COMPARATIVE MORPHOLOGY OF SALIVARY GLANDS OF HUMANS AND LABORATORY ANIMALS

Abstract

The article summarizes comparative data on the normal morphology of the parotid, submandibular, and sublingual salivary glands of humans and some laboratory animals most commonly used in biomedical research. The information presented in this review shows the similarity of the general principles of the structure and function of the large salivary glands of humans, rats, mice, rabbits, guinea pigs and hamsters. However, morphology is still quite variable, which is explained, first of all, by phylogenetic features associated with the lifestyle of humans and animals, as well as the type of nutrition. When the anatomy of the glands is principally the same, only slightly different in shape and relative size, the interspecies differences in the topographic location of the glands and their microscopic structure became more significant. The differences in the composition of the secretion of human glands and glands of studied animals were mainly due to the structural features of the acini and excretory ducts and the location of myoepithelial cells in these structures. Thus, in preclinical studies of drugs, it is necessary to take into account not only the physiological characteristics of salivation and the biochemical composition of saliva but also the structural features of the salivary glands of various animal species. The information on the anatomy, topography, and syntopy of the salivary glands presented in this review can be useful in performing surgical procedures, in diagnostic and treatment procedures, and for modeling pathologies. Information about the histological structure will help to avoid difficulties in making a diagnosis, as well as incorrect interpretation of the data.

Keywords

salivary glands / parotid gland / submandibular gland / sublingual gland / zygomatic gland / laboratory animals

References

[1] Афанасьев В. В., Амерханов М. В., Денисов А. Б. Изменения в околоушной слюнной железе крыс при экспериментальном простатите // Стоматология. 2000. Т. 79, вып. 1. С. 5-7.

[2] Афанасьев В. В., Лежнев Д. А., Обиня Н. П. Аномалия развития протоков околоушной и поднижнечелюстной слюнных желез // Стоматология. 2009. Т. 88, вып. 6. С. 43-44.

[3] Боженкова М. В. Морфофункциональные изменения слюнных желез белых крыс в условиях воздействия высокой внешней температуры: Автореф. дис. … канд. биол. наук. М., 2008. 24 с.

[4] Быков В. Л. Гистология и эмбриология органов полости рта человека. 2-е изд., испр. СПб.: Специальная литература, 1998. 248 с.

[5] Газаль А. С., Изатулин В. Г., Никаноров С. Г., Зайцев А. П. Макроанатомическая характеристика околоушной слюнной железы человека // Фундаментальные исследования. 2005. Вып. 9. С. 83-84.

[6] Денисов А. Б. Гипертрофия слюнных желез. Механизмы развития и методы моделирования: обзор // Стоматология. 1994. Т. 73, вып. 3. С. 86-91.

[7] Денисов А. Б. Слюнные железы. Слюна. 5-е изд., перераб. и доп. М.: Изд-во РАМН, 2003. 131 с.

[8] Залавина С. В. и др. Особенности структурной организации крупных слюнных желёз беременной самки в условиях промышленной вибрации (экспериментальное исследование) [Электронный ресурс] // Медицина и образование в Сибири: сетевое научное издание, ISSN 1995-0020. 2014. № 6. Режим доступа: http://ngmu.ru/cozo/mos/article/text_full. php?id=1618 - 14.09.2015. Загл. с экрана // Meditsina i obrazovanie v Sibiri: setevoe nauchnoe izdanie. 2014. № 6. Access mode: http://ngmu. ru/cozo/mos/article/text_full.php?id=1618. 14.09.2015. In Russ.].

[9] Зеленевский Н. В., Алиев А. А., Лайшев К. А. и др. Кролик. СПб.: Агропромиздат, 2002. 448 с.

[10] Коноваленко Ю. А., Медведев М. А., Кротенко Н. М. Роль слюнных желез в регуляции эритропоэза // Фундаментальные исследования. 2004. Вып. 6. С. 50-51.

