Features of change of immune status indicators in individuals with active and latent forms of herpes-virus infections

Abstract

Objective. The aim of the study is to investigate the peculiarities of changes in the immune status of individuals with active and latent forms of herpesvirus infections. Herpesvirus infections are an urgent problem of modern health care.

Materials and methods. The prospective longitudinal cohort study included 92 permanent blood donors who were examined twice at 6-month intervals for the presence of specific IgM and IgG antibodies and antigens of herpes simplex viruses 1, 2, Epstein-Barr, cytomegalovirus, human herpesvirus type 6, as well as humoral immunity indicators.

Results. In the period from October to April, 68.5 % of blood and its components donors were found to have markers of active herpesvirus infection caused by HSV 1, 2, EBV, CMV, and HHV6. The combination of the detected markers in the absence of clinical manifestations and changes in General and biochemical blood tests indicated asymptomatic reactivation of latent infection. The frequency of reactivations in the autumn and spring months is the same. The absence of IgG production after asymptomatic reactivation of HSV-2 and HHV-6 infections and an increase in IgG concentrations to HSV-1, EBV, and CMV were revealed. EBV infection is the most common among the studied nosologies (98.91 %) and is characterized by statistically significantly higher levels of specific IgG. The effect of asymptomatic reactivation of herpesvirus infections on the levels of total IDA, IgM, IgG, IDE, and CEC was not established.

Conclusions. Asymptomatic reactivation of herpesvirus infections does not significantly affect the changes in immune status indicators, and the absence of clinical manifestations, and significant changes in General and biochemical blood tests cause epidemiological risks associated with difficulties in identifying the sources of infection.

Keywords

herpesviruses / herpes simplex viruses / Epstein-Barr virus / cytomegalovirus / type 6 human herpes virus / immune status / immunoglobulins

References

[1] Sobchak D.M., Volsky N.E., Khramov R.R., Kuvshinov I.A., Vasilieva N.V. Evaluation of immune response indicators in patients with respiratory tuberculosis and opportunistic infections. Zhurnal MediAl' 2020; 1 (25): 33–36 (in Rus-sian).

[2] Собчак Д.М., Волский Н.Е., Храмов Р.Р., Кувшинов И.А., Васильева Н.В. Оценка показателей иммунного ответа у больных с туберкулезом органов дыхания и оппортунистическими инфекциями. МедиАль 2020; 1 (25): 33–36.

[3] Feklisova L.V., Savitskaya N.A., Karazhas N.V., Boshyan R.E., Tselipanova E.E. Clinical and laboratory assessment of detection of markers of opportunistic infections in children with acute respiratory infections with airway obstruction. Detskie infekcii 2008; 4: 13–17 (in Russian).

[4] Феклисова Л.В., Савицкая Н.А., Каражас Н.В., Бошьян Р.Е., Целипанова Е.Е. Клинико-лабораторная оценка обнаружения маркеров оппортунистических инфекций у детей, больных ОРЗ с обструкцией дыхательных путей. Детские инфекции 2008; 4: 13–17.

[5] Solomay T.V. Semenenko T.A., Ivanova M.Yu. Role of Epstein-Barr virus infection and hepatitis B and C in liver pathology. Voprosy virusologii 2019; 64 (5): 215–220 (in Russian).

[6] Соломай Т.В., Семененко Т.А., Иванова М.Ю. Роль Эпштейна – Барр-вирусной инфекции и гепатитов В и С в патологии печени. Вопросы вирусологии 2019; 64 (5): 215–220.

[7] Solomay T.V., Semenenko T.A. Viral hepatitis B, C and infectious mononucleosis: epidemiological similarities and differences. Voprosy virusologii 2020; 65 (1): 27–34 (in Russian).

[8] Соломай Т.В., Семененко Т.А. Вирусные гепатиты В, С и инфекционный мононуклеоз: эпидемиологическое сходство и различия. Вопросы вирусологии 2020; 65 (1): 27–34.

[9] Golik O.O., Konnova T.V., Suzdaltsev A.A. Clinical and laboratory characteristics of cytomegalovirus infection in immunocompromised individuals in the Samara region. Vestnik medicinskogo instituta «Reaviz»: reabilitacija, vrachizdorov'e 2019; 6 (42): 78–84 (in Russian).

