Unveiling the nanoscale architectures and dynamics of protein assembly with in situ atomic force microscopy

Abstract

Proteins play a vital role in different biological processes by forming complexes through precise folding with exclusive inter- and intra-molecular interactions. Understanding the structural and regulatorymechanisms underlying protein complex formation provides insights into biophysical processes. Furthermore, the principle of protein assembly gives guidelines for new biomimetic materials with potential applications in medicine, energy, and nanotechnology. Atomic force microscopy (AFM) is a powerful tool for investigating protein assembly and interactions across spatial scales (single molecules to cells) and temporal scales (milliseconds to days). It has significantly contributed to understanding nanoscale architectures, inter- and intramolecular interactions, and regulatory elements that determine protein structures, assemblies, and functions. This review describes recent advancements in elucidating protein assemblies with in situ AFM. We discuss the structures, diffusions, interactions, and assembly dynamics of proteins captured by conventional and high-speed AFM in near-native environments and recent AFM developments in the multimodal high-resolution imaging, bimodal imaging, live cell imaging, and machine-learningenhanced data analysis. These approaches show the significance of broadening the horizons of AFM and enable unprecedented explorations of protein assembly for biomaterial design and biomedical research.

Keywords

atomic force microscopy / biomimetic material / high-speed AFM / in situ protein assembly dynamics / protein structure characterization

References

[1] J. Birch, H. Cheruvara, N. Gamage, P. J. Harrison, R. Lithgo, A. Quigley, Biology (Basel) 2020, 9, 401.

[2] I. S. Moreira, P. A. Fernandes, M. J. Ramos, Proteins: Struct. Funct. Bioinf. 2007, 68, 803.

[3] E. Parisini, P. Metrangolo, T. Pilati, G. Resnati, G. Terraneo, Chem. Soc. Rev. 2011, 40, 2267.

[4] R. Kubota, W. Tanaka, I. Hamachi, Chem. Rev. 2021, 121, 14281.

[5] D. Jao, Y. Xue, J. Medina, X. Hu, Materials (Basel) 2017, 10, 517.

[6] A. Varanko, S. Saha, A. Chilkoti, Adv. Drug Delivery Rev. 2020, 156, 133.

[7] J. P. Stegemann, S. N. Kaszuba, S. L. Rowe, Tissue Eng. 2007, 13, 2601.

[8] H. Pyles, S. Zhang, J. J. De Yoreo, D. Baker, Nature 2019, 571, 251.

[9] L.-S. Wang, S. Gopalakrishnan, V. M. Rotello, Langmuir 2019, 35, 10993.

[10] M. A. Wronska, I. B. O’Connor, M. A. Tilbury, A. Srivastava, J. G. Wall, Adv. Mater. 2016, 28, 5485.

[11] C. Shi, A. Y. Heble, S. Zhang, Mater. Today Phys. 2024, 44, 101429.

[12] S. Akkineni, G. S. Doerk, C. Shi, B. Jin, S. Zhang, S. Habelitz, J. J. De Yoreo, Nano Lett. 2023, 23, 4290.

[13] S. Akkineni, C. Zhu, J. Chen, M. Song, S. E. Hoff, J. Bonde, J. Tao, H. Heinz, S. Habelitz, J. J. De Yoreo, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2022, 119, e2106965119.

[14] S. Zhang, J. Chen, J. Liu, H. Pyles, D. Baker, C.-L. Chen, J. J. De Yoreo, Adv. Mater. 2021, 33, 1905784.

[15] S. V. Kalinin, S. Zhang, M. Valleti, H. Pyles, D. Baker, J. J. De Yoreo, M. Ziatdinov, ACS Nano 2021, 15, 6471.

[16] S. Zhang, R. Sadre, B. A. Legg, H. Pyles, T. Perciano, E. W. Bethel, D. Baker, O. Rübel, J. J. De Yoreo, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2022, 119, e2020242119.

[17] J. Hwang, Y. Jeong, J. M. Park, K. H. Lee, J. W. Hong, J. Choi, Int. J. Nanomed. 2015, 10, 5701.

[18] S. Chakraborty, D. Bera, L. Roy, C. K. Ghosh, in Bioinspired and Green Synthesis of Nanostructures (Eds: M. Sen, M. Mukherjee), Wiley, Hoboken, New Jersey 2023 pp. 353-404.

[19] S. Wullschleger, R. Loewith, M. N. Hall, Cell 2006, 124, 471.

[20] K. Qin, A. R. Fernie, Y. Zhang, Biomolecules 2021, 11, 1839.

[21] M. F. Bauer, S. Hofmann, W. Neupert, M. Brunner, Trends Cell Biol. 2000, 10, 25.

[22] G. K. Carnegie, C. K. Means, J. D. Scott, IUBMB Life 2009, 61, 394.

[23] H. Berkefeld, B. Fakler, U. Schulte, Physiol. Rev. 2010, 90, 1437.

[24] I. B. Levitan, Nat. Neurosci. 2006, 9, 305.

[25] Z. Nehme, N. Roehlen, P. Dhawan, T. F. Baumert, Cells 2023, 12, 243.

[26] K. D. G Pfleger, K. A. Eidne, Biochem. J. 2005, 385, 625.

