PREMOTOR INTERNEURONS OF THE SPINAL CORD: TOPOGRAPHY AND STRUCTURAL-FUNCTIONAL CHARACTERISTIC

Abstract

The article provides the results of morpho-functional studies of groups of associative neurons considered as premotor interneurons (PI) of the spinal cord. The issues of their topography are covered, the structural and functional diversity of this type of interneurons, the orientation of the processes and their neurochemical characteristics are analyzed. It is shown that the differences between PIs are genetically determined. The results of the study of the activity of glutamate, GABA, AChE, HAT, CAB, NOS and NADP-diaphorase in this group of neurons are also presented and confirmed by own research. Contradictory data on the modular structure of the spinal cord are given. The data analyzed in the review allow the authors to suggest the existence of a complex cluster of premotor interneurons that affect motor neurons and autonomic (vegetative) neurons that are the part of the spinal cord nuclei.

Keywords

premotor interneuron / spinal cord / immunohistochemistry

References

[1] Анохин П. К. Биология и нейрофизиология условного рефлекса. М.: Медицина, 1968. 546 c.

[2] Бабминдра В. П., Брагина Т. А. Структурные основы межнейронной интеграции. Л.: Наука, 1982. 164 c.

[3] Гилерович Е. Г., Мошонкина Т. Р., Федорова Е. А., Шишко Т. Т., Павлова Н. В., Герасименко Ю. П., Отеллин В. А. Морфофункциональная характеристика поясничного утолщения спинного мозга крысы // Морфология. 2007. Т. 132, вып. 5. С. 33-37.

[4] Калиниченко С. Г., Матвеева Н. Ю. Самоорганизация нейронных систем и модульная архитектоника головного мозга // Тихоокеанский мед. журнал. 2010. № 4. С. 8-11.

[5] Карп В. П., Родштат И. В., Чернавский Д. С. Нейрохимия спинальной регуляции и нейрокомпьютинг // Вестник новых медицинских технологий. 1996. T. 3, № 4. C. 67-74.

[6] Коган А. Б.Функциональная организациянейронных механизмов мозга. Л.: Медицина, 1979. 224 c.

[7] Колос Е. А., Коржевский Д. Э. Распределение холинергических и нитроксидергических нейронов в спинном мозгу у новорожденных и взрослых крыс // Морфология. 2015. Т. 147, вып. 2. С. 32-37.

[8] Колос Е. А., Коржевский Д. Э. Неоднородность реакции на холинацетилтрансферазу в холинергических нейронах // Нейрохимия. 2016. Т. 33, № 1. С. 56-62.

[9] Коржевский Д. Э., Григорьев И. П., Сухорукова Е. Г., Гусельникова В. В. Иммуногистохимическая характеристика нейронов черного вещества головного мозга человека // Журнал неврологии и психиатрии им. С. С. Корсакова. 2017. Т. 117, № 4. С. 50-55.

[10] Краснощекова Е. И. Модульная организация нервных центров. СПб.: Изд-во СпбГУ, 2007. 130 c.

[11] Маслюков П. М., Коробкин А. А., Коновалов В. В., Порсева В. В., Емануйлов А. И. Возрастное развитие кальбиндин-иммунопозитивных нейронов симпатических узлов крысы // Морфология. 2012. Т. 141, вып. 1. С. 77-80.

[12] Одинак М. М., Живолупов С. А., Самарцев И. Н. Болевые синдромы в неврологической практике // Журнал неврологии и психиатрии им. С. С. Корсакова. 2009. № 9. С. 80-89.

[13] Оленев С. Н. Конструкция мозга. Л.: Медицина, 1987. 208 c.

[14] Пивченко П. Г. Структурная организация серого вещества спинного мозга человека и млекопитающих: Автореф. дис. … д-ра мед. наук. Харьков, 1993. 37 c.

[15] Порсева В. В. Кальбиндин иммунореактивные интернейроны промежуточной области и вентрального рога серого вещества спинного мозга белой крысы // Морфология. 2014. T. 146, вып. 6. C. 21-26.

[16] Порсева В. В., Шилкин В. В. NADPH-диафоразо-позитивные структуры спинного мозга и спинномозговых узлов // Морфология. 2010. Т. 137, вып. 2. С. 13-17.

[17] Порсева В. В., Шилкин В. В. Нейроны пластинки X спинного мозга // Тихоокеанский мед. журнал. 2016. № 4. С. 5-10. doi: 10.17238/PmJ1609-1175.2016.4.5-10

[18] Порсева В. В., Шилкин В. В., Стрелков А. А., Маслюков П. М. Кальбиндин-содержащие нейроны вентрального рога спинного мозга мышей // Морфология. 2014. Т. 146, вып. 4. С. 21-25.

