. In vitro susceptibility of Gram-negative isolates from patients with urinary tract infections in Vietnam: Results from the study for monitoring antimicrobial resistance trends (SMART). J Glob Antimicrob Resist 2014; 2(4): 338-339. doi: 10.1016/j.jgar.2014.04.003.

[15] Ramos NL, Sekikubo M, Dzung DT, Kosnopfel C, Kironde F, Mirembe F, et al. Uropathogenic Escherichia coli isolates from pregnant women in different countries. J Clin Microbiol 2012; 50(11): 3569-3574. doi: 10.1128/JCM.01647-12.

[16] Ramos NL, Dzung DT, Stopsack K, Jankó V, Pourshafie MR, Katouli M, et al. Characterisation of uropathogenic Escherichia coli from children with urinary tract infection in different countries. Eur J Clin Microbiol Infect Dis 2011; 30(12): 1587-1593. doi: 10.1007/s10096-011-1264-4.

[17] Cao NM, Luc BTV, Nguyen ATT, Vo DTT. Sự đề kháng kháng sinh của các vi khuẩn gây nhiễm khuẩn đường tiết niệu ở người lỘn. [The antibiotic resistance of bacteria causing urinary tract infections in adult]. J Med Ho Chi Minh 2012; 14(1): 491-497.

[18] Tran HTM. Đặc điểm lâm sàng và vi khuẩn học trong bệnh nhiễm khuẩn tiểu ở trẻ em. [Clinical and bacteriological characteristics of urinary tract infection in children]. J Med Ho Chi Minh 2012; 16(4): 242-246.

[19] Tran NTT. Tác nhân gây nhiễm trùng tiểu và tình hình đề kháng kháng sinh tại bệnh viện chợ rẫy 2013. [The pathogens urinary tract infection and antimicrobial resistance at choray hospital in 2013]. J Med Ho Chi Minh 2014; 18(4): 119-122.

[20] Tran NTT. Các tác nhân gây nhiễm khuẩn đường tiết niệu thường gặp và đề kháng kháng sinh tạI bệnh viện chợ rẫy năm 2010-2011. [Situation of urinary tract infections antibiotic resistance at cho ray hospital in 2010-2011]. J Med Ho Chi Minh 2013; 17(1): 578-581.

[21] Tran BQ, Tran NTT. Nhiễm trùng tiểu: vi sinh học và tình hình đề kháng kháng sinh tạI bệnh viện chợ rẫy từ 2007-2011. [Urinary tract infection: Microbiology and antimicrobial resistance at cho ray hospital from 2007 to 2011]. J Med Ho Chi Minh 2013; 17(2): 122-127.

[22] Huynh QTV, Tran UNN, Nguyen HTB. Đặc đIểm dịch tễ, lâm sàng, cận lâm sàng và đIều trị nhiễm trùng tiểu ở trẻ em dưỘI 3 tháng tuổI tạI bệnh viện nhi đồng 2 từ 01/2008-03/2013. [Describing the epidemiological, clinical and laboratory findings, and treatment of urinary tract infection in children under the age of 3 months old, from 01/2008 to 03/2013]. J Med Ho Chi Minh 2014; 18(1): 464-468.

[23] Huynh TM, Tran SX, Nguyen HK, Nguyen YVH, Trinh TT, Vuong NM, et al. Khảo sát phổ vi khuẩn gây nhiễm trùng tiểu và phổ đề kháng kháng sinh của chúng trên bệnh nhân đến khám và đIều trị tạI bệnh viện đạI học y dược thành phố Hồ Chí Minh. [Investigation of bacterial pathogen and antibiotic resistance profiles inpatient diagnosed with urinary tract infection at Ho Chi Minh city university medical center]. J Med Ho Chi Minh 2015; 19(1): 480-485.

[24] Nguyen TTT, Tran HTB. Đặc đIểm lâm sàng và vi trùng học của nhiễm khuẩn đường tiết niệu phức tạp ở người trưởng thành tạI bệnh viện chợ rẫy. [Clinical characteristics and bacteria of adult complicated urinary tract infection at cho ray hospital]. J Med Ho Chi Minh 2015; 19(4): 458-465.

[25] Tran NTK, Hoang TDT, Nguyen MVT. Đặc đIểm vi khuẩn và tình hình đề kháng kháng sinh trong nhiễm khuẩn tiết niệu trẻ em tạI bệnh viện nhi đồng 2 năm 2017-2018. [Characterization and antimicrobial resistance in pediatric urinary tract infection at children’s hospital 2]. J Med Ho Chi Minh 2019; 23(3): 184-191.