[27] J. Wang, W. Song, J. Chai, Mol. Plant 2023, 16, 75.

[28] J. Luo, H. Yang, B.-L. Song, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2020, 21, 225.

[29] N. Volkmar, M.-L. Thezenas, S. M. Louie, S. Juszkiewicz, D. K. Nomura, R. S. Hegde, B. M. Kessler, J. C. Christianson, J. Cell Sci. 2019, 132, jcs223453.

[30] E. Trefts, R. J. Shaw, Mol. Cell 2021, 81, 3677.

[31] J. Kim, K.-L. Guan, Nat. Cell Biol. 2019, 21, 63.

[32] H. R. Shin, Y. R. Citron, L. Wang, L. Tribouillard, C. S. Goul, R. Stipp, Y. Sugasawa, A. Jain, N. Samson, C.-Y. Lim, O. B. Davis, D. Castaneda-Carpio, M. Qian, D. K. Nomura, R. M. Perera, E. Park, D. F. Covey, M. Laplante, A. S. Evers, R. Zoncu, Science 2022, 377, 1290.

[33] G. Y. Liu, D. M. Sabatini, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2020, 21, 183.

[34] J. Steinkühler, R. L. Knorr, Z. Zhao, T. Bhatia, S. M. Bartelt, S. Wegner, R. Dimova, R. Lipowsky, Nat. Commun. 2020, 11, 905.

[35] M. Gui, M. Ma, E. Sze-Tu, X. Wang, F. Koh, E. D. Zhong, B. Berger, J. H. Davis, S. K. Dutcher, R. Zhang, A. Brown, Nat. Struct. Mol. Biol. 2021, 28, 29.

[36] N. Wadhwa, H. C. Berg, Nat. Rev. Microbiol. 2022, 20, 161.

[37] M. A. Yıldırım, K.-I. Goh, M. E. Cusick, A.-L. Barabási, M. Vidal, Nat. Biotechnol. 2007, 25, 1119.

[38] G. R. Cutting, Nat. Rev. Genet. 2015, 16, 45.

[39] J. Miao, T. Ishikawa, Q. Shen, T. Earnest, Annu. Rev. Phys. Chem. 2008, 59, 387.

[40] M. Billeter, G. Wagner, K. Wüthrich, J. Biomol. NMR 2008, 42, 155.

[41] G. M. Clore, A. M. Gronenborn, Trends Biotechnol. 1998, 16, 22.

[42] L. Bai, H. Li, FEBS J. 2019, 286, 1638.

[43] I. Sinning, M. A. McDowell, Curr. Opin. Struct. Biol. 2022, 75, 102428.

[44] Y. M. Sigal, R. Zhou, X. Zhuang, Science 2018, 361, 880.

[45] P. P. Mondal, Front. Mol. Biosci. 2014, 1, 11.

[46] V. R. A Dubach, A. Guskov, Crystals 2020, 10, 580.

[47] H. Takashima, in Annual Reports on NMR Spectroscopy (Ed: G. A. Webb), Academic Press 2006.

[48] K. M. Yip, N. Fischer, E. Paknia, A. Chari, H. Stark, Nature 2020, 587, 157.

[49] W. Kuhn, Angew. Chem. Int. Ed. 1990, 29, 1.

[50] P. Singh, A. Panchaud, D. R. Goodlett, Anal. Chem. 2010, 82, 2636.

[51] B. Q. Tran, D. R. Goodlett, Y. A. Goo, Biochim. Biophys. Acta 2016, 1864, 123.

[52] S. Srihari, H. W. Leong, J. Bioinf. Comput. Biol. 2012, 11, 1230002.

[53] P. Bryant, Curr. Opin. Struct. Biol. 2023, 79, 102529.

[54] J. Mintseris, B. Pierce, K. Wiehe, R. Anderson, R. Chen, Z. Weng, Proteins: Struct. Funct. Bioinf. 2007, 69, 511.

[55] D. J. Müller, G. M. Hand, A. Engel, G. E. Sosinsky, EMBO J. 2002, 21, 3598.

[56] G. R. Heath, Biophys. Rev. 2023, 15, 2065.

[57] T. Ando, T. Uchihashi, S. Scheuring, Chem. Rev. 2014, 114, 3120.

[58] G. Binnig, C. F. Quate, C. Gerber, Phys. Rev. Lett. 1986, 56, 930.

[59] S. Benaglia, V. G. Gisbert, A. P. Perrino, C. A. Amo, R. Garcia, Nat. Protoc. 2018, 13, 2890.

[60] A. Colom, I. Casuso, F. Rico, S. Scheuring, Nat. Commun. 2013, 4, 2155.

[61] F. Eghiaian, A. Rigato, S. Scheuring, Biophys. J. 2015, 108, 1330.

[62] D. J. Müller, D. Fotiadis, S. Scheuring, S. A. Müller, A. Engel, Biophys. J. 1999, 76, 1101.

[63] D. J. Müller, J. B. Heymann, F. Oesterhelt, C. Möller, H. Gaub, G. Büldt, A. Engel, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg. 2000, 1460, 27.

[64] P. R. Laskowski, M. Pfreundschuh, M. Stauffer, Z. Ucurum, D. Fotiadis, D. J. Müller, ACS Nano 2017, 11, 8292.