[10] Голик О.О., Коннова Т.В., Суздальцев А.А. Клинико-лабораторная характеристика цитомегаловирусной инфекции у имуунокомпрометированных лиц в Самарской области. Вестник медицинского института «Реавиз»: реабилитация, врач и здоровье 2019; 6 (42): 78–84.

[11] Akhmedov Yu.A., Dadasheva H.R., Dadasheva H.R., Javadzadeh S.H., Mammadov M.K., Magamedli A.Yu. Seropositivity against the herpes simplex virus among cancer patients and healthy individuals living in Azerbaijan. Biomedicina (Baku) 2018; 1: 33–35 (in Russian).

[12] Ахмедов Ю.А., Дадашева H.Р., Дадашева H.Р., Джавадзаде С.H., Мамедов М.К., Магамедли А.Ю. Серопозитивность в отношении вируса простого герпеса среди онкологических больных и здоровых лиц, живущих в Азербайджане. Биомедицина (Баку) 2018; 1: 33–35.

[13] Le J., Durand C.M., Agha I., Brennan D.C. Epstein-Barr virus and renal transplantation. Transplant Rev (Orlando) 2017; 31 (1): 55–60.

[14] Lancini D., Faddy H.M., Flower R., Hogan C. Cytomegalovirus disease in immunecompetent adults. Med J Aust 2014; 201 (10): 578–580.

[15] Lancini D., Faddy H.M., Flower R., Hogan C. Cytomegalovirus disease in immunocompetent adults. Med J Aust 2014; 201 (10): 578–580.

[16] Wen L., Qiu Y., Cheng S., Jiang X., Ma Y.P., Fang W., Wang W., Cui J., Ruan Q., Zhao F., Hu F., Luo M.H. Serologic and viral genome prevalence of HSV, EBV, and HCMV among healthy adults in Wuhan, China. J Med Virol 2018; 90 (3): 571–581.

[17] Wen L., Qiu Y., Cheng S., Jiang X., Ma Y.P., Fang W., Wang W., Cui J., Ruan Q., Zhao F., Hu F., Luo M.H. Serologic and viral genome prevalence of HSV, EBV, and HCMV among healthy adults in Wuhan, China J Med Virol 2018; 90 (3): 571–581.

[18] Mogensen T.H., Melchjorsen J., Malmgaard L., Casola A., Paludan S.R. Suppression of proinflammatory cytokine expression by herpes simplex virus type 1. J Virol 2004; 78 (11): 5883–5890.

[19] Jiang X.N., Yu B.H., Yan W.H., Lee J., Zhou X.Y., Li X.Q. Epstein-Barr viruspositive diffuse large B-cell lymphoma features disrupted antigen capture/presentation and hijacked T-cell. Oncoimmunology 2019; 9 (1): 1683346.

[20] Jiang X.N., Yu B.H., Yan W.H., Lee J., Zhou X.Y., Li X.Q. Epstein-Barr virus-positive diffuse large B-cell lymphoma features disrupted antigen capture/presentation and hijacked T-cell. Oncoimmunology 2019; 9 (1): 1683346.

[21] Christensen-Quick A., Massanella M., Frick A., Rawlings S.A., Spina C., Vargas-Meneses M., Schrier R., Nakazawa M., Anderson C., Gianella S. Subclinical cytomegalovirus DNA is associated with CD4 T cell activation and impaired CD8 T cell CD107a expression in people living with HIV despite early antiretroviral therapy. J Virol 2019; 93 (13): e00179–00219.

[22] Solomay T.V. Long-term dynamics of morbidity and territorial distribution of infectious mononucleosis. Zdravoohranenie Rossijskoj Federacii 2019; 63 (4): 186–192 (in Russian).

[23] Соломай Т.В. Многолетняя динамика заболеваемости и территориальное распространение инфекционного мононуклеоза. Здравоохранение Российской Федерации 2019; 63 (4): 186–192.

[24] Egorova N.Yu., Molochkova O.V., Guseva L.N., Waltz N.L., Chusov K.P. Active herpesvirus infection in young children. Detskie infekcii 2018; 17 (4): 22–28 (in Russian).

[25] Егорова Н.Ю., Молочкова О.В., Гусева Л.Н., Вальтц Н.Л., Чусов К.П. Активная герпесвирусная инфекция у детей раннего возраста. Детские инфекции 2018; 17 (4): 22–28.

[26] Demina O.I., Tikhomirov D.S., Chebo-tareva T.A., Mazankova L.N., Tupoleva T.A. Clinical significance of virological methods for verifying the etiology of infectious mononucleosis. Detskie infekcii 2020; 19 (2): 29–37.