[11] Курносова Н. А., Семенова М. А., Дрождина Е. П., Гальчин А. В., Чернова А.O. Морфологические особенности околоушной слюнной железы и структура ферментоактивных зон нервно-мышечных синапсов латеральной жевательной мышцы белых крыс при питании диспергированной пищей // Фундаментальные исследования. 2014. Вып. 9-5. С. 1027-1031.

[12] Матвеев Р. С., Чибисов С. М., Ямашев И. Г. Изменение морфофункционального состояния органов внутренней и внешней секреции при экспериментальном объемном увеличении языка // Современные проблемы науки и образования. 2011. Вып. 5. С. 36.

[13] Михайлов В. В., Гордеева М. А., Матвеева В. Н. Роль слюнных желёз в механизме удаления излишков норадреналина в плазме крови // Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 1998. Т. 125, вып. 1. С. 15-17.

[14] Ноздрачев А. Д., Поляков Е. Л. Анатомия крысы. СПб.: Лань, 2001. 464 с.

[15] Оромян В. М. Анатомия и топография околоушной слюнной железы // European research. 2015. Т. 5, № 6. С. 69-70.

[16] Пушилина М. Ю. и др. Структурные перестройки околоушных слюнных желёз самцов-подростков крыс при хронической интоксикации свинцом и кадмием (экспериментальное исследование) [Электронный ресурс] // Медицина и образование в Сибири: сетевое научное издание, ISSN 1995-0020. 2015. № 3. Режим доступа: http://www.ngmu.ru/cozo/mos/ article/text_full.php?id=1748. 09.06.2018 // Meditsina i obrazovanie v Sibiri: setevoe nauchnoe izdanie. 2015. № 3 Access mode: http://www. ngmu.ru/cozo/mos/article/text_full.php?id=1748. 09.06.2018. In Russ.].

[17] Рыбакова М. Г. Об эндокринной функции слюнных желёз // Архив патологии. 1978. Т. 15, вып. 2. С. 85-91.

[18] Ульяновская С. А., Оправин А. С., Афоничева Е. Н., Давыдова А. Р., Карабанова А. В., Типисова Ю. П., Волкова А. Ю., Митрофанова М. И. Морфология поднижнечелюстных слюнных желез (обзор литературы) // Международный журнал экспериментального образования. 2015. № 2-1. С. 42-43.

[19] Adnyane I. K., Zuki A. B., Noordin M. M., Agungpriyono S. Histological study of the parotid and mandibular glands of barking deer (Muntiacus muntjak) with special reference to the distribution of carbohydrate content // Anat. Histol. Embryol. 2010. Vol. 39, № 6. P. 516-520. doi: 10.1111/j.1439-0264.2010.01023.x

[20] Al Okaili A. G., Sedeeq B. I., Hazeem M. I. Histological changes of the submandibular salivary gland of mice maintained on a liquid diet // Tikrit J. Pure Sci. 2009. Vol. 14. P. 22-25.

[21] Al-Saffar F. J., Simawy M. S. H. Histomorphological and histochemical study of the major salivary glands of adult local rabbits // Int. J. Adv. Res. 2014. Vol. 2, № 11. P. 378-402.

[22] Amano O. The salivary gland: anatomy for surgeons and researchers // Japan. J. Oral Maxill. Surg. 2011. Vol. 57, № 7. P. 384-393.

[23] Amano O., Iseki S. Cell growth factors in salivary glands // Microscope. 2005. Vol. 40. P. 1-6.

[24] Amano O., Mizobe K., Bando Y., Sakiyama K. Anatomy and histology of rodent and human major salivary glands: overview of the Japan salivary gland society-sponsored workshop // Acta Histochem. Cytochem. 2012. Vol. 45, № 5. P. 241-250. doi: 10.1267/ahc.12013

[25] Ballard O. T. The gross anatomy of cavia cobaya with a comparative study of another Hystoricomorph rodent, Erethizon dorsatus. Ph // D. Thesis, University of Kansas, in Cooper G.; Schiller A. L. 1975. P. 316.