[19] Порсева В. В., Шилкин В. В., Стрелков А. А., Маслюков П. М. Субпопуляции кальбиндин-иммунореактивных интернейронов дорсального рога спинного мозга мышей // Цитология. 2014. Т. 56, № 8. С. 612-618.

[20] Порсева В. В., Шилкин В. В., Стрелков А. А., Краснов И. Б., Маслюков П. М. Морфофункциональная характеристика премоторных нейронов спинного мозга мышей C57/BL6 после 30-суточного полета на биоспутнике Бион-М1 // Авиакосм. и экол. мед. 2016. Т. 50, № 5. С. 182-183.

[21] Черток В. М., Коцюба А. Е. Распределение NADPHдиафоразы и нейрональной NO-синтазы в ядрах продолговатого мозга // Морфология. 2013. Т. 144, вып. 6. С. 9-14.

[22] Экклс Д. Антидромный тормозной путь // Физиология нервных клеток. М.: Изд-во иностр. литры, 1959. С. 182-191.

[23] Яценко А. Д., Лютикова Т. М. Анализ морфоцитохимических показателей мотонейронов латеральных ядер спинного мозга мышей и крыс // Морфол. ведомости. 2012. № 4. С. 64-68.

[24] Aimar P., Pasti L., Carmignoto G., Merighi A. Nitric oxide-producing islet cells modulate the release of sensory neuropeptides in the rat substantia gelatinosa // J. Neurosci. 1998. Vol. 18, № 24. Р. 10375-10388.

[25] Alvarez F. J., Jonas P. C., Sapir T., Hartley R., Berrocal M. C., Geiman E. J., Todd A. J., Goulding M. Postnatal phenotype and localization of spinal cord V1 derived interneurons // J. Comp. Neurol. 2005. Vol. 493, № 2. P. 177-192. doi: 10.1002/cne.20711

[26] Anelli R., Heckman C. J. The calcium binding proteins calbindin, parvalbumin, and calretinin have specific patterns of expression in the gray matter of cat spinal cord // Neurocytol. 2005. Vol. 34, № 6. Р. 369-385. doi: 10.1007/s11068-006-8724-2

[27] Antal M., Freund T. F., Polgár E. Calcium-binding proteins, parvalbumin- and calbindin-D28k-immunoreactive neurons in the rat spinal cord and dorsal root ganglia: a light and electron microscopic study // J. Comp. Neurol. 1990. Vol. 295, № 3. P. 467-484. doi: 10.1002/cne.902950310

[28] Barber R. P., Phelps P. E., Houser C. R., Crawford G. D., Salvaterra P. M., Vaughn J. E. The morphology and distribution of neurons containing choline acetyltransferase in the adult rat spinal cord: an immunocytochemical study // J. Comp. Neurol. 1984. Vol. 229, № 3. P. 329-346. doi: 10.1002/cne.902290305

[29] Barber R. P., Vaughn J. E., Roberts E. The cytoarchitecture of GABAergic neurons in rat spinal cord // Brain Res. 1982. Vol. 238, № 2. P. 305-328.

[30] Bizzi E., D’Avella A., Saltiel P., Tresch M. Modular organization of spinal motor systems // Neuroscientist. 2002. Vol. 8, № 5. Р. 437-442. doi: 10.1177/107385802236969

[31] Borowska J., Jones C. T., Zhang H., Blacklaws J., Goulding M., Zhang Y. Functional subpopulations of V3 interneurons in the mature mouse spinal cord // J. Neurosci. 2013. Vol. 33, № 47. P. 18553-18565. doi: 10.1523/JNEUROSCI.2005-13.2013

[32] Caggiano V., Sur M., Bizzi E. Rostro-сaudal inhibition of hindlimb movements in the spinal cord of mice // PLoS ONE. 2014. Vol. 9, № 6. e100865. doi: 10.1371/ journal.pone.0100865/

[33] Calka J., Zalecki M., Wasowicz K., Arciszewski M. B., Lakomy M.A comparison of the distribution and morphology of ChAT-, VAChT-immunoreactive and AChE-positive neurons in the thoracolumbar and sacral spinal cord of the pig // Veterinarni Medicina. 2008. Vol. 53, № 8. P. 434-444. doi: 10.17221/1925-VETMED