[27] Демина О.И., Тихомиров Д.С., Чеботарёва Т.А., Мазанкова Л.Н., Туполева Т.А. Клиническая значимость вирусологических методов верификации этиологии инфекционного мононуклеоза. Детские инфекции 2020; 19 (2): 29–37.

[28] Melekhina E.V., Znojko O.O., Abramov D.D., Muzyka A.D., Gorelov A.V. On the formation of asymptomatic forms of infection caused by the human herpes virus 6A/B in children. Infekcionnyebolezni: novosti, mnenija, obuchenie 2020; 9 (1): 78–87 (in Rus-sian).

[29] Мелехина Е.В., Знойко О.О., Абрамов Д.Д., Музыка А.Д., Горелов А.В. К вопросу о формировании бессимптомных форм инфекции, вызванной вирусом герпеса человека 6А/В, у детей. Инфекционные болезни: новости, мнения, обучение 2020; 9 (1): 78–87.

[30] Solomay T.V., Semenenko T.A., Karazhas N.V., Rybalkina T.N., Kornienko M.N., Boshyan R.E., Golosova S.A., Ivanova I.V. Assessment of the risk of infection with herpesviruses during transfusion of donor blood and its components. Analiz riska zdorov'ju 2020; 2: 135–142 (in Russian).

[31] Соломай Т.В., Семененко Т.А., Каражас Н.В., Рыбалкина Т.Н., Корниенко М.Н., Бошьян Р.Е., Голосова С.А., Иванова И.В. Оценка риска инфицирования герпесвирусами при переливании донорской крови и ее компонентов. Анализ риска здоровью 2020; 2: 135–142.

[32] Linkevich E.E. Dynamics of circulation of specific serum markers of active replication of herpesvirus (HSV, CMV) infection in the population of the Go-mel region. Problemy zdorov'ja i jekologii 2009; 1 (19): 94–96 (in Rus-sian).

[33] Линкевич Е.Е. Динамика циркуляции специфических сывороточных маркеров активной репликации герпесвирусной (HSV, CMV) инфекции в популяции населения Гомельского региона. Проблемы здоровья и экологии 2009; 1 (19): 94–96.

[34] Kornienko M.N., Rybalkina T.N., Karazhas N.V., Nikitina G.Yu., Kalugina M.Yu., Yarosh L.V., Semenenko T.A. Identification of markers of opportunistic infections and viral hepatitis in oncohematological patients. Jepidemiologija i infekcionnye bolezni 2015; 20 (6): 33–38 (in Russian).

[35] Корниенко М.Н., Рыбалкина Т.Н., Каражас Н.В., Никитина Г.Ю., Калугина М.Ю., Ярош Л.В., Семененко Т.А. Выявление маркеров оппортунистических инфекций и вирусных гепатитов у онкогематологических пациентов. Эпидемиология и инфекционные болезни 2015; 20 (6): 33–38.

[36] Solomay T.V., Semenenko T.A., Filatov N.N., Kolbutova K.B., Oleynikova D.Yu., Karazhas N.V. The Role of children and adults as a reservoir of pathogens during the seasonal increase in the incidence of upper respiratory tract infections. Detskie infekcii 2020; 19 (3): 5–11 (in Russian).

[37] Соломай Т.В., Семененко Т.А., Филатов Н.Н., Колбутова К.Б., Олейникова Д.Ю., Каражас Н.В. Роль детей и взрослых как резервуара возбудителей в период сезонного подъема заболеваемости инфекциями верхних дыхательных путей. Детские инфекции 2020; 19 (3): 5–11.

[38] Huang Y., Guo X., Song Q., Wang H., Yu H., Zhang Y., Qiao E., Xue W., Li X., Zhuang S., Wei F., Li T., Ge S., Wu T., Xia N., Zhang J. Cytomegalovirus Shedding in Healthy Seropositive Female College Students: A 6-Month Longitudinal Study. J Infect Dis 2018; 217 (7): 1069-1073.

[39] Huang Y., Guo X., Song Q., Wang H., Yu H., Zhang Y., Qiao E., Xue W., Li X., Zhuang S., Wei F., Li T., Ge S., Wu T., Xia N., Zhang J. Cytomegalovirus Shedding in Healthy Seropositive Female College Students: A 6-Month Longitudinal Study. J Infect Dis 2018; 217 (7): 1069–1073.