[65] D. Fotiadis, S. Scheuring, S. A. Müller, A. Engel, D. J. Müller, Micron 2002, 33, 385.

[66] G. R. Heath, E. Kots, J. L. Robertson, S. Lansky, G. Khelashvili, H. Weinstein, S. Scheuring, Nature 2021, 594, 385.

[67] P. R. Heenan, T. T. Perkins, ACS Nano 2019, 13, 4220.

[68] A. Miyagi, C. Chipot, M. Rangl, S. Scheuring, Nat. Nanotechnol. 2016, 11, 783.

[69] A. Miyagi, B. Ramm, P. Schwille, S. Scheuring, Nano Lett. 2018, 18, 288.

[70] S. Scheuring, Y. Jiang, Z. Wang, A. Miyagi, Biophys. J. 2023, 122, 2a.

[71] Y. Jiang, B. Thienpont, V. Sapuru, R. K. Hite, J. S. Dittman, J. N. Sturgis, S. Scheuring, Nat. Commun. 2022, 13, 7373.

[72] K. Bian, C. Gerber, A. J. Heinrich, D. J. Müller, S. Scheuring, Y. Jiang, Nat. Rev. Methods Primers 2021, 1, 36.

[73] A. Engel, D. J. Müller, Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 715.

[74] A. Yurtsever, L. Sun, K. Hirata, T. Fukuma, S. Rath, H. Zareie, S. Watanabe, M. Sarikaya, ACS Nano 2023, 17, 7311.

[75] D. J. Müller, Y. F. Dufrêne, Nat. Nanotechnol. 2008, 3, 261.

[76] K. C. Neuman, A. Nagy, Nat. Methods 2008, 5, 491.

[77] G. Meyer, N. M. Amer, Appl. Phys. Lett. 1988, 53, 1045.

[78] D. J. Müller, C. A. Schoenenberger, G. Büldt, A. Engel, Biophys. J. 1996, 70, 1796.

[79] S. Scheuring, P. Ringler, M. Borgnia, H. Stahlberg, D. J. Müller, P. Agre, A. Engel, EMBO J. 1999, 18, 4981.

[80] S. Scheuring, J. Seguin, S. Marco, D. Lévy, B. Robert, J.-L. Rigaud, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003, 100, 1690.

[81] Q. Zhong, D. Inniss, K. Kjoller, V. B. Elings, Surf. Sci. Lett. 1993, 290, L688.

[82] E. T. Herruzo, A. P. Perrino, R. Garcia, Nat. Commun. 2014, 5, 3126.

[83] M. Bezanilla, B. Drake, E. Nudler, M. Kashlev, P. K. Hansma, H. G. Hansma, Biophys. J. 1994, 67, 2454.

[84] D. D. Dunlap, A. Maggi, M. R. Soria, L. Monaco, Nucleic Acids Res. 1997, 25, 3095.

[85] L. S. Shlyakhtenko, V. N. Potaman, R. R. Sinden, Y. L. Lyubchenko, J. Mol. Biol. 1998, 280, 61.

[86] C. Möller, M. Allen, V. Elings, A. Engel, D. J. Müller, Biophys. J. 1999, 77, 1150.

[87] S. Chung, S.-H. Shin, C. R. Bertozzi, J. J. De Yoreo, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 16536.

[88] L. Picas, F. Rico, S. Scheuring, Biophys. J. 2012, 102, L01.

[89] J. Tracey, K. Miyazawa, P. Spijker, K. Miyata, B. Reischl, F. F. Canova, A. L. Rohl, T. Fukuma, A. S. Foster, Nanotechnology 2016, 27, 415709.

[90] T. Fukuma, in Noncontact Atomic Force Microscopy (Eds: S. Morita, J. F. Geissibl, E. Meyer, R. Wiesendanger), Springer International Publishing 2015, Ch.20.

[91] T. Fukuma, M. Kimura, K. Kobayashi, K. Matsushige, H. Yamada, Rev. Sci. Instrum. 2005, 76, 053704.

[92] T. Fukuma, Microscopy 2020, 69, 340.

[93] T. Fukuma, Y. Ueda, S. Yoshioka, H. Asakawa, Phys. Rev. Lett. 2010, 104, 016101.

[94] D. J. Müller, A. C. Dumitru, C. Lo Giudice, H. E. Gaub, P. Hinterdorfer, G. Hummer, J. J. De Yoreo, Y. F. Dufrêne, D. Alsteens, Chem. Rev. 2021, 121, 11701.

[95] H. Li, W. A. Linke, A. F. Oberhauser, M. Carrion-Vazquez, J. G. Kerkvliet, H. Lu, P. E. Marszalek, J. M. Fernandez, Nature 2002, 418, 998.

[96] S. Lv, D. M. Dudek, Y. Cao, M. M. Balamurali, J. Gosline, H. Li, Nature 2010, 465, 69.

[97] D. J. Müller, J. Helenius, D. Alsteens, Y. F. Dufrêne, Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 383.

[98] A. Viljoen, M. Mathelié-Guinlet, A. Ray, N. Strohmeyer, Y. J. Oh, P. Hinterdorfer, D. J. Müller, D. Alsteens, Y. F. Dufrêne, Nat. Rev. Methods Primers 2021, 1, 63.

