Emerging biotechnologies for screening electromechanical signals of cardiomyocytes

Abstract

Cardiac diseases threaten human health and burden the global healthcare system. Cardiomyocytes (CMs) are considered the ideal model for studying the signal transduction and regulation of cardiac systems. Based on the principle of the rhythmical beating process (excitation–contraction coupling mechanism of CMs), investigating the mechanical and electrophysiological signals offered new hope for cardiac disease detection, prevention, and treatment. Considerable technological success has been achieved in electromechanical signal recording. However, most drug assessment platforms attach importance to high-throughput and dynamic monitoring of mechanical or electrical signals while overlooking the measuring principles and physiological significance of the signal. In this review, the development of biosensing platforms for CMs, sensing principles, key measured parameters, measurement accuracy, and limitations are discussed. Additionally, various approaches for the stimulation and measurement of CMs in vitro are discussed to further elucidate the response of these cells to external stimuli. Furthermore, disease modeling and drug screening are used as examples to intuitively demonstrate the contribution of in vitro CM measurement platforms to the biomedical field, thereby further illustrating the challenges and prospects of these sensing platforms.

Keywords

biosensing platform / cardiomyocyte / electrical signal / mechanical signal

References

[1] F. Xu, Q. Huang, H. Yue, X. Feng, H. Xu, C. He, P. Yin, B. A. Bryan, Nat. Commun. 2023, 14, 5222.

[2] S.-Y. He, L.-Y. Long, Z.-C. Wang, W.-Q. Liu, W. Zhang, C. Hu, X.-F. Wu, R. Dong, H.-S. Fan, J. Qing, Y.-Y. Tong, G.-H. Yang, Y. Li, Y.-B. Wang, Chem. Eng. J. 2023, 474, 145877.

[3] T. A. Quinn, P. Kohl, Physiol. Rev. 2021, 101, 37.

[4] D. M. Bers, Nature 2002, 415, 198.

[5] W. H. Barry, J. H. B. Bridge, Circulation 1993, 87, 1806.

[6] D. A. Eisner, J. L. Caldwell, K. Kistamas, A. W. Trafford, Circ. Res. 2017, 121, 181.

[7] A. M. Katz, Hosp. Pract. 2016, 7, 57.

[8] S. Land, S. J Park-Holohan, N. P. Smith, C. G. Dos Remedios, J. C. Kentish, S. A. Niederer, J. Mol. Cell. Cardiol. 2017, 106, 68.

[9] Z. P. Chen, J. Morris, E. Martin, R. B. Hammond, X. Lai, C. Ma, E. Purba, K. J. Roberts, R. Bytheway, Anal. Chem. 2005, 77, 6563.

[10] D.-S. Kim, Y.-J. Jeong, B.-K. Lee, A. Shanmugasundaram, D.-W. Lee, Sens. Actuator B Chem. 2017, 240, 566.

[11] J. Wang, Q. Liu, J. Gong, Z. Wan, J. Zhou, C. Chang, D. Zhang, Small 2022, 18, e2202235.

[12] N. Jamilpour, K. H. Nam, C. C. Gregorio, P. K. Wong, ACS Biomater. Sci. Eng. 2019, 5, 3808.

[13] M. Wheelwright, Z. Win, J. L. Mikkila, K. Y. Amen, P. W. Alford, J. M. Metzger, PLoS One 2018, 13, e0194909.

[14] M. Maddah, J. D. Heidmann, M. A. Mandegar, C. D. Walker, S. Bolouki, B. R. Conklin, K. E. Loewke, Stem Cell Rep. 2015, 4, 621.

[15] K. Jaferzadeh, B. Rappaz, Y. Kim, B. K. Kim, I. Moon, P. Marquet, G. Turcatti, ACS Sens. 2023, 8, 2533.

