Smooth muscle cell differentiation: Mechanisms and models for vascular diseases

Yujie Deng, Caixia Lin, Huanjiao Jenny Zhou, Wang Min

PDF(487 KB)
PDF(487 KB)
Front. Biol. ›› 2017, Vol. 12 ›› Issue (6) : 392-405. DOI: 10.1007/s11515-017-1473-z
REVIEW
REVIEW

Smooth muscle cell differentiation: Mechanisms and models for vascular diseases

Author information +
History +

Abstract

BACKGROUND: Vascular smoothmuscle cells (VSMCs) are mature cells that play critical roles inboth normal and aberrant cardiovascular conditions. In response tovarious environmental cues, VSMCs can dedifferentiate from a contractilestate to a highly proliferative synthetic state through the so-called‘phenotypic switching’ process. Changes in VSMC phenotypecontribute to numerous vascular-related diseases, including atherosclerosis,calcification, and restenosis following angioplasty. Adventitial VSMCprogenitor cells also contribute to formation of the neointima.

METHODS/RESULTS: Herein, wereview both, the roles of VSMC differentiation in vascular diseases,and the in vitro models used to investigate the molecular mechanismsinvolved in the regulation of VSMC differentiation and phenotype modulation.

CONCLUSION: A comprehensiveunderstanding of VSMC behavior in vascular diseases is essential toidentify new therapeutic targets for the prevention and treatmentof cardiovascular diseases.

Keywords

vascular smooth muscle cells / progenitor / differentiation / transcriptionfactor / cardiovascular disease

Cite this article

Download citation ▾
Yujie Deng, Caixia Lin, Huanjiao Jenny Zhou, Wang Min. Smooth muscle cell differentiation: Mechanismsand models for vascular diseases. Front. Biol., 2017, 12(6): 392‒405 https://doi.org/10.1007/s11515-017-1473-z