[99] S. J. L Petitjean, M. Lecocq, C. Lelong, R. Denis, S. Defrere, P. A. Mariage, D. Alsteens, C. Pilette, Cells 2022, 11, 1311.

[100] W. Sun, in Atomic Force Microscopy in Molecular and Cell Biology (Ed: J. Cai), Springer, Singapore 2018.

[101] Z. Jiang, S. Zhang, L. H. Klausen, J. Song, Q. Li, Z. Wang, B. T. Stokke, Y. Huang, F. Besenbacher, L. P. Nielsen, M. Dong, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2018, 115, 8517.

[102] D. Alsteens, R. Newton, R. Schubert, D. Martinez-Martin, M. Delguste, B. Roska, D. J. Müller, Nat. Nanotechnol. 2017, 12, 177.

[103] T. Ando, T. Uchihashi, T. Fukuma, Prog. Surf. Sci. 2008, 83, 337.

[104] T. E. Schaffer, J. P. Cleveland, F. Ohnesorge, D. A. Walters, P. K. Hansma, J. Appl. Phys. 1996, 80, 3622.

[105] M. Kitazawa, K. Shiotani, A. Toda, Jpn. J. Appl. Phys. 2003, 42, 4844.

[106] T. Ando, N. Kodera, E. Takai, D. Maruyama, K. Saito, A. Toda, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 12468.

[107] M. B. Viani, T. E. Schaffer, G. T. Paloczi, L. I. Pietrasanta, B. L. Smith, J. B. Thompson, M. Richter, M. Rief, H. E. Gaub, K. W. Plaxco, A. N. Cleland, H. G. Hansma, P. K. Hansma, Rev. Sci. Instrum. 1999, 70, 4300.

[108] T. Ando, N. Kodera, T. Uchihashi, A. Miyagi, R. Nakakita, H. Yamashita, K. Matada, J. Surf. Sci. Nanotechnol. 2005, 3, 384.

[109] G. Schitter, K. J. Astrom, B. E. DeMartini, P. J. Thurner, K. L. Turner, P. K. Hansma, IEEE Trans. Control Syst. Technol. 2007, 15, 906.

[110] N. Kodera, H. Yamashita, T. Ando, Rev. Sci. Instrum. 2005, 76, 053708.

[111] N. Kodera, M. Sakashita, T. Ando, Rev. Sci. Instrum. 2006, 77, 083704.

[112] T. Ando, Nanotechnology 2012, 23, 062001.

[113] T. Ando, T. Uchihashi, N. Kodera, Jpn. J. Appl. Phys. 2012, 51, 08KA02.

[114] H. Takahashi, A. Miyagi, L. Redondo-Morata, S. Scheuring, Small 2016, 12, 6106.

[115] S. Fukuda, T. Uchihashi, T. Ando, Rev. Sci. Instrum. 2015, 86, 063703.

[116] K. C. Neuman, S. M. Block, Rev. Sci. Instrum. 2004, 75, 2787.

[117] L. Schermelleh, R. Heintzmann, H. Leonhardt, J. Cell Biol. 2010, 190, 165.

[118] B. Harke, J. V. Chacko, H. Haschke, C. Canale, A. Diaspro, Biomed. Opt. Phase Microsc. Nanosc. 2012, 1, 3.

[119] S. Fukuda, T. Uchihashi, R. Iino, Y. Okazaki, M. Yoshida, K. Igarashi, T. Ando, Rev. Sci. Instrum. 2013, 84, 073706.

[120] A. P. Nievergelt, N. Banterle, S. H. Andany, P. Gonczy, G. E. Fantner, Nat. Nanotechnol. 2018, 13, 696.

[121] T. Ando, FEBS Lett. 2013, 587, 997.

[122] A. RosaZeiser, E. Weilandt, S. Hild, O. Marti, Meas. Sci. Technol. 1997, 8, 1333.

[123] N. Banterle, A. P. Nievergelt, S. de Buhr, G. N. Hatzopoulos, C. Brillard, S. Andany, T. Hübscher, F. A. Sorgenfrei, U. S. Schwarz, F. Gräter, G. E. Fantner, P. Gönczy, Nat. Commun. 2021, 12, 6180.

[124] Y. Ruan, A. Miyagi, X. Wang, M. Chami, O. Boudker, S. Scheuring, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2017, 114, 1584.

[125] G. Nishide, K. Lim, M. S. Mohamed, A. Kobayashi, M. Hazawa, T. Watanabe-Nakayama, N. Kodera, T. Ando, R. W. Wong, J. Phys. Chem. Lett. 2021, 12, 3837.

[126] T. R. Matin, G. R. Heath, G. H. M. Huysmans, O. Boudker, S. Scheuring, Nat. Commun. 2020, 11, 5016.

[127] G. R. Heath, S. Scheuring, Nat. Commun. 2018, 9, 4983.

[128] R. R. Sanganna Gari, J. J Montalvo-Acosta, G. R. Heath, Y. Jiang, X. Gao, C. M. Nimigean, C. Chipot, S. Scheuring, Nat. Commun. 2021, 12, 4363.