[34] Cheng L., Arata A., Mizuguchi R., Qian Y., Karunaratne A., Gray P. A., Arata S., Shirasawa S., Bouchard M., Luo P., Chen C. L., Busslinger M., Goulding M., Onimaru H., Ma Q. Tlx3 and Tlx1 are post-mitotic selector genes determining glutamatergic over GABAergic cell fates // Nat. Neurosci. 2004. Vol. 7, № 5. Р. 510-517. doi: 10.1038/nn1221

[35] Coulon P., Bras H., Vinay L. Characterization of last-order premotor interneurons by transneuronal tracing with rabies virus in the neonatal mouse spinal cord // J. Comp. Neurol. 2011. Vol. 519, № 17. Р. 3470-3487. doi: 10.1002/cne.22717

[36] Dyck J., Lanuza G. M., Gosgnach S. Functional characterization of dI6 interneurons in the neonatal mouse spinal cord // J. Neurophysiol. 2012. Vol. 107, № 12. Р. 3256-3266. doi: 10.1152/ jn.01132.2011

[37] Edgley S. A. Organisation of inputs to spinal interneurone populations // J. Physiol. 2001. Vol. 533, № 1. P. 51-56. doi: 10.1111/j.1469-7793.2001.0051b.x

[38] Flynn J. R., Conn V.L., Boyle K. A., Hughes D. I., Watanabe M., Velasquez T., Goulding M. D., Callister R. J., Graham B. A. Anatomical and molecular properties of long descending propriospinal neurons in mice // Front. Neuroanat. 2017. Vol. 11:5. doi: 10.3389/fnana.2017.00005

[39] Foster J. A., Phelps P. E. Neurons expressing NADPH-diaphorase in the developing human spinal cord // J. Comp. Neurol. 2000. Vol. 427, № 3. P. 417-427.

[40] Freire M. A.M., Guimarães J. S., Gomes-Leal W., Pereira A. Pain modulation by nitric oxide in the spinal cord // Front Neurosci. 2009. Vol. 3, № 2. Р. 175-181. doi: 10.3389/neuro.01.024.2009

[41] Freire M. A.М., Tourinho S. C., Guimarães J. S., Oliveira J. L.F., Picanço-Diniz C. W., Gomes-Leal W., Pereira A. Histochemical characterization, distribution and morphometric analysis of NADPH diaphorase neurons in the spinal cord of the agouti // Front. Neuroanat. 2008. Vol. 2. P. 2-9. doi: 10.3389/ neuro.05.002.2008

[42] Geiman E. J., Knox M. C., Alvarez F. J. Postnatal maturation of gephyrin/glycine receptor clusters on developing Renshaw cells // J. Comp. Neurol. 2000. Vol. 426, № 1. P. 130-142.

[43] Goetz C., Pivetta C., Arber S. Distinct limb and trunk premotor circuits establish laterality in the spinal cord // Neuron. 2015. Vol. 85, № 1. P. 131-144. doi: 10.1016/j.neuron.2014.11.024

[44] Gookin J. L., Rhoads J. M., Argenzio R. A. Inducible nitric oxide synthase mediates early epithelial repair of porcine ileum // Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol. 2002. Vol. 283, № 1. Р. 157-168. doi: 10.1152/ajpgi.00005.2001

[45] Gotts J., Atkinson L., Yanagawa Y., Deuchars J., Deuchars S. A. Co-expression of GAD67 and choline acetyltransferase in neurons in the mouse spinal cord: A focus on lamina X // Brain Res. 2016. Vol. 1646. P. 570-579. doi: 10.1016/j.brainres.2016.07.001

[46] Grudt T. J., Perl E. R. Correlations between neuronal morphology and electrophysiological features in the rodent superficial dorsal horn // J. Physiol. 2002. Vol. 540, pt. 1. P. 189-207.

[47] Jankowska E., Bannatyne B. A., Stecina K., Hammar I., Cabaj A., Maxwell D. J. Commissural interneurons with input from group I and II muscle afferents in feline lumbar segments: neurotransmitters, projections and target cells // J. Physiol. 2009. Vol. 587, № 2. P. 401-418. doi: 10.1113/jphysiol.2008.159236

[48] Jankowska E., Edgley S. A. Functional subdivision of feline spinal interneurons in reflex pathways from group Ib and II muscle afferents; an update // Eur. J. Neurosci. 2010. Vol. 32, № 6. Р. 881-893. doi: 10.1111/j.1460-9568.2010.07354.x

[49] Jovanovic K., Pastor A. M., O’Donovan M. J. The use of PRV-Bartha to define premotor inputs to l.umbar motoneurons in the neonatal spinal cord of the mouse // PLoS ONE. 2010. Vol. 5, № 7. P. e11743. doi: 10.1371/journal.pone.0011743

[50] Kim J. J., Chang I. Y., Chung Y. Y., Yoon S. P., Moon J. S., Yoon H. J. Immunohistochemical studies on the calbindin D-28K and parvalbumin positive neurons in the brain stem and spinal cord after transection of spinal cord of rats // Korean J. Phys. Anthropol. 2002. Vol. 15, № 4. P. 305-329.