References

[1]
Abedin M, Tintut  Y, Demer L L (2004). Mesenchymal stem cells and the artery wall. Circ Res, 95(7): 671–676
CrossRef Pubmed Google scholar
[2]
Ackers-Johnson M, Talasila  A, Sage A P,  Long X, Bot  I, Morrell N W,  Bennett M R,  Miano J M,  Sinha S (2015). Myocardin regulates vascular smooth muscle cell inflammatory activation and disease. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 35(4): 817–828
CrossRef Pubmed Google scholar
[3]
Aicher A, Zeiher  A M, Dimmeler  S ( 2005). Mobilizing endothelial progenitor cells. Hypertension (Dallas, Tex: 1979), 45(3): 321–325
[4]
Ailawadi G, Eliason  J L, Upchurch  G R Jr (2003). Current concepts in the pathogenesis of abdominal aortic aneurysm. J Vasc Surg, 38(3): 584–588
CrossRef Pubmed Google scholar
[5]
Ailawadi G, Moehle  C W, Pei  H, Walton S P,  Yang Z, Kron  I L, Lau  C L, Owens  G K (2009). Smooth muscle phenotypicmodulation is an early event in aortic aneurysms. J Thorac Cardiovasc Surg, 138(6): 1392–1399
CrossRef Pubmed Google scholar
[6]
Airhart N, Brownstein  B H, Cobb  J P, Schierding  W, Arif B,  Ennis T L,  Thompson R W,  Curci J A (2014). Smooth muscle cells from abdominal aortic aneurysms are unique and can independentlyand synergistically degrade insoluble elastin. J Vasc Surg, 60(4): 1033–1041, discussion 1041–1042
CrossRef Pubmed Google scholar
[7]
Alexander M R,  Owens G K (2012). Epigenetic control of smooth muscle cell differentiation and phenotypicswitching in vascular development and disease. Annu Rev Physiol, 74(1): 13–40
CrossRef Pubmed Google scholar
[8]
Allahverdian S, Chehroudi  A C, McManus  B M, Abraham  T, Francis G A (2014). Contribution of intimal smooth muscle cells to cholesterolaccumulation and macrophage-like cells in human atherosclerosis. Circulation, 129(15): 1551–1559
CrossRef Pubmed Google scholar
[9]
Baumgartner H R,  Studer Ab( 1963). Controlled over-dilatation of the abdominal aorta in normo- and hypercholesteremicrabbits. Pathol Microbiol, 26: 129–148
[10]
Baxter B T, Terrin  M C, Dalman  R L (2008). Medical managementof small abdominal aortic aneurysms. Circulation, 117(14): 1883–1889
CrossRef Pubmed Google scholar
[11]
Beamish J A, He  P, Kottke-Marchant K,  Marchant R E (2010). Molecular regulation of contractile smooth muscle cell phenotype: implications for vascular tissue engineering. Tissue Eng Part B Rev, 16(5): 467–491
CrossRef Pubmed Google scholar
[12]
Bennett M R, Sinha  S, Owens G K (2016). Vascular Smooth Muscle Cells in Atherosclerosis. Circ Res, 118(4): 692–702
CrossRef Pubmed Google scholar
[13]
Bessueille L, Magne  D (2015). Inflammation: a culprit for vascular calcification in atherosclerosisand diabetes. Cell Mol Life Sci, 72(13): 2475–2489
CrossRef Pubmed Google scholar
[14]
Blank R S, Swartz  E A, Thompson  M M, Olson  E N, Owens  G K (1995). A retinoic acid-induced clonal cell line derived from multipotentialP19 embryonal carcinoma cells expresses smooth muscle characteristics. Circ Res, 76(5): 742–749
CrossRef Pubmed Google scholar
[15]
Boström K I,  Rajamannan N M,  Towler D A (2011). The regulation of valvular and vascular sclerosis by osteogenic morphogens. Circ Res, 109(5): 564–577
CrossRef Pubmed Google scholar
[16]
Boyd N L, Robbins  K R, Dhara  S K, West  F D, Stice  S L (2009). Human embryonic stem cell-derived mesoderm-like epithelium transitionsto mesenchymal progenitor cells. Tissue Eng Part A, 15(8): 1897–1907
CrossRef Pubmed Google scholar
[17]
Butoi E, Gan  A M, Tucureanu  M M, Stan  D, Macarie R D,  Constantinescu C,  Calin M,  Simionescu M,  Manduteanu I (2016). Cross-talk between macrophages and smooth muscle cells impairs collagen and metalloproteasesynthesis and promotes angiogenesis. Biochim Biophys Acta, 1863(7 7 Pt A): 1568–1578