[129] S. Morioka, S. Sato, N. Horikoshi, T. Kujirai, T. Tomita, Y. Baba, T. Kakuta, T. Ogoshi, L. Puppulin, A. Sumino, K. Umeda, N. Kodera, H. Kurumizaka, M. Shibata, Nano Lett. 2023, 23, 1696.

[130] K. Umeda, S. J. McArthur, N. Kodera, Microscopy 2023, 72, 151.

[131] A. Colom, L. Redondo-Morata, N. Chiaruttini, A. Roux, S. Scheuring, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2017, 114, 5449.

[132] Y. Ruan, A. Miyagi, X. Y. Wang, M. Chami, O. Boudker, S. Scheuring, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2017, 114, 1584.

[133] M. Rangl, N. Schmandt, E. Perozo, S. Scheuring, Elife 2019, 8, e47322.

[134] Y. C. Lin, Y. R. Guo, A. Miyagi, J. Levring, R. MacKinnon, S. Scheuring, Nature 2019, 573, 230.

[135] T. R. Matin, G. R. Heath, G. H. M. Huysmans, O. Boudker, S. Scheuring, Nat. Commun. 2020, 11, 5016.

[136] A. P. Perrino, A. Miyagi, S. Scheuring, Nat. Commun. 2021, 12, 7225.

[137] F. Jiao, F. Dehez, T. Ni, X. L. Yu, J. S. Dittman, R. Gilbert, C. Chipot, S. Scheuring, Nat. Commun. 2022, 13, 5039.

[138] S. Maity, G. Trinco, P. Buzón, Z. R. Anshari, N. Kodera, K. X. Ngo, T. Ando, D. J. Slotboom, W. H. Roos, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2022, 119, e2113927119.

[139] T. Watanabe-Nakayama, M. Itami, N. Kodera, T. Ando, H. Konno, Sci. Rep. 2016, 6, 28975.

[140] K. Lim, G. Nishide, T. Yoshida, T. Watanabe-Nakayama, A. Kobayashi, M. Hazawa, R. Hanayama, T. Ando, R. W. Wong, J. Extracell. Vesicles 2021, 10, e12170.

[141] N. Kodera, D. Yamamoto, R. Ishikawa, T. Ando, Nature 2010, 468, 72.

[142] F. Rico, L. Gonzalez, I. Casuso, M. Puig-Vidal, S. Scheuring, Science 2013, 342, 741.

[143] F. Eghiaian, F. Rico, A. Colom, I. Casuso, S. Scheuring, FEBS Lett. 2014, 588, 3631.

[144] S. Izrailev, S. Stepaniants, M. Balsera, Y. Oono, K. Schulten, Biophys. J. 1997, 72, 1568.

[145] E. L. Florin, V. T. Moy, H. E. Gaub, Science 1994, 264, 415.

[146] L. Redondo-Morata, M. I. Giannotti, F. Sanz, Langmuir 2012, 28, 6403.

[147] H. Takahashi, F. Rico, C. Chipot, S. Scheuring, ACS Nano 2018, 12, 2719.

[148] S.-H. Shin, S. Chung, B. Sanii, L. R. Comolli, C. R. Bertozzi, J. J. De Yoreo, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 12968.

[149] S. Zhang, R. G. Alberstein, J. J. De Yoreo, F. A. Tezcan, Nat. Commun. 2020, 11, 3770.

[150] F. Jiao, K. S. Cannon, Y.-C. Lin, A. S. Gladfelter, S. Scheuring, Nat. Commun. 2020, 11, 5062.

[151] H. Kitagishi, Y. Kakikura, H. Yamaguchi, K. Oohora, A. Harada, T. Hayashi, Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 1271.

[152] F. Jiao, F. Dehez, T. Ni, X. Yu, J. S. Dittman, R. Gilbert, C. Chipot, S. Scheuring, Nat. Commun. 2022, 13, 5039.

[153] L. Shao, J. Ma, J. L. Prelesnik, Y. Zhou, M. Nguyen, M. Zhao, S. A. Jenekhe, S. V. Kalinin, A. L. Ferguson, J. Pfaendtner, C. J. Mundy, J. J. De Yoreo, F. Baneyx, C.-L. Chen, Chem. Rev. 2022, 122, 17397.

[154] J. Zhu, N. Avakyan, A. Kakkis, A. M. Hoffnagle, K. Han, Y. Li, Z. Zhang, T. S. Choi, Y. Na, C.-J. Yu, F. A. Tezcan, Chem. Rev. 2021, 121, 13701.

[155] S. Y. Schmid, K. Lachowski, H. T. Chiang, L. Pozzo, J. De Yoreo, S. Zhang, Angew. Chem. Int. Ed. 2023, 62, e202309725.

[156] W. Luo, C. Homma, Y. Hayamizu, Langmuir 2023, 39, 7057.

[157] H. Yang, S.-Y. Fung, M. Pritzker, P. Chen, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 12200.

[158] M. Sleutel, J. Lutsko, A. E. S. Van Driessche, M. A. Durán-Olivencia, D. Maes, Nat. Commun. 2014, 5, 5598.

[159] F. Wang, W. Xia, M. Zhang, R. Wu, X. Song, Y. Hao, Y. Feng, L. Zhang, D. Li, W. Kang, C. Liu, L. Liu, Chem. Sci. 2023, 14, 10914.