[26] Banan Khojasteh S. M., Khajehnasiri N. The histological study of parotid and submandibular salivary glands of the porcupine (Erinaceous concolar) // J. Biol. Sci. 2011. Vol. 5, № 1. Ser. 16. P. 1-6.

[27] Bensley B. A., Craigie E. H. Bensley’s Practical Anatomy of the Rabbit: An Elementary Laboratory Text-Book in Mammalian Anatomy. 8th ed., fully rev. and edited by Craigie E. H. // University of Toronto Press. 1948. 406 p.

[28] Coire F.A.S., Umemura A. L.O., Cestari T.M., Taga R. Increase in the cell volume of the rat submandibular gland during postnatal development // Braz. J. Morphol. Sci. 2003. Vol. 20, № 1. P. 37-42.

[29] Cooper G., Schiller A. L. Anatomy of the guinea pig // Harvard University Press. Cambridge, Massachusetts. 1975. 417 p.

[30] Elewa Y.H., Bareedy M. H., Abuel-Atta A. A., Ichii O., Otsuka S., Kanazawa T., Lee S., Hashimoto Y., Kon Y. Structural characteristics of goat (Capra hircus) parotid salivary glands // Jpn. J. Vet. Res. 2010. Vol. 58, № 2. P. 121-135.

[31] Elewa Y. H., Ichii O., Otsuka S., Hashimoto Y., Kon Y. Structural change of goat parotid salivary gland: pre- and post-weaning periods // Anat. Histol. Embryol. 2014. Vol. 43, № 4. P. 265-272. doi: 10.1111/ahe.12071

[32] Estecondo S., Codon S. M., Casanave E. B. Histological study of the salivary glands in Zaedyus pichiy (Mammalia, Xenarthra, Dasypodidae) // Int. J. Morphol. 2005. Vol. 23, № 1. P. 19-24. doi: 10.4067/S0717-95022005000100004

[33] Featherstone J. D. The science and practice of caries prevention // J. Am. Dent. Assoc. 2000. Vol. 131, № 7. P. 887-899.

[34] Fernandes A. C.S., Lima R. G., Rossi M. A., Aguiar M. C. Parotid gland with double duct: an anatomic variation description // Int. J. Morphol. 2009. Vol. 27, № 1. P. 129-132. doi: 10.4067/S071795022009000100023

[35] Fox P. C. Acquired salivary dysfunction. Drugs and radiation // Ann. N. Y. Acad. Sci. 1998. Vol. 842. P. 132-137.

[36] Fujita-Yoshigaki J. Stimulation of regulated exocytosis of amylase from salivary parotid acinar cells by a consecutive reaction model comprising two sequential first-order reactions // J. Theor. Biol. 2000. Vol. 204, № 2. P. 165-177.

[37] Giroix M. H., Jijakli H., Courtois P., Zhang Y., Sener A., Malaisse W. J. Fructokinase activity in rat liver, ileum, parotid gland, pancreas, pancreatic islet, В and non-B islet cell homogenates // Int. J. Mol. Med. 2006. Vol. 17, № 3. P. 517-522.

[38] Habata I., Yasui T., Fujimori O., Tsukise A. Immunohistochemical aspects of anti-microbial properties in goat submandibular glands // Anat. Histol. Embryol. 2012. Vol. 41, № 1. P. 54-59. doi: 10.1111/j.1439-0264.2011.01102.x

[39] Haghighat N., Al-Hashimi I. A pilot study on the effect of radiation on calmodulin in rat submandibular salivary glands // Arch. Oral. Biol. 1999. Vol. 44, № 5. P. 383-389. doi: 10.1016/S00039969(99)00018-7

[40] Harrison J. D., Auger D. W., Paterson K. L., Rowley P. S. Mucin histochemistry of submandibular and parotid salivary glands of man: Light and electron microscopy // Histochem. J. 1987. Vol. 19, № 10-11. P. 555-564.