[26] Nguyen NT, Luu BT. Đặc điểm bệnh nhân nhiễm khuẩn tiết niệu phức tạp điều trị tại bệnh viện trung ương Thái Nguyên. Tạp chí học Việt Nam. [Characteristics of patients with complicated urinary tract infections treated at Thai Nguyen Central Hospital]. Vietnam Med J 2021;508(2). doi:10.51298/vmj.v508i2.1580.

[27] Que TA, Le HNM, Tran DA. Nghiên cứu sự kháng kháng sinh của các chủng vi khuẩn gram âm gây nhiễm khuẩn đường tiết niệu phân lập tại bệnh viện hữu nghị đa khoa Nghệ An. [Research of antibiotics resistance of bacteria strains causing urinar tract infections isolated at Nghe An Friendship General Hospital]. J Clin Med Hue Central Hosp 2021; 71: 109-115. doi: 10.38103/jcmhch.2021.71.14.

[28] Nguyen TT, Nguyen MD. Nghiên cứu tỷ lệ và mức độ đề kháng kháng sinh của vi khuẩn gây nhiễm khuẩn đường niệu trên bệnh nhân đặt thông tiểu. [Research antibiotic resistance and rate of bacteria cause urinary tract infections in patients placed urinary catheter]. 108 Institute Clin Med Pharm Sci 2018; 13(6): 25-30.

[29] Pham AH, Pham HM. Tình hình kháng kháng sinh của các chủng vi khuẩn gây nhiễm khuẩn tiết niệu tại Bệnh viện Đa khoa Quốc tế Thu Cúc giai đoạn 2018-2019. [The antibiotic resistance situation of pathogenic bacteria causing urinary tract infection isolated at Thu Cuc International General Hospital from 2018 to 2019]. 108 Institute Clin Med Pharm Sci 2022; 17(2): 156-163. doi: 10.52389/ydls.v17i3.1201.

[30] Le DK, Le DD, Nguyen KH, Nguyen XM, Vo MN, Nguyen NM, et al. Tình Hình Nhiễm Khuẩn Đường Tiết Niệu tại Khoa Ngoại Tiết Niệu Bệnh Viên Trường Đại Học Y Dược Huế. [Urinary infection at department of urology of hue university of medicine and pharmacy hospital]. J Med Pharm 2018; 8(3): 100-108. doi: 10.34071/jmp.2018.3.16.

[31] Tran PTK, Dang HTV. Đặc điểm bệnh nhân nhiễm khuẩn tiết niệu phức tạp tại bệnh viện bạch mai. [Characteristics of patients with complicated urinary tract infection at Bach Mai Hospital]. Vietnam Med J 2022; 518(2): 279-282. doi: 10.51298/vmj.v518i2.3474.

[32] Nguyen SN, Dang CV. The incidence and causative bacteria of urinary tract infection in children from 2 months to 6 years old in some areas of Hai Phong, Vietnam in 2008. Hue Univ J Sci: Nat Sci 2010; 61: 385-392.

[33] Kieu TC, Le HT, Nguyen AV, Dinh TTT. Nghiên cứu tỷ lệ và tính kháng kháng sinh của các vi khuẩn gây nhiễm khuẩn tiết niệu tạI bệnh viện quân y 103 (2014-2016). [Survey on the antimicrobial resistance of uropathogens isolated from Military Hospital 103 (2014-2016)]. J Ho Chi Minh City Med Assoc 2017; 12: 20-25.

[34] Tran TTT, Bui CM. Đề kháng kháng sinh của các tác nhân gây nhiễm khuẩn đường tiết niệu tạI bệnh viện an bình năm 2015. [Antibiotic resistance of pathogens urinary tract infections in the laboratory department of An Binh hospital in 2015]. J Med Ho Chi Minh 2016; 20(5): 7-15.

[35] Tra DA, Nguyen PCH. Đánh giá đặc đIểm dịch tễ học và kháng sinh đồ của vi khuẩn trong bệnh lý hẹp niệu đạo. [Evaluating epidemiology and antimicrobial susceptibility profiles of bacteria causing urinary tract infections in urethral stricture]. J Med Ho Chi Minh 2014; 18(1): 359-365.

[36] Nguyen HT, Bui LTC, Nguyen DT, Nguyen TT, Dang HT, Doan LNG. Đánh giá tỷ lệ và sự đề kháng kháng sinh của vi khuẩn gây nhiễm khuẩn đường niệu trên bệnh nhân đặt thông tiểu tại Bệnh viện Trung ương Quân đội 108. [Catheter-associated urinary tract infections at the 108 Militay Central Hospital: Investigate the prevalence and antibiotic resistance of bacterial pathogens]. 108 Institute Clin Med Pharm Sci 2022; 17: 99-104. doi: 10.52389/ydls.v17idb.1456.