[160] C.-L. Chen, K. M. Bromley, J. Moradian-Oldak, J. J. DeYoreo, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 17406.

[161] N. H. Thomson, S. Kasas, B. M. Riederer, S. Catsicas, G. Dietler, A. J. Kulik, L. Forró, Ultramicroscopy 2003, 97, 239.

[162] L. Tang, H.-T. Li, H.-N. Du, F. Zhang, X.-F. Hu, H.-Y. Hu, Micron 2006, 37, 675.

[163] F. Pan, R. L. Malmberg, M. Momany, BMC Evol. Biol. 2007, 7, 103.

[164] J. Gilden, M. F. Krummel, Cytoskeleton 2010, 67, 477.

[165] S. Mostowy, P. Cossart, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2012, 13, 183.

[166] J. Marquardt, X. Chen, E. Bi, Cytoskeleton 2019, 76, 7.

[167] C. M. John, R. K. Hite, C. S. Weirich, D. J. Fitzgerald, H. Jawhari, M. Faty, D. Schläpfer, R. Kroschewski, F. K. Winkler, T. Walz, Y. Barral, M. O. Steinmetz, EMBO J. 2007, 26, 3296.

[168] A. Bertin, M. A. McMurray, P. Grob, S.-S. Park, G. Garcia, I. Patanwala, H.-l. Ng, T. Alber, J. Thorner, E. Nogales, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 8274.

[169] A. Bertin, M. A. McMurray, P. Grob, S. S. Park, G. Garcia, I. Patanwala, H. L. Ng, T. Alber, J. Thorner, E. Nogales, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 8274.

[170] Y. Oh, E. Bi, Trends Cell Biol. 2011, 21, 141.

[171] B. K. Haarer, J. R. Pringle, Mol. Cell. Biol. 1987, 7, 3678.

[172] A. A. Bridges, A. S. Gladfelter, J. Biol. Chem. 2015, 290, 17173.

[173] C. Wloka, E. Bi, Cytoskeleton 2012, 69, 710.

[174] G. C. Finnigan, E. A. Booth, A. Duvalyan, E. N. Liao, J. Thorner, Genetics 2015, 200, 821.

[175] M. A. McMurray, A. Bertin, G. Garcia, L. Lam, E. Nogales, J. Thorner, Dev. Cell 2011, 20, 540.

[176] J. A. Frazier, M. L. Wong, M. S. Longtine, J. R. Pringle, M. Mann, T. J. Mitchison, C. Field, J. Cell Biol. 1998, 143, 737.

[177] A. Weems, M. McMurray, Elife 2017, 6, e23689.

[178] J. J. De Yoreo, P. G. Vekilov, Rev. Mineral Geochem. 2003, 54, 57.

[179] S. Zhang, W. Zhou, B. Harris, R. Zheng, M. Monahan, P. Mu, W. Yang, J. Chen, A. Noy, M. Baer, C.-L. Chen, J. De Yoreo, Mater. Today Phys. 2024, 2, 101406.

[180] X. Ma, S. Zhang, F. Jiao, C. J. Newcomb, Y. Zhang, A. Prakash, Z. Liao, M. D. Baer, C. J. Mundy, J. Pfaendtner, A. Noy, C.-L. Chen, J. J. De Yoreo, Nat. Mater. 2017, 16, 767.

[181] J. J. De Yoreo, P. G. Vekilov, Rev. Mineral Geochem. 2003, 54, 57.

[182] S. L. Springs, S. E. Bass, G. Bowman, I. Nodelman, C. E. Schutt, G. L. McLendon, Biochemistry 2002, 41, 4321.

[183] C. J. Rosado, S. Kondos, T. E. Bull, M. J. Kuiper, R. H. P. Law, A. M. Buckle, I. Voskoboinik, P. I. Bird, J. A. Trapani, J. C. Whisstock, M. A. Dunstone, Cell. Microbiol. 2008, 10, 1765.

[184] C. F. Reboul, J. C. Whisstock, M. A. Dunstone, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2016, 1858, 475.

[185] Y. Shinkai, K. Takio, K. Okumura, Nature 1988, 334, 525.

[186] S. S. Metkar, M. Marchioretto, V. Antonini, L. Lunelli, B. Wang, R. J. C. Gilbert, G. Anderluh, R. Roth, M. Pooga, J. Pardo, J. E. Heuser, M. D. Serra, C. J. Froelich, Cell Death Differ. 2015, 22, 74.

[187] C. F. Reboul, J. C. Whisstock, M. A. Dunstone, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2016, 1858, 475.

[188] N. Lukoyanova, B. W. Hoogenboom, H. R. Saibil, J. Cell Sci. 2016, 129, 2125.

[189] N. V. Dudkina, B. A. Spicer, C. F. Reboul, P. J. Conroy, N. Lukoyanova, H. Elmlund, R. H. P. Law, S. M. Ekkel, S. C. Kondos, R. J. A. Goode, G. Ramm, J. C. Whisstock, H. R. Saibil, M. A. Dunstone, Nat. Commun. 2016, 7, 10588.