[41] Jonjic S. Surgical removal of mouse salivary glands // Curr. Protoc. Immunol. 2001. Chapter 1: Unit 1.11. doi: 10.1002/0471142735. im0111s43

[42] Junior B. K., Masuko T. S. Ultrastructure of the parotid and submandibular glands of the old world Marten (Carnivora; Mustelidae) // Ann. Anat. 1998. Vol. 180, № 1. P. 31-36. doi: 10.1016/S0940-9602(98)80127-1

[43] Khojasteh S. M.B., Delashoub M. Microscopic anatomy of the parotid and submandibular salivary glands in European hamster (Cricetus cricetus L.) // Int. Res. J. Applied and Basic Sci. 2012. Vol. 3, № 7. P. 1544-1548.

[44] Kim S. K. The cytochemical localization of adenylate cyclase activity in mucous and serous cells of the salivary gland // J. Supramol. Struct. 1976. Vol. 4, № 2. P. 185-197. doi: 10.1002/ jss.400040206

[45] Kimura J., Habata I., Endo H., Rerkamnuaychoke W., Kurohmaru M., Yamada J., Nishida T., Tsukise A. Histochemistry of complex carbohydrate in the major salivary glands of Hoary Bamboo rats (Rhizomys purinosus) // Anat. Histol. Embryol. 1998. Vol. 27, № 3. P. 147-153. doi: 10.1111/j.1439-0264.1998. tb00172.x

[46] Kronman J. H., Chauncey H. H. Preliminary report of a fourth major salivary gland (zygomatic) in the hamster // J. Dent. Res. 1964. Vol. 43. P. 1251. doi: 10.1177/00220345640430063601

[47] Kronman J. H., O’Donnell L. J., Chauncey H. H. Morphologic and histochemical comparision of the zygomatic, lachrymal and sublingual glands in female golden hamster // J. Dent. Res. 1968. Vol. 47, № 2. P. 207-213. doi: 10.1177/00220345680470020401

[48] Kurokawa S., Kojima Y., Mizuno K., Nakane A., Hayashi Y., Kohri K. Effect of epidermal growth factor on spermatogenesis in the cryptorchid rat // J. Urol. 2005. Vol. 174, № 6. P. 2415- 2419. doi: 10.1097/01.ju.0000180414.81767.68

[49] McLaughlin C. A., Chiasson R. B. Laboratory anatomy of the rabbit, 3rd ed. // Dubuque, IA, USA: Brown Publishers, 1990. P. 59-80.

[50] Mizuno T., McKinnon A., Ichihara N., Amasaki T., Asari M., Nishita T., Oishi M., Soeta S., Amasaki H. Histological structure and distribution of carbonic anhydrase isozymes (CA-I, II, III and VI) in major salivary gland in koalas // Anat. Histol. Embryol. 2009. Vol. 38, № 6. P. 449-454. doi: 10.1111/j.1439-0264.2009.00971.x

[51] Pedini V., Ceccarelli P., Gargiulo A. M. Glycoconjugates in the mandibular salivary gland of adult dogs revealed by lectin histochemistry // Res. Vet. Sci. 1994. Vol. 57, № 3. P. 353-357. doi: 10.1016/0034-5288(94)90130-9

[52] Poddar S., Jacob S. Gross and microscopic anatomy of the major salivary glands of the ferret // Acta. Anat. (Basel). 1977. Vol. 98, № 4. P. 434-443. doi: 10.1159/000144823

[53] Poddar S., Jacob S. Histology and mucosubstance hisochemistry of mongoose salivary glands // Acta Anat. (Basel). 1978. Vol. 100, № 4. P. 545-556. doi: 10.1159/000144939

[54] Pratten M. K., Williams M. A., Cope G. H. Compartmention of enzyme in the rabbit parotid salivary gland. A study by enzyme histochemical, tissue fractionation and morphometric techniques // Histochem. J. 1977. Vol. 9, № 5. P. 573-598.