[51] Kim J. S., Kim J. M., Son J. A., Han S. Y., Kim C. T., Lee N. S., Jeong Y. G. Decreased calbindin-immunoreactive Renshaw cells (RCs) in the lumbar spinal cord of the ataxic pogo mice // Korean J. Anat. 2008. Vol. 41, № 4. P. 255-263.

[52] Lee J. C., Hwang I. K., Cho J. H., Moon S. M., Kang T. C., Kim W. K., Won M. H. Expression and changes of calbindin D-28k immunoreactivity in the ventral horn after transient spinal cord ischemia in rabbits // Neurosci. Lett. 2004. Vol. 369, № 2. P. 145-149. doi: 10.1016/j.neulet.2004.07.082

[53] Levine A. J., Hinckley C. A., Hilde K. L., Driscoll S. P., Poon T.H., Montgomery J. M., Pfaff S. L. Identification of a cellular node for motor control pathways // Nat. Neurosci. 2014. Vol. 17. P. 586-593. doi: 10.1038/nn.3675

[54] Liu T.T., Bannatyne B. A., Maxwell D. J. Organization and neurochemical properties of intersegmental interneurons in the lumbar enlargement of the adult rat // Neuroscience. 2010. Vol. 171, № 2. P. 461-484. doi: 10.1016/j.neuroscience.2010.09.012

[55] Lu D. C., Niu T., Alaynick W.A. Molecular and cellular development of spinal cord locomotor circuitry // Front. Mol. Neurosci. 2015. Vol. 8. P. 25. doi: 10.3389/fnmol.2015.00025

[56] Magoul R., Onteniente B., Geffard M., Calas A. Anatomical distribution and ultrastructural organization of the gabaergic system in the rat spinal cord. An immunocytochemical study using anti-GABA antibodies // Neurosci. 1987. Vol. 20, № 3. P. 1001-1009.

[57] Marsala J., Marsala M., Lukacova N., Ishikawa T., Cízková D. Localization and distribution patterns of nicotinamide adenine dinucleotide phosphate diaphorase exhibiting axons in the white matter of the spinal cord of the rabbit // Cell. Mol. Neurobiol. 2003. Vol. 23, № 1. P. 57-92.

[58] Marsala J., Vanický I., Marsala M., Jalc P., Orendácová J., Taira Y. Reduced nicotinamide adenine dinucleotide phosphate diaphorase in the spinal cord of dogs // Neuroscience. 1998. Vol. 85, № 3. P. 847-862.

[59] Maxwell D. J., Belle M. D., Cheunsuang O., Stewart A., Morris R. Morphology of inhibitory and excitatory interneurons in superficial laminae of the rat dorsal horn // J. Physiol. 2007. Vol. 584, pt. 2. P. 521-533. doi: 10.1113/jphysiol.2007.140996

[60] Mentis G. Z., Siembab V. C., Zerda R., O’Donovan M. J., Alvarez F. J. Primary afferent synapses on developing and adult Renshaw cells // J. Neurosci. 2006. Vol. 26, № 51. Р. 13297- 13310.

[61] Merkulyeva N., Veshchitskii A., Makarov F., Musienko P., Gerasimenko Y. Distribution of 28 kDa calbindin-immunopositive neurons in the cat spinal cord // Frontiers in Neuroanatomy. 2016. Vol. 9. 166 (1-13). doi: 10.3389/fnana.2015.00166

[62] Miles G. B., Hartley R., Todd A. J., Brownstonу R. M. Spinal cholinergic interneurons regulate the excitability of motoneurons during locomotion // Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007. Vol. 104, № 7. P. 2448-2453. doi: 10.1073/pnas.0611134104

[63] Nazli M. Immunohistochemical distribution of neuropeptide Y and neuropeptide Y Y1 receptor in the rat lumbar spinal cord // Acta Veterinaria (Belgrad). 2005. Vol. 55, № 5-6. Р. 395-401.