CrossRef Pubmed Google scholar
[18]
Byon C H, Javed  A, Dai Q,  Kappes J C,  Clemens T L,  Darley-Usmar V M,  McDonald J M,  Chen Y (2008). Oxidativestress induces vascular calcification through modulation of the osteogenictranscription factor Runx2 by AKT signaling. J Biol Chem, 283(22): 15319–15327
CrossRef Pubmed Google scholar
[19]
Campagnolo P, Cesselli  D, Al Haj Zen A, Beltrami A P,  Kränkel N,  Katare R,  Angelini G,  Emanueli C,  Madeddu P (2010). Human adult vena saphena contains perivascular progenitor cells endowedwith clonogenic and proangiogenic potential. Circulation, 121(15): 1735–1745
CrossRef Pubmed Google scholar
[20]
Chen N X, Duan  D, O’Neill K D,  Wolisi G O,  Koczman J J,  Laclair R,  Moe S M (2006). The mechanisms of uremic serum-induced expression of bone matrix proteins in bovine vascular smooth musclecells. Kidney Int, 70(6): 1046–1053
CrossRef Pubmed Google scholar
[21]
Chen S, Lechleider  R J (2004). Transforming growth factor-beta-induced differentiationof smooth muscle from a neural crest stem cell line. Circ Res, 94(9): 1195–1202
CrossRef Pubmed Google scholar
[22]
Clowes A W, Reidy  M A, Clowes  M M (1983). Kinetics of cellularproliferation after arterial injury. I. Smooth muscle growth in theabsence of endothelium. Lab Invest, 49(3): 327–333
Pubmed
[23]
Dahia P L (2000). PTEN, a unique tumor suppressor gene. Endocr Relat Cancer, 7(2): 115–129
CrossRef Pubmed Google scholar
[24]
Doyle A J, Redmond  E M, Gillespie  D L, Knight  P A, Cullen  J P, Cahill  P A, Morrow  D J (2015). Differential expression of Hedgehog/Notch and transforminggrowth factor-β in human abdominal aortic aneurysms. J Vasc Surg, 62(2): 464–470
CrossRef Pubmed Google scholar
[25]
Du F, Zhou  J, Gong R,  Huang X,  Pansuria M,  Virtue A,  Li X, Wang  H, Yang X F( 2012). Endothelial progenitor cells in atherosclerosis. Front Biosci, 17: 2327–2349
[26]
Durgin B G, Cherepanova  O A, Gomez  D, Karaoli T,  Alencar G F,  Butcher J T,  Zhou Y Q,  Bendeck M P,  Isakson B E,  Owens G K,  Connelly J J (2017). Smooth muscle cell-specific deletion of Col15a1 unexpectedlyleads to impaired development of advanced atherosclerotic lesions. Am J Physiol Heart Circ Physiol, 312(5): H943–H958
CrossRef Pubmed Google scholar
[27]
Feil S, Fehrenbacher  B, Lukowski R,  Essmann F,  Schulze-Osthoff K,  Schaller M,  Feil R (2014). Transdifferentiation of vascularsmooth muscle cells to macrophage-like cells during atherogenesis. Circ Res, 115(7): 662–667
CrossRef Pubmed Google scholar
[28]
Fukui D, Miyagawa  S, Soeda J,  Tanaka K,  Urayama H,  Kawasaki S (2003). Overexpression of transforming growth factor beta1 in smooth muscle cells of humanabdominal aortic aneurysm. Eur J Vasc EndovascSurg, 25(6): 540–545
CrossRef Pubmed Google scholar
[29]
Fukumoto Y, Deguchi  J O, Libby  P, Rabkin-Aikawa E,  Sakata Y,  Chin M T,  Hill C C,  Lawler P R,  Varo N, Schoen  F J, Krane  S M, Aikawa  M (2004). Genetically determined resistance to collagenase actionaugments interstitial collagen accumulation in atherosclerotic plaques. Circulation, 110(14): 1953–1959
CrossRef Pubmed Google scholar
[30]
Furgeson S B, Simpson  P A, Park  I, Vanputten V,  Horita H,  Kontos C D,  Nemenoff R A,  Weiser-Evans M C (2010). Inactivation of the tumour suppressor, PTEN, in smooth muscle promotes a pro-inflammatoryphenotype and enhances neointima formation. Cardiovasc Res, 86(2): 274–282
CrossRef Pubmed Google scholar
[31]
Gao F, Chambon  P, Offermanns S,  Tellides G,  Kong W, Zhang  X, Li W (2014). Disruption of TGF-β signaling in smooth muscle cell prevents elastase-induced abdominalaortic aneurysm. Biochem Biophys Res Commun, 454(1): 137–143