[55] Proctor G. B., Carpenter G. H. Regulation of salivary gland function by autonomic nerves // Auton. Neurosci. 2007. Vol. 133, № 1. P. 3-18. doi: 10.1016/j.autneu.2006.10.006

[56] Quintarelli G., Dellovo M. C. Activation of glycoprotein biosynthesis by testeterone propionate on mouse exorbital glands // J. Histochem. Cytochem. 1965. Vol. 13, № 5. P. 361-364. doi: 10.1177/13.5.361

[57] Rana R., Minhas L. A., Saga Z., Mubarik A. Histological study of human sublingual with special emphasis on intercalated and striated ducts // Army Med. Coll. Pakist. Arm. For. Med. J. 2012, № 4. P. 1-8.

[58] Redman R. S. Myoepithelium of salivary glands // Microsc. Res. Tech. 1994. Vol. 27, № 1. P. 25-45. doi: 10.1002/ jemt.1070270103

[59] Reifel C. W., Travill A. A. Structure and carbohydrate histochemistry of postnatal canine salivary glands // Am. J. Anat. 1972. Vol. 134, № 3. P. 377-394. doi: 10.1002/aja.1001340308

[60] Reinecke M. Sekretionsstudien an den acinuszellen der parotis des meerschweinchens im normalen zustand, im hunger und nach pilocarpingabe // Archiv für klinische und experimentelle Ohren-, Nasen- und Kehlkopfheilkunde. 1967. Vol. 189, № 2. P. 168-179.

[61] Reznik G., Schuller H. M., Mohr U. Clinical Anatomy of the European Hamster: Cricetus cricetus, L. // U. S. Government Printing Office Wastiington.1978. 247 p.

[62] Ribeiro D. A., Assis G. F., Filho D. S., Rumio Taga. Postnatal development of zygomatic glands from guinea pig: a morphological and morphometric analyses // J. Cell Anim. Biol. 2007. Vol. 1, № 3. P. 058-061.

[63] Rosa F., Basso L., Valdora F., Neumaier C. E., Baio G. et al. Normal mouse anatomy on 3 T MRI // ECR 2014 / C-119. 2014. EPOS: Electronic Presentation Online System. Available at: http://posterng.netkey.at/esr/viewing/index. php?module=viewing_poster&task=viewsection&pi=121379&ti =402681&searchkey. doi: 10.1594/ ecr2014/C-1198

[64] Saracco C. G., Crabill E. V. Anatomy of the human salivary glands / In «Biology of the Salivary Glands», ed. by K. Dobrosielski-Vergona // Boca Raton: CRC Press, 1993. P. 1-14.

[65] Ship J. A. Xerostomia: aetiology, diagnosis, management and clinical implications / In «Saliva and Oral Health» 3rd ed., ed. by M. Edgar, C. Dawes, D.O’Mullane // London: British Dental Association. 2004. P. 50-70.

[66] Siegmund I. Anatomischer Vergleich von Ratte und Meer schweinchen zur Eignung für die experimen telle Kehlkopftransplantation / Inaugural-Dissertation zur Erlan gung der Doktorwürde der Medizinischen Fakultät der Bayerischen Julius-Maximilians-Universität zu Würzburg // Julius-Maximilians-Universität. Würzburg. 2004. 77 p.

[67] Sozmen M., Brown P. J., Cripps P. J. Quantization of histochemical staining of salivary gland mucin using image analysis in cats and dogs // Vet. Res. 1999. Vol. 30, № 1. P. 99-108.

[68] Spicer S. S., Duvenci J. Histochemical characteristics of mucopolysaccharides in salivary and exorbital lachrymal glands // Anat. Rec. 1964. Vol. 149. P. 333-358.

[69] Stephens L. C., King G. K., Peters L. J., Ang K. K., Schultheiss T. E., Jardine J. H. Unique radiosensitivity of serous cells in Rhesus monkey submandibular glands // Am. J. Pathol. 1986. Vol. 124, № 3. P. 479-487.