[16] J. Komuro, Y. Tokuoka, T. Seki, D. Kusumoto, H. Hashimoto, T. Katsuki, T. Nakamura, Y. Akiba, T. Kuoka, M. Kimura, T. Yamada, K. Fukuda, A. Funahashi, S. Yuasa, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2022, 632, 181.

[17] S. W. Choi, J. S. Shin, S. J. Park, E. Jung, Y. G. Park, J. Lee, S. J. Kim, H. J. Park, J. H. Lee, S. M. Park, S. H. Moon, K. Ban, Y. Y. Go, Antiviral Res. 2020, 184, 104955.

[18] F. Zhang, K. Qu, X. Li, C. Liu, L. S. Ortiz, K. Wu, X. Wang, N. Huang, Bio- Des. Manuf. 2020, 4, 100.

[19] J. Fang, D. Xu, H. Wang, J. Wu, Y. Li, T. Yang, C. Liu, N. Hu, Nano Lett. 2022, 22, 243.

[20] D. Xu, J. Fang, H. Wang, X. Wei, J. Yang, H. Li, T. Yang, Y. Li, C. Liu, N. Hu, Nano Lett. 2022, 22, 7467.

[21] M. Zhang, D. Xu, J. Fang, H. Li, Y. Li, C. Liu, N. Cao, N. Hu, Biosens. Bioelectron. 2022, 202, 114016.

[22] D. Ossola, M. Y. Amarouch, P. Behr, J. Voros, H. Abriel, T. Zambelli, Nano Lett. 2015, 15, 1743.

[23] C. A. Blair, B. L. Pruitt, Adv. Healthc. Mater. 2020, 9, e1901656.

[24] J. J. Saucerman, P. M. Tan, K. S. Buchholz, A. D. McCulloch, J. H. Omens, Nat. Rev. Cardiol. 2019, 16, 361.

[25] X. Wei, L. Zhuang, H. Li, C. He, H. Wan, N. Hu, P. Wang, Small 2020, 16, e2005828.

[26] J. Domke, W. J. Parak, M. George, H. E. Gaub, M. Radmacher, Eur. Biophys. J. 1999, 28, 179.

[27] S. G. Shroff, D. R. Saner, R. Lal, Am. J. Physiol. Cell Physiol. 1995, 269, C286.

[28] S. Dinarelli, M. Girasole, P. Spitalieri, R. V. Talarico, M. Murdocca, A. Botta, G. Novelli, R. Mango, F. Sangiuolo, G. Longo, J. Mol. Recognit. 2018, 31, e2725.

[29] I. Andreu, T. Luque, A. Sancho, B. Pelacho, O. Iglesias-Garcia, E. Melo, R. Farre, F. Prosper, M. R. Elizalde, D. Navajas, Acta Biomater. 2014, 10, 3235.

[30] M. W. Curtis, B. Russell, Pflugers Arch. Eur. J. Phys. 2011, 462, 105.

[31] E. Laurini, V. Martinelli, T. Lanzicher, L. Puzzi, D. Borin, S. N. Chen, C. S. Long, P. Lee, L. Mestroni, M. R. G. Taylor, O. Sbaizero, S. Pricl, Cardiovasc. Res. 2018, 114, 846.

[32] J. C. Villalobos Lizardi, J. Baranger, M. B. Nguyen, A. Asnacios, A. Malik, J. Lumens, L. Mertens, M. K. Friedberg, C. A. Simmons, M. Pernot, O. Villemain, Nat. Cardiovasc. Res. 2022, 1, 8.

[33] M. Pesl, J. Pribyl, I. Acimovic, A. Vilotic, S. Jelinkova, A. Salykin, A. Lacampagne, P. Dvorak, A. C. Meli, P. Skladal, V. Rotrekl, Biosens. Bioelectron. 2016, 85, 751.

[34] J. C. Benech, G. Romanelli, Micron 2022, 158, 103287.