CrossRef Pubmed Google scholar
[32]
Owens G K, Kumar  M S, Wamhoff  B R (2004). Molecular regulationof vascular smooth muscle cell differentiation in development anddisease. Physiol Rev, 84(3): 767
[33]
Glass C K, Witztum  J L (2001). Atherosclerosis. the road ahead. Cell, 104(4): 503–516
CrossRef Pubmed Google scholar
[34]
Guo X, Stice  S L, Boyd  N L, Chen  S Y (2013). A novel in vitro model system for smooth muscle differentiationfrom human embryonic stem cell-derived mesenchymal cells. Am J Physiol Cell Physiol, 304(4): C289–C298
CrossRef Pubmed Google scholar
[35]
Ha J M, Yun  S J, Jin  S Y, Lee  H S, Kim  S J, Shin  H K, Bae  S S (2017). Regulation of vascular smooth muscle phenotype by cross-regulationof krüppel-like factors. Korean J Physiol Pharmacol, 21(1): 37–44
CrossRef Pubmed Google scholar
[36]
Ha J M, Yun  S J, Kim  Y W, Jin  S Y, Lee  H S, Song  S H, Shin  H K, Bae  S S (2015). Platelet-derived growth factor regulates vascular smooth muscle phenotype via mammaliantarget of rapamycin complex 1. Biochem Biophys Res Commun, 464(1): 57–62
CrossRef Pubmed Google scholar
[37]
Hayashi K, Shibata  K, Morita T,  Iwasaki K,  Watanabe M,  Sobue K (2004). Insulin receptor substrate-1/SHP-2 interaction, a phenotype-dependent switchingmachinery of insulin-like growth factor-I signaling in vascular smoothmuscle cells. J Biol Chem, 279(39): 40807–40818
CrossRef Pubmed Google scholar
[38]
Hirschi K K, Majesky  M W (2004). Smooth muscle stem cells. Anat Rec A Discov Mol Cell Evol Biol, 276(1): 22–33
CrossRef Pubmed Google scholar
[39]
Hirschi K K, Rohovsky  S A, D’Amore  P A (1998). PDGF, TGF-beta, and heterotypic cell-cell interactions mediate endothelialcell-induced recruitment of 10T1/2 cells and their differentiationto a smooth muscle fate. J Cell Biol, 141(3): 805–814
CrossRef Pubmed Google scholar
[40]
Holifield B, Helgason  T, Jemelka S,  Taylor A,  Navran S,  Allen J,  Seidel C (1996). Differentiated vascular myocytes: are they involvedin neointimal formation? J Clin Invest, 97(3): 814–825
CrossRef Pubmed Google scholar
[41]
Horita H, Wysoczynski  C L, Walker  L A, Moulton  KS, Li M,  Ostriker A,  Tucker R,  McKinsey T A,  Churchill M E,  Nemenoff R A,  Weiser-Evans M C (2016). Nuclear PTEN functions as an essential regulator of SRF-dependent transcriptionto control smooth muscle differentiation. Nat Commun,7: 10830
[42]
Hu Y, Xu  Q (2011). Adventitial biology: differentiation and function. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 31(7): 1523–1529
CrossRef Pubmed Google scholar
[43]
Hu Y, Zhang  Z, Torsney E,  Afzal A R,  Davison F,  Metzler B,  Xu Q (2004). Abundant progenitor cells in the adventitia contribute to atherosclerosisof vein grafts in ApoE-deficient mice. J Clin Invest, 113(9): 1258–1265
CrossRef Pubmed Google scholar
[44]
Huang H, Zhao  X, Chen L,  Xu C, Yao  X, Lu Y,  Dai L, Zhang  M (2006). Differentiation of human embryonic stem cells into smooth muscle cells in adherent monolayerculture. Biochem Biophys Res Commun, 351(2): 321–327
CrossRef Pubmed Google scholar
[45]
Jain M K, Layne  M D, Watanabe  M, Chin M T,  Feinberg M W,  Sibinga N E,  Hsieh C M,  Yet S F,  Stemple D L,  Lee M E (1998). In vitro system for differentiating pluripotent neural crest cells into smoothmuscle cells. J Biol Chem, 273(11): 5993–5996
CrossRef Pubmed Google scholar
[46]
Kim S H, Yun  S J, Kim  Y H, Ha  J M, Jin  S Y, Lee  H S, Kim  S J, Shin  H K, Chung  S W, Bae  S S (2015). Essential role of krüppel-like factor 5 during tumor necrosis factor α-induced phenotypic conversion of vascularsmooth muscle cells. Biochem Biophys ResCommun, 463(4): 1323–1327