[70] Suzuki S., Ago A., Mohri S., Nishinakagawa H., Otsuka J. Fine structure of the parotid gland of Djungarian hamster (Phodopus sungarus) // Jikken Dobutsu. 1983. Vol. 32, № 4. P. 175-184.

[71] Tandler B., Gresik E. W., Nagato T., Phillips C. J. Secretion by striated ducts of mammalian major salivary glands: review from an ultrastructural, functional, and evolutionary perspective // Anat. Rec. 2001. Vol. 264, № 2. P. 121-145.

[72] Tandler B., Nagato T., Phillips C. J. Ultrastructure of the binary parotid glands in the free-tailed bat, Tadarida thersites. II. Accessory parotid gland // Anat. Rec. 1998. Vol. 251, № 1. P. 122-135.

[73] Triantafyllou A., Fletcher D., Scott J. Morphological phenotypes and functional capabilities of submandibular parenchymal cells of the ferret investigated by protein, mucosubstance and enzyme histochemistry // Histochem. J. 1999. Vol. 31, № 12. P. 789-796.

[74] Vignoli V. V., Nogueira J. C. Histology and mucosubstance histochemistry of the parotid gland in suckling, prepubertal and pubertal zebus (Bos indicus)// Anat. Histol. Embryol. 1981. Vol. 10, № 2. P. 147-158.

[75] Wagner J. E., Manning P. J. The Biology of the Guinea Pig (American College of Laboratory Animal Medicine series) // U. S.: Academic Press, 1976. 317 p.

[76] Wang S. L., Li J., Zhu X. Z., Sun K., Liu X. Y., Zhang Y. G. Sialographic characterization of the normal parotid gland of the miniature pig // Dentomaxillofac. Radiol. 1998. Vol. 27, № 3. P. 178-181. doi: 10.1038/sj/dmfr/4600336

[77] Watanabe S., Dawes C. Salivary flow rates and salivary film thickness in five-year-old children // J. Dent. Res. 1990. Vol. 69, № 5. P. 1150-1153. doi: 10.1177/00220345900690050601

[78] Weidner S., Probst A., Kneissl S. MR Anatomy of salivary glands in the dog // Anat. Histol. Embryol. 2012. Vol. 41, № 2. P. 149-153. doi: 10.1111/j.1439-0264.2011.01115.x

[79] Williams P. L., Warwick R., Dyson M., Bannister L. H. Gray’s Anatomy: 37th ed. // Edinburgh: Churchill Livingstone, 1989. 1598 p.

[80] Yazadni Moghaddam F., Darvish J., Mahdavi Shahri N., Abdulamir A. S., Mousavi M., Daud S. K. Comparative histological and histochemical inter-species investigation of mammalian submandibular salivary glands // Res. J. Appl. Sci. 2009. Vol. 4, № 1. P. 50-56.

[81] Young J. A., Van Lennep E. W. The Morphology of Salivary Glands // London: Academic Press. 1978. 273 p.

[82] Zainuddin N., Adnyane I. K.M., Sari D. K., Wresdiyati W., Agung priyono S. Histological and histochemical study of the submandibular and parotid glands of the tree shrew (Tupaia glis) with special reference to the distribution of carbohydrate // Primatol. Indonesia. 2000. Vol. 3. P. 9-16.

[83] Zhang X., Li J., Liu X. Y., Sun Y. L., Zhang C. M., Wang S. L. Morphological characteristics of submandibular glands of miniature pig // Chin. Med. J. 2005. Vol. 118, № 16. P. 1368-1373.

[84] Zhou J., Wang H., Yang G., Wang X., Sun Y., Song T., Zhang C., Wang S. Histological and ultrastructural characterization of developing miniature pig salivary glands // Anat. Rec (Hoboken). 2010. Vol. 293, № 7. P. 1227-1239. doi: 10.1002/ ar.21153

RIGHTS & PERMISSIONS

Muzhikyan A.A., Shedko V.V., Zaikin K.O., Gushchin Y.A., Makarova M.N., Makarov V.G.