[190] C. Leung, A. W. Hodel, A. J. Brennan, N. Lukoyanova, S. Tran, C. M. House, S. C. Kondos, J. C. Whisstock, M. A. Dunstone, J. A. Trapani, I. Voskoboinik, H. R. Saibil, B. W. Hoogenboom, Nat. Nanotechnol. 2017, 12, 467.

[191] J. D. E Young, L. G. Leong, C. Liu, A. Damiano, Z. A. Cohn, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1986, 83, 5668.

[192] J. Tschopp, D. Masson, K. K. Stanley, Nature 1986, 322, 831.

[193] M. G. Lichtenheld, K. J. Olsen, P. Lu, D. M. Lowrey, A. Hameed, H. Hengartner, E. R. Podack, Nature 1988, 335, 448.

[194] D. Kagi, B. Ledermann, K. Burki, P. Seiler, B. Odermatt, K. J. Olsen, E. R. Podack, R. M. Zinkernagel, H. Hengartner, Nature 1994, 369, 31.

[195] B. Lowin, M. Hahne, C. Mattmann, J. Tschopp, Nature 1994, 370, 650.

[196] R. McCormack, L. R. de Armas, M. Shiratsuchi, J. E. Ramos, E. R. Podack, J. Innate Immun. 2013, 5, 185.

[197] R. McCormack, L. de Armas, M. Shiratsuchi, E. R. Podack, Immunol. Res. 2013, 57, 268.

[198] R. H. P Law, N. Lukoyanova, I. Voskoboinik, T. T Caradoc-Davies, K. Baran, M. A. Dunstone, M. E. D’Angelo, E. V. Orlova, F. Coulibaly, S. Verschoor, K. A. Browne, A. Ciccone, M. J. Kuiper, P. I. Bird, J. A. Trapani, H. R. Saibil, J. C. Whisstock, Nature 2010, 468, 447.

[199] E. S. Parsons, G. J. Stanley, A. L. B. Pyne, A. W. Hodel, A. P. Nievergelt, A. Menny, A. R. Yon, A. Rowley, R. P. Richter, G. E. Fantner, D. Bubeck, B. W. Hoogenboom, Nat. Commun. 2019, 10, 2066.

[200] M. Serna, J. L. Giles, B. P. Morgan, D. Bubeck, Nat. Commun. 2016, 7, 10587.

[201] T. Praper, A. Sonnen, G. Viero, A. Kladnik, C. J. Froelich, G. Anderluh, M. Dalla Serra, R. J. C. Gilbert, J. Biol. Chem. 2011, 286, 2946.

[202] R. J. C Gilbert, M. D. Serra, C. J. Froelich, M. I. Wallace, G. Anderluh, Trends Biochem. Sci. 2014, 39, 510.

[203] S. S. Pang, C. Bayly-Jones, M. Radjainia, B. A. Spicer, R. H. P. Law, A. W. Hodel, E. S. Parsons, S. M. Ekkel, P. J. Conroy, G. Ramm, H. Venugopal, P. I. Bird, B. W. Hoogenboom, I. Voskoboinik, Y. Gambin, E. Sierecki, M. A. Dunstone, J. C. Whisstock, Nat. Commun. 2019, 10, 4288.

[204] M. E. Ivanova, N. Lukoyanova, S. Malhotra, M. Topf, J. A. Trapani, I. Voskoboinik, H. R. Saibil, Sci. Adv. 2022, 8, eabk3147.

[205] X. L. Yu, T. Ni, G. Munson, P. J. Zhang, R. J. C. Gilbert, EMBO J. 2022, 41, e111857.

[206] T. Ni, F. Jiao, X. Yu, S. Aden, L. Ginger, S. I. Williams, F. Bai, V. Pražák, D. Karia, P. Stansfeld, P. Zhang, G. Munson, G. Anderluh, S. Scheuring, R. J. C. Gilbert, Sci. Adv. 2020, 6, eaax8286.

[207] G. Moreno-Hagelsieb, B. Vitug, A. Medrano-Soto, M. H. Saier, J. Mol. Microb. Biotech. 2017, 27, 252.

[208] M. Wiens, M. Korzhev, A. Krasko, N. L. Thakur, S. Perovic-Ottstadt, H. J. Breter, H. Ushijima, R. Diehl-Seifert, I. M. Muller, W. E. G. Muller, J. Biol. Chem. 2005, 280, 27949.

[209] R. McCormack, E. R. Podack, J. Leukocyte Biol. 2015, 98, 761.

[210] E. L. Benard, P. I. Racz, J. Rougeot, A. E. Nezhinsky, F. J. Verbeek, H. P. Spaink, A. H. Meijer, J. Innate Immun. 2015, 7, 136.

[211] M. E. D’Angelo, M. A. Dunstone, J. C. Whisstock, J. A. Trapani, P. I. Bird, BMC Evol. Biol. 2012, 12, 59.

[212] T. Ni, F. Jiao, X. L. Yu, S. Aden, L. Ginger, S. I. Williams, F. F. Bai, V. Prazak, D. Karia, P. Stansfeld, P. J. Zhang, G. Munson, G. Anderluh, S. Scheuring, R. J. C. Gilbert, Sci. Adv. 2020, 6, eaaz8286.