[40] Demina O.I., Tikhomirov D.S., Chebotareva T.A., Mazankova L.N., Tupoleva T.A. Clinical significance of virological methods for verifying the etiology of infectious mononucleosis. Detskie infekcii 2020; 19 (2): 29–37 (in Russian).

[41] Демина О.И., Тихомиров Д.С., Чеботарёва Т.А., Мазанкова Л.Н., Туполева Т.А. Клиническая значимость вирусологических методов верификации этиологии инфекционного мононуклеоза. Детские инфекции 2020; 19 (2): 29–37.

[42] Nesterova I.V., Khalturina E.O. Algorithm of clinical, immunological and laboratory diagnostics of atypical chronic active Epstein-Barr herpesvirus infection. Rossijskij immunologicheskij zhurnal 2018; 12 (21): 170–177 (in Russian).

[43] Нестерова И.В., Халтурина Е.О. Алгоритм клинико-иммунологической и лабораторной диагностики атипичной хронической активной Эпштейн – Барр-герпесвирусной инфекции. Российский иммунологический журнал 2018; 12 (21), 2: 170–177.

[44] Mardanly S.G., Arsenyeva V.A., Mardanly S.S., Rotanov S.V., Amelina E.A. Synchronous detection of serological markers of major human herpesvirus infections. Klinicheskaja laboratornaja diagnostika 2018; 1: 35–40 (in Russian).

[45] Марданлы С.Г., Арсеньева В.А., Марданлы С.С., Ротанов С.В., Амелина Е.А. Синхронная детекция серологических маркёров основных герпесвирусных инфекций человека. Клиническая лабораторная диагностика 2018; 1: 35–40.

[46] Lu G., Zhang N., Qi J., Li Y., Chen Z., Zheng C., Gao G.F., Yan J. Crystal structure of herpes simplex virus 2 gD bound to nectin-1 reveals a conserved mode of receptor recognition. J Virol 2014; 88 (23): 13678–13688.

[47] Chou S., Marousek G.I. Homology of the envelope glycoprotein B of human herpesvirus-6 and cytomegalovirus. Virology 1992; 191 (1): 523–528.

[48] Chou S., Marousek GI. Homology of the envelope glycoprotein B of human herpesvirus-6 and cytomegalovirus. Virology 1992; 191 (1): 523–528.

[49] Melekhina E.V., Muzyka A.D., Kalugina M.Yu., Gorelov A.V., Chugunova O.L. Modern concepts of infection caused by human herpes virus type 6. Arhiv vnutrennej mediciny 2016; 1 (27): 13–19 (in Russian).

[50] Мелёхина Е.В., Музыка А.Д., Калугина М.Ю., Горелов А.В., Чугунова О.Л. Современные представления об инфекции, вызванной вирусом герпеса человека 6-го типа. Архивъ внутренней медицины 2016; 1 (27): 13–19.

[51] Liu T., Liu J.F., Yu H., Si G.J., Hu J., Li J. Production of a fragment of glycoprotein G of herpes simplex virus type 2 and evaluation of its diagnostic potential. Singapore Med J 2015; 56 (6): 346–352.

[52] Kostadinova T., Ivanova L., Bozhkova M., Tsaneva D., Todorova T., Stoykova Z. Use of Immunoblot IgM in patients with serological and clinical evidence of primary EBV infection and reactivation. J of IMAB 2018; 24 (3): 2186–2189.

[53] Kalugina M.Yu., Karazhas N.V., Rybalkina T.N., Boshyan R.E., Ermakova T.M., Tebenkov A.V. Relevance of diagnosis of infection caused by human herpes virus type 6. Detskie infekcii 2012; 1: 60–63 (in Russian).

[54] Калугина М.Ю., Каражас Н.В., Рыбалкина Т.Н., Бошьян Р.Е., Ермакова Т.М., Тебеньков А.В. Актуальность диагностики инфекции, вызванной вирусом герпеса человека 6-го типа. Детские инфекции 2012; 1: 60–63.

[55] Nasrallah G.K., Dargham S.R., Mohammed L.I., Abu-Raddad L.J. Estimating seroprevalence of herpes simplex virus type 1 among different Middle East and North African male populations residing in Qatar. J Med Virol 2018; 90 (1): 184–190.