[35] X. Wang, L. Wang, W. Dou, Z. Huang, Q. Zhao, M. Malhi, J. T. Maynes, Y. Sun, Biosens. Bioelectron. 2020, 166, 112399.

[36] X. Wu, Z. Sun, A. Foskett, J. P. Trzeciakowski, G. A. Meininger, M. Muthuchamy, Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2010, 298, H2071.

[37] R. Pivato, S. Klimovic, D. Kabanov, F. Sverák, M. Pesl, J. Pribyl, V. Rotrekl, Anal. Chim. Acta 2022, 1216, 339959.

[38] N. Sun, M. Yazawa, J. Liu, L. Han, V. Sanchez-Freire, O. J. Abilez, E. G. Navarrete, S. Hu, L. Wang, A. Lee, A. Pavlovic, S. Lin, R. Chen, R. J. Hajjar, M. P. Snyder, R. E. Dolmetsch, M. J. Butte, E. A. Ashley, M. T. Longaker, R. C. Robbins, J. C. Wu, Sci. Transl. Med. 2012, 4, 130ra147.

[39] W. Dou, M. Malhi, Q. Zhao, L. Wang, Z. Huang, J. Law, N. Liu, C. A. Simmons, J. T. Maynes, Y. Sun, Microsyst. Nanoeng. 2022, 8, 26.

[40] M. S. Hall, R. Long, X. Feng, Y. Huang, C. Y. Hui, M. Wu, Exp. Cell Res. 2013, 319, 2396.

[41] Y. Xu, C. Guo, X. Yang, W. Yuan, X. Zhang, Y. Sun, G. Wen, L. Wang, H. Li, C. Xiong, C. Yang, Biomater. Sci. 2023, 11, 1056.

[42] A. Zancla, P. Mozetic, M. Orsini, G. Forte, A. Rainer, J. Biol. Chem. 2022, 298, 101867.

[43] S. Chen, W. Xu, J. Kim, H. Nan, Y. Zheng, B. Sun, Y. Jiao, Phys. Biol. 2019, 16, 036002.

[44] K. T. Dittloff, E. Spanghero, C. Solis, K. Banach, B. Russell, Physiol. Rep. 2022, 10, e15207.

[45] K. Mandal, S. Sangabathuni, R. Haghniaz, S. Kawakita, M. Mecwan, A. Nakayama, X. Zhang, M. Edalati, W. Huang, A. Lopez Hernandez, V. Jucaud, M. R. Dokmeci, A. Khademhosseini, Acta Biomater. 2023, 159, 211.

[46] J. Afzal, Y. Liu, W. Du, Y. Suhail, P. Zong, J. Feng, V. Ajeti, W. A. Sayyad, J. Nikolaus, M. Yankova, A. C. Deymier, L. Yue, K. shitiz, Cell Rep. 2022, 40, 111146.

[47] K. Zhang, P. E. Cloonan, S. Sundaram, F. Liu, S. L. Das, J. K. Ewoldt, J. L. Bays, S. Tomp, C. N. Toepfer, J. D. C. Marsiglia, J. Gorham, D. Reichart, J. Eyckmans, J. G. Seidman, C. E. Seidman, C. S. Chen, Sci. Adv. 2021, 7, eabh3995.

[48] A. C. Y Chang, G. Pardon, A. C. H. Chang, H. Wu, S. G. Ong, A. Eguchi, S. Ancel, C. Holbrook, J. Ramunas, A. J. S. Ribeiro, E. L. LaGory, H. Wang, K. Koleckar, A. Giaccia, D. L. Mack, M. K. Childers, C. Denning, J. W. Day, J. C. Wu, B. L. Pruitt, H. M. Blau, Stem Cell Rep. 2021, 16, 2169.

[49] C. Zhang, W. Wang, W. He, N. Xi, Y. Wang, L. Liu, Biophys. J. 2018, 114, 188.