[213] A. Bienvenüe, J. Sainte-Marie, L. Maurin, in Protein-Lipid and Lipid-Lipid Interactions in Model Systems and in Biological Membranes, Springer Series in NATO ASI Series, Vol. 91, Springer, Berlin, 1995.

[214] H. J. Sharpe, T. J. Stevens, S. Munro, Cell 2010, 142, 158.

[215] R. Phillips, T. Ursell, P. Wiggins, P. Sens, Nature 2009, 459, 379.

[216] T. Ursell, K. C. Huang, E. Peterson, R. Phillips, PLoS Comput. Biol. 2007, 3, e81.

[217] A. Marchesi, K. Umeda, T. Komekawa, T. Matsubara, H. Flechsig, T. Ando, S. Watanabe, N. Kodera, C. M. Franz, Sci. Rep. 2021, 11, 13003.

[218] T. Uchihashi, R. Iino, T. Ando, H. Noji, Science 2011, 333, 755.

[219] T. Ando, T. Uchihashi, N. Kodera, Annu. Rev. Biophys. 2013, 42, 393.

[220] M. Penedo, K. Miyazawa, N. Okano, H. Furusho, T. Ichikawa, M. S. Alam, K. Miyata, C. Nakamura, T. Fukuma, Sci. Adv. 2021, 7, eabj4990.

[221] G. Benn, I. V. Mikheyeva, P. G. Inns, J. C. Forster, N. Ojkic, C. Bortolini, M. G. Ryadnov, C. Kleanthous, T. J. Silhavy, B. W. Hoogenboom, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2021, 118, e2112237118.

[222] K. Kobayashi, N. Kodera, M. Miyata, Bio Protoc. 2022, 12, e4344.

[223] K. Kobayashi, N. Kodera, T. Kasai, O. Tahara Yuhei, T. Toyonaga, M. Mizutani, I. Fujiwara, T. Ando, M. Miyata, mBio 2021, 12, e0004021.

[224] R. Garcia, R. Proksch, Eur. Polym. J. 2013, 49, 1897.

[225] D. E. Otzen, M. S. Dueholm, Z. Najarzadeh, T. P. J. Knowles, F. S. Ruggeri, Small Methods 2021, 5, 2001002.

[226] M. Ziatdinov, Y. Liu, K. Kelley, R. Vasudevan, S. V. Kalinin, ACS Nano 2022, 16, 13492.

[227] V. G. Gisbert, S. Benaglia, M. R. Uhlig, R. Proksch, R. Garcia, ACS Nano 2021, 15, 1850.

[228] L. Puppulin, D. Kanayama, N. Terasaka, K. Sakai, N. Kodera, K. Umeda, A. Sumino, A. Marchesi, W. Weilin, H. Tanaka, T. Fukuma, H. Suga, K. Matsumoto, M. Shibata, ACS Appl. Mater. Interfaces 2021, 13, 54817.

[229] A. Belianinov, A. V. Ievlev, M. Lorenz, N. Borodinov, B. Doughty, S. V. Kalinin, F. M. Fernández, O. S. Ovchinnikova, ACS Nano 2018, 12, 11798.

[230] G. Ramer, F. S. Ruggeri, A. Levin, T. P. J. Knowles, A. Centrone, ACS Nano 2018, 12, 6612.

[231] C. Vitali, R. J. B. Peters, H.-G. Janssen, M. W. F. Nielen, F. S. Ruggeri, Trends Analyt. Chem. 2022, 157, 116819.

[232] S. V. Kalinin, R. Vasudevan, Y. Liu, A. Ghosh, K. Roccapriore, M. Ziatdinov, Machine Learn. Sci. Technol. 2023, 4, 023001.

[233] M. Ziatdinov, A. Ghosh, C. Y. Wong, S. V. Kalinin, Nat. Machine Intell. 2022, 4, 1101.

[234] S. V. Kalinin, A. Ghosh, R. Vasudevan, M. Ziatdinov, Nat. Phys. 2022, 18, 1152.

[235] S. V. Kalinin, O. Dyck, A. Ghosh, Y. Liu, B. G. Sumpter, M. Ziatdinov, APL Machine Learn. 2023, 1, 026117.

[236] Y. Liu, J. Yang, R. K. Vasudevan, K. P. Kelley, M. Ziatdinov, S. V. Kalinin, M. Ahmadi, J. Phys. Chem. Lett. 2023, 14, 3352.

[237] B. J. Shields, J. Stevens, J. Li, M. Parasram, F. Damani, J. I. M. Alvarado, J. M. Janey, R. P. Adams, A. G. Doyle, Nature 2021, 590, 89.

[238] M. Ziatdinov, S. Zhang, O. Dollar, J. Pfaendtner, C. J. Mundy, X. Li, H. Pyles, D. Baker, J. J. De Yoreo, S. V. Kalinin, Nano Lett. 2021, 21, 158.

[239] A. Biswas, Y. Liu, N. Creange, Y.-C. Liu, S. Jesse, J.-C. Yang, S. V. Kalinin, M. A. Ziatdinov, R. K. Vasudevan, NPJ Comput. Mater. 2024, 10, 29.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 Battelle Memorial Institute and The Author(s). Aggregate published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of SCUT, AIEI.