[56] Dargham S.R., Nasrallah G.K., Al-Absi E.S., Mohammed L.I., Al-Disi R.S., Nofal M.Y., Abu-Raddad L.J. Herpes simplex virus type 2 Seroprevalence among different national populations of Middle East and North African men. Sex Transm Dis 2018; 45 (7): 482–487.

[57] Kucera P., Gerber S., Marques-Vidal P., Meylan P.R. Seroepidemiology of simplex virus type 1 and 2 in pregnant women in Switzerland: an obstetric clinic based study. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol 2012; 160 (1): 13–17.

[58] Tuon F.F., Wollmann L.C., Pegoraro D., Gouveia A.M., Andrejow A.P., Schultz A.T., Gomes C.J., Novaes O.C., Salmória P.A. Seroprevalence of Toxoplasma gondii, cytomegalovirus and Epstein Barr virus in 578 tissue donors in Brazil. J Infect Public Health 2019; 12 (2): 289–291.

[59] Pembrey L., Raynor P., Griffiths P., Chaytor S., Wright J., Hall A.J. Seroprevalence of cytomegalovirus, Epstein Barr virus and varicella zoster virus among pregnant women in Bradford: a cohort study. PloS One 2013; 8 (11): e81881.

[60] Steininger C., Rassenti L.Z., Vanura K., Eigenberger K., Jäger U., Kipps T.J., Mannhalter C., Stilgenbauer S., Popow-Kraupp T. Relative seroprevalence of human herpes viruses in patients with chronic lymphocytic leukaemia. Eur J Clin Invest 2009; 39 (6): 497–506.

[61] Steininger C., Rassenti L.Z., Vanura K., Eigenberger K., Jäger U., Kipps T.J., Mannhalter C., Stilgenbauer S., Popow-Kraupp T. Relative seroprevalence of human herpes viruses in pa-tients with chronic lymphocytic leukaemia. Eur J Clin Invest 2009; 39 (6): 497–506.

[62] Politou M., Koutras D., Kaparos G., Valsami S., Pittaras T., Logothetis E., Panayiotakopoulos G., Kouskouni E. Seroprevalence of HHV-6 and HHV-8 among blood donors in Greece. Virol J 2014; 11: 153.

[63] Tikhomirov D.S., Tupoleva T.A., Gulyaeva A.A., Starkova O.G., Abakarov R.R., Kulikov S.M., Gaponova T.V. System of measures ensuring the safety of transfusions of blood components. Gematologija i transfuziologija 2020; 3: 321–334 (in Russian).

[64] Тихомиров Д.С., Туполева Т.А., Гуляева А.А., Старкова О.Г., Абакаров Р.Р., Куликов С.М., Гапонова Т.В. Система мер, обеспечивающая безопасность трансфузий компонентов крови. Гематология и трансфузиология 2020; 3: 321–334.

[65] Simonyan L.G. Changes in the IgG level of Epstein-Barr virus when using various methods of therapy for chronic obstructive pulmonary diseases. Medicinskie novosti 2013; 6 (225): 92–94 (in Russian).

[66] Симонян Л.Г. Изменения уровня IgG вируса Эпштейна – Барр при использовании различных методов терапии при хронических обструктивных болезнях легких. Медицинские новости 2013; 6 (225): 92–94

[67] Karazhas N.V., Feklisova L.V., Semenenko T.A., Kornienko M.N., Rybalkina T.N., Gotvyanskaya T.P., Veselovsky P.A., Lysenkova M.Yu., Kosenchuk V.V., Boshyan R.E. Identification of markers of opportunistic infections in frequently ill children of the North-Eastern regions of Russia. Detskie infekcii 2019; 4: 5–11 (in Rus-sian).

[68] Каражас Н.В., Феклисова Л.В., Семененко Т.А., Корниенко М.Н., Рыбалкина Т.Н., Готвянская Т.П., Веселовский П.А., Лысенкова М.Ю., Косенчук В.В., Бошьян Р.Е. Выявление маркеров оппортунистических инфекций у часто болеющих детей Северо-Восточных регионов России. Детские инфекции 2019; 4: 5–11.

[69] Nilsson C., Linde A., Montgomery S.M., Gustafsson L., Näsman P., Blomberg M.T., Lilja G. Does early EBV infection protect against IgEsensitization? J Allergy Clin Immunol 2005; 116 (2): 438–444.