[50] H. Ahn, Y. Cho, G. T. Yun, K. B. Jung, W. Jeong, Y. Kim, M. Y. Son, E. Lee, S. G. Im, H. T. Jung, Adv. Healthc. Mater. 2023, 12, e2202371.

[51] P. Pandey, W. Hawkes, J. Hu, W. V. Megone, J. Gautrot, N. Anilkumar, M. Zhang, L. Hirvonen, S. Cox, E. Ehler, J. Hone, M. Sheetz, T. Iskratsch, Dev. Cell 2018, 44, 326.

[52] B. Wang, J. Shi, J. Wei, X. Tu, Y. Chen, Biofabrication 2019, 11, 045003.

[53] N. E. Oyunbaatar, A. Shanmugasundaram, D. W. Lee, Colloids Surf. B Biointerfaces 2019, 174, 103.

[54] N. E. Oyunbaatar, D. H. Lee, S. J. Patil, E. S. Kim, D. W. Lee, Sensors 2016, 16, 1258.

[55] H. R. Seo, H. J. Joo, D. H. Kim, L. H. Cui, S. C. Choi, J. H. Kim, S. W. Cho, K. B. Lee, D. S. Lim, ACS Appl. Mater. Interfaces 2017, 9, 16803.

[56] F. Zhang, H. Cheng, K. Qu, X. Qian, Y. Lin, Y. Zhang, S. Qian, N. Huang, C. Cui, M. Chen, Mater. Today Bio. 2023, 20, 100626.

[57] X. Ma, S. Dewan, J. Liu, M. Tang, K. L. Miller, C. Yu, N. Lawrence, A. D. McCulloch, S. Chen, Acta Biomater. 2019, 95, 319.

[58] N. E. Oyunbaatar, P. P. Kanade, D. W. Lee, Colloids Surf. B Biointerfaces 2022, 209, 112210.

[59] D. S. Kim, Y. J. Jeong, J. Park, A. Shanmugasundaram, D. W. Lee, Analyst 2021, 146, 7160.

[60] M. Dong, N. E. Oyunbaatar, P. P. Kanade, D. S. Kim, D. W. Lee, ACS Sens. 2021, 6, 3556.

[61] P. P. Kanade, N. E. Oyunbaatar, D. W. Lee, Micromachines 2020, 11, 450.

[62] S.-Y. Lee, D.-S. Kim, E.-S. Kim, D.-W. Lee, Sens. Actuator B Chem. 2019, 301, 126995.

[63] K. Matsudaira, T.-V. Nguyen, K. H. Shoji, T. Tsukagoshi, T. Takahata, I. Shimoyama, J. Micromech. Microeng. 2017, 27, 105005.

[64] L. Sun, Z. Chen, D. Xu, Y. Zhao, Adv. Sci. 2022, 9, e2105777.

[65] P. P. Kanade, N. E. Oyunbaatar, A. Shanmugasundaram, Y. J. Jeong, E. S. Kim, B. K. Lee, D. W. Lee, Biosens. Bioelectron. 2022, 216, 114675.

[66] S. Scalzo, C. Mendonca, C. Kushmerick, U. Agero, S. Guatimosim, STAR Protoc. 2022, 3, 101144.

[67] C. Stringer, T. Wang, M. Michaelos, M. Pachitariu, Nat. Methods 2021, 18, 100.

[68] W. Dou, Q. Zhao, M. Malhi, X. Liu, Z. Zhang, L. Wang, S. Masse, K. Nanthakumar, R. Hamilton, J. T. Maynes, Y. Sun, Biosens. Bioelectron. 2020, 167, 112468.

[69] E. Ahamadzadeh, K. Jaferzadeh, S. Park, S. Son, I. Moon, Biosens. Bioelectron. 2022, 195, 113570.

[70] Y. Wu, L. Guo, IEEE Trans. Biomed. Eng. 2018, 65, 264.

[71] I. Giaever, C. R. Keese, Nature 1993, 366, 591.