CrossRef Pubmed Google scholar
[47]
Kovacic J C, Boehm  M (2009). Resident vascular progenitor cells: an emerging role for non-terminallydifferentiated vessel-resident cells in vascular biology. Stem Cell Res (Amst), 2(1): 2–15
CrossRef Pubmed Google scholar
[48]
Koyama H, Raines  E W, Bornfeldt  K E, Roberts  J M, and Ross  R (1996). Fibrillar collagen inhibits arterial smooth muscle proliferationthrough regulation of Cdk2 inhibitors. Cell, 87:1069–1078
[49]
Kramann R, Goettsch  C, Wongboonsin J,  Iwata H,  Schneider R K,  Kuppe C,  Kaesler N,  Chang-Panesso M,  Machado F G,  Gratwohl S,  Madhurima K,  Hutcheson J D,  Jain S, Aikawa  E, Humphreys B D (2016). Adventitial MSC-like cells are progenitors of vascular smooth muscle cells anddrive vascular calcification in chronic kidney disease. Cell Stem Cell, 19(5): 628–642
CrossRef Pubmed Google scholar
[50]
Lacolley P, Regnault  V, Nicoletti A,  Li Z, Michel  J B (2012). The vascular smooth muscle cell in arterial pathology: a cell thatcan take on multiple roles. Cardiovasc Res, 95(2): 194–204
CrossRef Pubmed Google scholar
[51]
Legein B, Temmerman  L, Biessen E A,  Lutgens E (2013). Inflammation and immune system interactions in atherosclerosis. Cell Mol Life Sci, 70(20): 3847–3869
CrossRef Pubmed Google scholar
[52]
Li D Y, Brooke  B, Davis E C,  Mecham R P,  Sorensen L K,  Boak B B,  Eichwald E,  Keating M T (1998). Elastin is an essential determinant of arterial morphogenesis. Nature, 393(6682): 276–280
CrossRef Pubmed Google scholar
[53]
Li G, Chen  S J, Oparil  S, Chen Y F,  Thompson J A (2000). Direct in vivo evidence demonstrating neointimal migration of adventitialfibroblasts after balloon injury of rat carotid arteries. Circulation, 101(12): 1362–1365
CrossRef Pubmed Google scholar
[54]
Li M, Izpisua Belmonte  J C (2016). Mending a faltering heart. Circ Res, 118(2): 344–351
CrossRef Pubmed Google scholar
[55]
Li N, Cheng  W, Huang T,  Yuan J, Wang  X, Song M (2015). Vascular adventitia calcification and its underlying mechanism. PLoS One, 10(7): e0132506
CrossRef Pubmed Google scholar
[56]
Li W, Li  Q, Jiao Y,  Qin L, Ali  R, Zhou J,  Ferruzzi J,  Kim R W,  Geirsson A,  Dietz H C,  Offermanns S,  Humphrey J D,  Tellides G (2014). Tgfbr2 disruption in postnatal smooth muscle impairsaortic wall homeostasis. J Clin Invest, 124(2): 755–767
CrossRef Pubmed Google scholar
[57]
Libby P, Ridker  P M, Hansson  G K (2011). Progress and challengesin translating the biology of atherosclerosis. Nature, 473(7347): 317–325
CrossRef Pubmed Google scholar
[58]
Liu G H, Barkho  B Z, Ruiz  S, Diep D,  Qu J, Yang  S L, Panopoulos  A D, Suzuki  K, Kurian L,  Walsh C,  Thompson J,  Boue S, Fung  H L, Sancho-Martinez  I, Zhang K,  Yates J,  Izpisua Belmonte  J C (2011). Recapitulation of premature ageing with iPSCs from Hutchinson-Gilford progeria syndrome.  Nature, 472(7342): 221–225
[59]
Liu T M, Lee  E H (2013). Transcriptional regulatory cascades in Runx2-dependent bone development. Tissue Eng Part B Rev, 19(3): 254–263
CrossRef Pubmed Google scholar
[60]
Majesky M W (2007). Developmental basis of vascular smoothmuscle diversity. Arterioscler Thromb VascBiol, 27(6): 1248–1258
CrossRef Pubmed Google scholar
[61]
Majesky M W, Dong  X R, Hoglund  V, Mahoney W M Jr,  Daum G (2011a). The adventitia: a dynamic interface containing resident progenitor cells. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 31(7): 1530–1539
CrossRef Pubmed Google scholar
[62]
Majesky M W, Dong  X R, Regan  J N, Hoglund  V J (2011b). Vascular smooth muscle progenitor cells: building andrepairing blood vessels. Circ Res, 108(3): 365–377