[70] Nilsson C., Linde A., Montgomery S.M., Gustafsson L., Näsman P., Blomberg M.T., Lilja G. Does early EBV infection protect against IgEsensitization? J Allergy ClinImmunol 2005; 116 (2): 438–444.

[71] Aazami H., Seif F., Ghalehbaghi B., Mohebbi A., Ahmadi A., Babaheidarian P., Zinat Entezami K., Khoshmirsafa M., Ghalehbaghi S., Falak R. Levels of total IgA and IgA subclasses in the serum of chronic rhinosinusitis patients. Med J Islam Repub Iran 2018; 32: 94.

[72] Aazami H., Seif F., Ghalehbaghi B., Mohebbi A., Ahmadi A., Babaheidari-an P., ZinatEntezami K., Khoshmirsafa M., Ghalehbaghi S., Falak R. Levels of total IgA and IgA subclasses in the serum of chronic rhinosinusitis patients. Med J Islam Repub Iran 2018; 32: 94.

[73] Chernova N.G., Tikhomirov D.S., Soboleva N.P., Maryina S.A., Sidorova Yu.V., Sinitsyna M.N., Dvirnyk V.N., Kulikov S.M., Tupoleva T.A., Zvonok E.E. Comparative analysis of serological markers of herpesvirus infections and quantitative immunoglobulinopathies in primary patients with angioimmunoblastic T-cell lymphoma. Voprosy virusologii 2018; 4: 171–176 (in Russian).

[74] Чернова Н.Г., Тихомиров Д.С., Соболева Н.П., Марьина С.А., Сидорова Ю.В., Синицына М.Н., Двирнык В.Н., Куликов С.М., Туполева Т.А., Звонков Е.Е. Сравнительный анализ серологических маркёров герпесвирусных инфекций и количественных иммуноглобулинопатий у первичных больных ангиоиммунобластной Т-клеточной лимфомой. Вопросы вирусологии 2018; 4: 171–176.

[75] Goncharova Z.A., Belovolova R.A., Megeryan V.A. Clinical and immunological features of multiple sclerosis against the background of reactivation of persistent herpesvirus infection. Saratovskij nauchno-medicinskij zhurnal 2018; 14 (1): 126–132 (in Russian).

[76] Гончарова З.А., Беловолова Р.А., Мегерян В.А. Клинико-иммунологические особенности рассеянного склероза на фоне реактивации персистирующей герпесвирусной инфекции. Саратовский научно-медицинский журнал 2018; 14 (1): 126–132.

[77] Danilova I.A. Morbidity and mortality from COVID-19. The issue of data comparability. Demograficheskoe obozrenie 2020; 7 (1): 6–26 (in Russian).

[78] Данилова И.А. Заболеваемость и смертность от COVID-19. Проблема сопоставимости данных. Демографическое обозрение 2020; 7 (1): 6–26.

[79] Popova A.Yu., Ezhlova E.B., Melnikova A.A., Stepanova T.F., sharukho G.V., Letyushev A.N., Vollmer A.Ya., Shepotkova A.A., Lyalina L.V., Smirnov V.S., Stepanova K.B., Panina TS.A., Sidorenko O.N., Ivanova N.A., Smirnova S.S., Malchenko I.N., Okhotnikova E.V., Stakhova E.G., Totolyan A.A. Distribution of seroprevalence to SARS-Cov-2 among residents of the Tyumen Region in the Epidemic period COVID-19. Zhurnal mikrobiologii, jepidemiologii i immunobiologii 2020; 97 (5): 392–400 (in Russian).

[80] Попова А.Ю., Ежлова Е.Б., Мельникова А.А., Степанова Т.Ф., Шарухо Г.В., Летюшев А.Н., Фольме А.Я., Шепоткова А.А., Лялина Л.В., Смирнов В.С., Степанова К.Б., Панина Ц.А., Сидоренко О.Н., Иванова Н.А., Смирнова С.С., Мальченко И.Н., Охотникова Е.В., Стахова Е.Г., Тотолян А.А. Распределение серопревалентности к SARS-CоV-2 среди жителей Тюменской области в эпидемическом периоде COVID-19. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии 2020; 97 (5): 392–400.

RIGHTS & PERMISSIONS

Solomay T.V., Semenenko T.A., Karazhas N.V., Rybalkina T.N., Veselovsky P.A., Pulnova N.L., Gotvyanskaya T.P., Golosova S.A., Ivanova I.V., Boshyan R.E., Kulakov D.Y.