[72] X. Wei, D. Jiang, C. Chen, J. Wu, C. Qin, Q. Yuan, Y. Xue, Y. Xiong, L. Zhuang, N. Hu, P. Wang, ACS Sens. 2021, 6, 2593.

[73] X. Wei, C. Gu, H. Li, Y. Pan, B. Zhang, L. Zhuang, H. Wan, N. Hu, P. Wang, Sens. Actuator B Chem. 2019, 283, 881.

[74] Q. Wang, K. Su, L. Hu, L. Zou, T. Wang, L. Zhuang, N. Hu, P. Wang, Sens. Actuator B Chem. 2015, 209, 828.

[75] W. Jiang, H. Li, Z. Liu, Z. Li, J. Tian, B. Shi, Y. Zou, H. Ouyang, C. Zhao, L. Zhao, R. Sun, H. Zheng, Y. Fan, Z. L. Wang, Z. Li, Adv. Mater. 2018, 30, e1801895.

[76] Y. Liang, F. Brings, V. Maybeck, S. Ingebrandt, B. Wolfrum, A. Pich, A. Offenhäusser, D. Mayer, Adv. Funct. Mater. 2019, 29, 1902085.

[77] A. Kyndiah, F. Leonardi, C. Tarantino, T. Cramer, R. Millan-Solsona, E. Garreta, N. Montserrat, M. Mas-Torrent, G. Gomila, Biosens. Bioelectron. 2020, 150, 111844.

[78] Z. C. Lin, A. F. McGuire, P. W. Burridge, E. Matsa, H. Y. Lou, J. C. Wu, B. Cui, Microsyst. Nanoeng. 2017, 3, 16080.

[79] J. Fang, D. Liu, D. Xu, Q. Wu, H. Li, Y. Li, N. Hu, Research 2022, 2022, 9854342.

[80] D. Xu, J. Fang, M. Zhang, H. Wang, T. Zhang, T. Hang, X. Xie, N. Hu, Biosens. Bioelectron. 2021, 192, 113501.

[81] Y. Xiang, H. Liu, W. Yang, Z. Xu, Y. Wu, Z. Tang, Z. Zhu, Z. Zeng, D. Wang, T. Wang, N. Hu, D. Zhang, Microsyst. Nanoeng. 2022, 8, 70.

[82] C. Farre, N. Fertig, Expert Opin. Drug Dis. 2012, 7, 515.

[83] S. A. Kodirov, Biophys. Rev. 2023, 15, 257.

[84] F. Seibertz, M. Rapedius, F. E. Fakuade, P. Tomsits, A. Liutkute, L. Cyganek, N. Becker, R. Majumder, S. Clauss, N. Fertig, N. Voigt, Commun. Biol. 2022, 5, 969.

[85] R. P. Polonen, H. Swan, K. Aalto-Setala, Mol. Biol. Rep. 2020, 47, 1067.

[86] Y. Dai, A. Amenov, N. Ignatyeva, A. Koschinski, H. Xu, P. L. Soong, M. Tiburcy, W. A. Linke, M. Zaccolo, G. Hasenfuss, W.-H. Zimmermann, A. Ebert, Sci. Rep. 2020, 10, 209.

[87] D. S. Kim, Y. J. Jeong, A. Shanmugasundaram, N. E. Oyunbaatar, J. Park, E. S. Kim, B. K. Lee, D. W. Lee, Biosens. Bioelectron. 2021, 190, 113380.

[88] A. Zwartsen, T. de Korte, P. Nacken, D. W. de Lange, R. H. S. Westerink, L. Hondebrink, J. Mol. Cell. Cardiol. 2019, 136, 102.

[89] D. Zhang, Y. Xiang, Q. Zou, K. Zhu, N. Hu, Biosens. Bioelectron. 2022, 212, 114387.