[37] Pham TM, Pham LT, Vo DTM, Nguyen VTH, Ha CTN, Vu CT, et al. Đặc đIểm các trường hợp nhiễm khuẩn niệu liên quan ống thông tiểu tạI bệnh viện đạI học y dược thành phố Hồ Chí Minh. [Characteristics of catheter-associated urinary tract infections at the hcmc university medical center in 2017]. J Ho Chi Minh City Medical Assoc 2017; 12: 26-30.

[38] Cao TX, Phan AD, Nguyen TK, Nguyen TV, Tran TTH. Giám sát nhiễm khuẩn tiết niệu trên người bệnh phẫu thuật tại khoa ngoại tiết niệu bệnh viện TW Huế. [Surveillance of urinary tract infection in surgical patients at the urological hospital of Hue hospital]. J Clin Med Hue Central Hospital 2018; 47: 66-74.

[39] Ministry of Health of the Socialist Republic of Vietnam. 3931/qđ-byt, hưỘng dẫn chẩn đoán và điều trị một số bệnh về thận-tiết niệu. [3931/QD-BYT Guidance on diagnosis and treatment of kidney and urinary disorders]; 2015. [Online]. Available from: https://thuvienphapluat.vn/van-ban/The-thao-Y-te/Quyet-dinh-3931-QD-BYT-tai-lieu-chuyen-mon-Huong-dan-chan-doan-dieu-tri-benh-ve-than-tiet-nieu-2015-292501.aspx. [Accessed on 10 October 2023].

[40] Mortazavi-Tabatabaei SAR, Ghaderkhani J, Nazari A, Sayehmiri K, Sayehmiri F, Pakzad I. Pattern of antibacterial resistance in urinary tract infections: A systematic review and meta-analysis. Int J Prev Med 2019; 10: 169. doi: 10.4103/ijpvm.IJPVM_419_17.

[41] Assawatheptawee K, Treebupachatsakul P, Luangtongkum T, Niumsup PR. Risk factors for community-acquired urinary tract infections caused by multidrug-resistant Enterobacterales in Thailand. Antibiotics (Basel) 2022; 11(8): 1039. doi: 10.3390/antibiotics11081039.

[42] Hsueh PR, Hoban DJ, Carmeli Y, Chen SY, Desikan S, Alejandria M, et al. Consensus review of the epidemiology and appropriate antimicrobial therapy of complicated urinary tract infections in Asia-Pacific region. J Infect 2011; 63(2): 114-123. doi: 10.1016/j.jinf.2011.05.015.

[43] Li X, Chen Y, Gao W, Ye H, Shen Z, Wen Z, et al. A 6-year study of complicated urinary tract infections in southern China: Prevalence, antibiotic resistance, clinical and economic outcomes. Ther Clin Risk Manag 2017; 13: 1479-1487. doi: 10.2147/TCRM.S143358.

[44] Akram M, Shahid M, Khan AU. Etiology and antibiotic resistance patterns of community-acquired urinary tract infections in J N M C Hospital Aligarh, India. Ann Clin Microbiol Antimicrob 2007; 6: 4. doi: 10.1186/1476-0711-6-4.

[45] Vu TVD, Do TTN, Rydell U, Nilsson LE, Olson L, Mattias Larsson M, et al. Antimicrobial susceptibility testing and antibiotic consumption results from 16 hospitals in Viet Nam: The VINARES project 2012-2013. J Glob Antimicrob Resist 2019; 18: 269-278. doi: 10.1016/j.jgar.2019.06.002.

[46] MIMS Vietnam. Amoxicillin+clavulanic acid. [Online]. Available form: https://www.mims.com/vietnam/drug/info/amoxicillin%20+%20clavulanic%20acid?mtype=generic. [Accessed on 7 October 2023].

[47] Nguyen VT, Carrique-Mas JJ, Ngo TH, Ho HM, Ha TT, Campbell JI, et al. Prevalence and risk factors for carriage of antimicrobial-resistant Escherichia coli on household and small-scale chicken farms in the Mekong Delta of Vietnam. J Antimicrob Chemother 2015; 70(7): 2144-2152. doi: 10.1093/jac/dkv053.

[48] Nhung NT, Cuong NV, Campbell J, Hoa NT, Bryant JE, Truc VNT, et al. High levels of antimicrobial resistance among Escherichia coli isolates from livestock farms and synanthropic rats and shrews in the Mekong Delta of Vietnam. Appl Environ Microbiol 2015; 81(3): 812-820. doi: 10.1128/AEM.03366-14.

[49] Tran HD, Bach Nguyen YT, Thanh Tran T, Le TTT, Nguyen HTT, Nguyen CM, et al. Community-acquired pneumonia-causing bacteria and antibiotic resistance rate among Vietnamese patients: A cross-sectional study. Medicine (Baltimore) 2022; 101(36): e30458. doi: 10.1097/MD.0000000000030458.