[64] Nowak A., Mathieson H. R., Chapman R. J., Janzsó G., Yanagawa Y., Obata K., Szabo G., King A. E. Kv3.1b and Kv3.3 channel subunit expression in murine spinal dorsal horn GABAergic interneurones // J. Chem. Neuroanat. 2011. Vol. 42, № 1. P. 30-38. doi: 10.1016/j.jchemneu.2011.02.003

[65] Polgár E., Al-Khater K. M., Shehab S., Watanabe M., Todd A. J. Large projection neurons in lamina I of the rat spinal cord that lack the neurokinin 1 receptor are densely innervated by VGLUT2 containing axons and possess GluR4 containing AMPA receptors // J. Neurosci. 2008. Vol. 28, № 49. P. 13 150-13 160. doi: 10.1523/JNEUROSCI.4053-08.2008

[66] Polgar E., Sardella T. C., Tiong S. Y., Locke S., Watanabe M., Todd A. J. Functional differences between neurochemically defined populations of inhibitory interneurons in the rat spinal dorsal horn // Pain. 2013. Vol. 154, № 12. Р. 2606-2615. doi: 10.1016/j.pain.2013.05.001

[67] Porseva V. V., Shilkin V. V., Krasnov I. B., Masliukov P. M. Calbindin-D28k immunoreactivity in the mice thoracic spinal cord after space flight // Intern. J. Astrobiol. 2015. Vol. 14, № 4. Р. 555-562. doi: 10.1017/S1473550415000130

[68] Puskár Z., Antal M. Localization of last-order premotor interneurons in the lumbar spinal cord of rats // J. Comp. Neurol. 1997. Vol. 389, № 3. P. 377-389.

[69] Ribeiro-da-Silva A. Substantia gelatinoza of the spinal cord. In: The Rat Nervous System / Paxinos G. (Eds). Elsevier Academic Press, 2004. Р. 129-148.

[70] Schoenen J., Faull R. L. M. Spinal cord: cyto- and chemoarchitecture. In: The Human Nervous System / Paxinos G., May J. K. (Eds). Elsevier Academic Press, 2004. P. 190-232.

[71] Schouenborg J. Modular organisation and spinal somatosensory imprinting // Brain. Res. Rev. 2002. Vol. 40. P. 80-91. doi: 10.1016/S0165-0173 (02)00191-1

[72] Schwaller B. The use of transgenic mouse models to reveal the functions of Ca2+ buffer proteins in excitable cells // Biochim. Biophys. Acta. 2012. Vol. 1820. P. 1294-1303. doi: 10.1016/j. bbagen.2011.11.008

[73] Sher Y., Cohen O., Zinger N., Harel R., Rubinsky B., Prut Yi. Spatiotemporal organization of neuronal activity in the cervical cord of behaving primates // Front. Neurosci. 2010. Vol. 4. P. 195. doi: 10.3389/fnins.2010.00195

[74] Stepien A. E., Tripodi M., Arber S. Monosynaptic rabies virus reveals premotor network organization and synaptic specificity of cholinergic partition cells // Neuron. 2010. Vol. 68, № 3. P. 456-472. doi: 10.1016/j.neuron.2010.10.019

[75] Tang X., Neckel N. D., Schramm L. P. Locations and morphologies of sympathetically correlated neurons in the T10 spinal segment of the rat // Brain Res. 2003. Vol. 976, № 2. P. 185-193. doi: 10.1016/S0006-8993 (03)02601-5

[76] Todd A. J. Neuronal circuitry for pain processing in the dorsal horn // Nature Rev. Neurosci. 2010. Vol. 11, № 12. P. 823-836. doi: 10.1038/nrn2947

[77] Wang Z., Li L., Goulding M., Frank E. Early postnatal development of reciprocal Ia inhibition in the murine spinal cord // J. Neurophysiol. 2008. Vol. 100, № 1. P. 185-196. doi: 10.1152/ jn.90354.2008

[78] Yasaka, T. Kato G., Furue H., Rashid M. H., Sonohata M., Tamae A., Murata Y., Masuko S., Yoshimura M. Cell-typespecific excitatory and inhibitory circuits involving primary afferents in the substantia gelatinosa of the rat spinal dorsal horn in vitro // J. Physiol. 2007. Vol. 581. P. 603-618. doi: 10.1113/ jphysiol.2006.123919

[79] Zhang M. D., Tortoriello G., Hsueh B., Tomer R., Ye L., Mitsios N., Borgius L., Grant G., Kiehn O., Watanabe M., Uhlen M., Mulder J. Neuronal calcium-binding proteins 1/2 localize to dorsal root ganglia and excitatory spinal neurons and are regulated by nerve injury // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014. Vol. 111, № 12. P. E1149-1158. doi: 10.1073/pnas.1402318111

RIGHTS & PERMISSIONS

Porseva V.V., Shilkin V.V., Maslyukov P.M., Nozdrachev A.D.