[90] Y. Liu, J. Feng, L. Shi, R. Niu, Q. Sun, H. Liu, J. Li, J. Guo, J. Zhu, D. Han, Nanoscale 2012, 4, 99.

[91] P. Robison, M. A. Caporizzo, H. Ahmadzadeh, A. I. Bogush, C. Y. Chen, K. B. Margulies, V. B. Shenoy, B. L. Prosser, Science 2016, 352, aaf0659.

[92] C. Li, L. Feng, Y. J. Park, J. Yang, J. Li, S. Zhang, Extreme Mech. Lett. 2024, 68, 102150.

[93] J. Fang, X. Wei, H. Li, N. Hu, X. Liu, D. Xu, T. Zhang, H. Wan, P. Wang, X. Xie, Microsyst. Nanoeng. 2021, 7, 26.

[94] T. Hayakawa, T. Kunihiro, T. Ando, S. Kobayashi, E. Matsui, H. Yada, Y. Kanda, J. Kurokawa, T. Furukawa, J. Mol. Cell. Cardiol. 2014, 77, 178.

[95] S. Jooken, Y. d Coene, O. Deschaume, O. Krylychkina, T. Verbiest, K. Clays, G. Callewaert, C. Bartic, ACS Appl. Nano Mater. 2020, 3, 6118.

[96] R. Peyronnet, A. Desai, J.-C. Edelmann, B. A. Cameron, R. Emig, P. Kohl, D. Dean, Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. 2022, 377, 20210326.

[97] S. Simeonov, T. E. Schaffer, Anal. Chem. 2019, 91, 9648.

[98] J. Tian, C. Tu, B. Huang, Y. Liang, J. Zhou, X. Ye, Eur. Biophys. J. 2016, 46, 495.

[99] Y. He, Z. Sun, X. He, Y. Mi, Microsc. Res. Tech. 2023, 86, 1099.

[100] L. P. Yan, M. Y. Wen, Y. Qin, C. X. Bi, Y. Zhao, W. T. Fan, J. Yan, W. H. Huang, Y. L. Liu, Angew. Chem. Int. Ed. 2022, 61, e202203757.

[101] M. Kim, J. C. Hwang, S. Min, Y.-G. Park, S. Kim, E. Kim, H. Seo, W. G. Chung, J. Lee, S.-W. Cho, J.-U. Park, Nano Lett. 2022, 22, 7892.

[102] Q. Lyu, S. Gong, J. G. Lees, J. Yin, L. W. Yap, A. M. Kong, Q. Shi, R. Fu, Q. Zhu, A. Dyer, J. M. Dyson, S. Y. Lim, W. Cheng, Nat. Commun. 2022, 13, 7259.

[103] J. Xi, J. J. Schmidt, C. D. Montemagno, Nat. Mater. 2005, 4, 180.

[104] V. Chan, K. Park, M. B. Collens, H. Kong, T. A. Saif, R. Bashir, Sci. Rep. 2012, 2, 857.

[105] M. T. Holley, N. Nagarajan, C. Danielson, P. Zorlutuna, K. Park, Lab Chip 2016, 16, 3473.

[106] J. Kim, J. Park, S. Yang, J. Baek, B. Kim, S. H. Lee, E. S. Yoon, K. Chun, S. Park, Lab Chip 2007, 7, 1504.

[107] J. Wang, F. Soto, P. Ma, R. Ahmed, H. Yang, S. Chen, J. Wang, C. Liu, D. Akin, K. Fu, X. Cao, P. Chen, E. C. Hsu, H. T. Soh, T. Stoyanova, J. C. Wu, U. Demirci, ACS Nano 2022, 16, 10219.

[108] C. Shao, J. Chi, Z. Chen, L. Sun, L. Shang, Y. Zhao, F. Ye, Mater. Today 2021, 51, 117.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). Aggregate published by SCUT, AIEI, and John Wiley & Sons Australia, Ltd.