[50] MIMS Vietnam. Ticarcillin+clavulanic acid.[Online]. Available form: https://www.mims.com/vietnam/drug/info/ticarcillin%20+%20clavulanic%20acid. [Accessed on 7 October 2023].

[51] MIMS Vietnam. Piperacillin+tazobactam.[Online]. Available form: https://www.mims.com/vietnam/drug/info/piperacillin%20+%20tazobactam?mtype=generic. [Accessed on 7 October 2023].

[52] Kaye KS, Belley A, Barth P, Lahlou O, Knechtle P, Motta P, et al. Effect of cefepime/enmetazobactam vs piperacillin/tazobactam on clinical cure and microbiological eradication in patients with complicated urinary tract infection or acute pyelonephritis: A randomized clinical trial. JAMA 2022; 328(13): 1304-1314. doi: 10.1001/jama.2022.17034.

[53] Seo YB, Lee J, Kim YK, Lee SS, Lee JA, Kim HY, et al. Randomized controlled trial of piperacillin-tazobactam, cefepime and ertapenem for the treatment of urinary tract infection caused by extended-spectrum beta-lactamase-producing Escherichia coli. BMC Infect Dis 2017; 17(1): 404. doi: 10.1186/s12879-017-2502-x.

[54] MIMS Vietnam. Imipenem.[Online]. Available form: https://www.mims.com/vietnam/drug/info/imipenem?mtype=generic. [Accessed on 7 October 2023].

[55] MIMS Vietnam. Meropenem.[Online]. Available form: https://www.mims.com/vietnam/drug/info/meropenem?mtype=generic. [Accessed on 7 October 2023].

[56] MIMS Vietnam. Ertapenem. [Online]. Available form: https://www.mims.com/vietnam/drug/info/ertapenem?mtype=generic. [Accessed on 7 October 2023].

[57] Bader MS, Loeb M, Leto D, Brooks AA. Treatment of urinary tract infections in the era of antimicrobial resistance and new antimicrobial agents. Postgrad Med 2020; 132(3): 234-250. doi: 10.1080/00325481.2019.1680052.

[58] Tan X, Pan Q, Mo C, Li X, Liang X, Li Y, et al. Carbapenems vs alternative antibiotics for the treatment of complicated urinary tract infection: A systematic review and network meta-analysis. Medicine (Baltimore) 2020; 99(2): e18769. doi: 10.1097/MD.0000000000018769.

[59] Amladi AU, Abirami B, Devi SM, Sudarsanam TD, Kandasamy S, Kekre N, et al. Susceptibility profile, resistance mechanisms & efficacy ratios of fosfomycin, nitrofurantoin & colistin for carbapenem-resistant Enterobacteriaceae causing urinary tract infections. Indian J Med Res 2019; 149(2): 185-191. doi: 10.4103/ijmr.IJMR_2086_17.

[60] Ding Y, Wang H, Pu S, Huang S, Niu S. Resistance trends of Klebsiella pneumoniae causing urinary tract infections in Chongqing, 2011-2019. Infect Drug Resist 2021; 14: 475-481. doi: 10.2147/IDR.S295870.

[61] Zilberberg MD, Nathanson BH, Sulham K, Fan W, Shorr AF. Carbapenem resistance, inappropriate empiric treatment and outcomes among patients hospitalized with Enterobacteriaceae urinary tract infection, pneumonia and sepsis. BMC Infect Dis 2017; 17(1): 279. doi: 10.1186/s12879-017-2383-z.

[62] Kaye KS, Bhowmick T, Metallidis S, Bleasdale SC, Sagan OS, Stus V, et al. Effect of meropenem-vaborbactam vs piperacillin-tazobactam on clinical cure or improvement and microbial eradication in complicated urinary tract infection: The TANGO I randomized clinical trial. JAMA 2018; 319(8): 788-799. doi: 10.1001/jama.2018.0438.

[63] Bassetti M, Giacobbe DR, Patel N, Tillotson G, Massey J. Efficacy and safety of meropenem-vaborbactam versus best available therapy for the treatment of carbapenem-resistant Enterobacteriaceae infections in patients without prior antimicrobial failure: A post hoc analysis. Adv Ther 2019; 36(7): 1771-1777. doi: 10.1007/s12325-019-00981-y.

[64] Sims M, Mariyanovski V, McLeroth P, Akers W, Lee YC, Brown ML, et al. Prospective, randomized, double-blind, phase 2 dose-ranging study comparing efficacy and safety of imipenem/cilastatin plus relebactam with imipenem/cilastatin alone in patients with complicated urinary tract infections. J Antimicrob Chemother 2017; 72(9): 2616-2626. doi: 10.1093/jac/dkx139.