CrossRef Pubmed Google scholar
[63]
Majesky M W, Horita  H, Ostriker A,  Lu S, Regan  J N, Bagchi  A, Dong X R,  Poczobutt J,  Nemenoff R A,  Weiser-Evans M C (2017). Differentiated smooth muscle cells generate a subpopulation of resident vascularprogenitor cells in the adventitia regulated by Klf4. Circ Res, 120(2): 296–311
CrossRef Pubmed Google scholar
[64]
Manabe I, Owens  G K (2001). Recruitment of serum response factor and hyperacetylation of histonesat smooth muscle-specific regulatory regions during differentiationof a novel P19-derived in vitro smooth muscle differentiation system. Circ Res, 88(11): 1127–1134
CrossRef Pubmed Google scholar
[65]
Martinez-Moreno JM,  Herencia C,  Montes de Oca A,  Diaz-Tocados JM,  Vergara N,  Gomez MJ,  Lopez-Arguello SD,  Camargo A,  Peralbo-Santaella E,  Rodriguez-Ortiz ME,  Canalejo A,  Rodríguez  M,  Muñoz-Castañeda J R,  Almadén Y (2017). High phosphate induces a pro-inflammatory response by vascular smooth musclecells. Modulation by vitamin D derivatives. Clin Sci (Lond), 131(13):1449–1463
[66]
Marx S O, Totary-Jain  H, Marks A R (2011). Vascular smooth muscle cell proliferation in restenosis. Circ Cardiovasc Interv, 4(1): 104–111
CrossRef Pubmed Google scholar
[67]
Mason D P, Kenagy  R D, Hasenstab  D, Bowen-Pope D F,  Seifert R A,  Coats S,  Hawkins S M,  Clowes A W (1999). Matrix metalloproteinase-9 overexpression enhances vascular smooth musclecell migration and alters remodeling in the injured rat carotid artery. Circ Res, 85(12): 1179–1185
CrossRef Pubmed Google scholar
[68]
Maurer J, Fuchs  S, Jager R,  Kurz B, Sommer  L, Schorle H ( 2007). Establishment and controlled differentiation of neural crest stem cell lines using conditional transgenesis. Differentiation, 75(7): 580–591
[69]
McBurney M W (1993). P19 embryonal carcinoma cells. Int J Dev Biol, 37(1): 135–140
Pubmed
[70]
McBurney M W, Rogers  B J (1982). Isolation of male embryonal carcinoma cells and their chromosomereplication patterns. Dev Biol, 89(2): 503–508
CrossRef Pubmed Google scholar
[71]
McCarty M F, DiNicolantonio  J J (2014). The molecular biology and pathophysiology of vascularcalcification. Postgrad Med, 126(2): 54–64
CrossRef Pubmed Google scholar
[72]
McConnell B B,  Yang V W (2010). Mammalian Krüppel-like factors in health and diseases. Physiol Rev, 90(4): 1337–1381
CrossRef Pubmed Google scholar
[73]
Mikawa T, Gourdie  R G (1996). Pericardial mesoderm generates a population of coronarysmooth muscle cells migrating into the heart along with ingrowth ofthe epicardial organ. Dev Biol, 174(2): 221–232
CrossRef Pubmed Google scholar
[74]
Mitra A K, Agrawal  D K (2006). In stent restenosis: bane of the stent era. J Clin Pathol, 59(3): 232–239
CrossRef Pubmed Google scholar
[75]
Newby A C, Zaltsman  A B (2000). Molecular mechanisms in intimal hyperplasia. J Pathol, 190(3): 300–309
CrossRef Pubmed Google scholar
[76]
Ohta H, Wada  H, Niwa T,  Kirii H,  Iwamoto N,  Fujii H,  Saito K,  Sekikawa K,  Seishima M (2005). Disruption of tumor necrosis factor-alpha gene diminishesthe development of atherosclerosis in ApoE-deficient mice. Atherosclerosis, 180(1): 11–17
CrossRef Pubmed Google scholar
[77]
Oparil S, Chen  S J, Chen  Y F, Durand  J N, Allen  L, Thompson J A (1999). Estrogen attenuates the adventitial contribution to neointima formation in injured rat carotid arteries. Cardiovasc Res, 44(3): 608–614
CrossRef Pubmed Google scholar
[78]
Orlandi A, Bennett  M (2010). Progenitor cell-derived smooth muscle cells in vasculardisease. Biochem Pharmacol, 79(12): 1706–1713
CrossRef Pubmed Google scholar
[79]
Owens G K (1995). Regulation of differentiation of vascularsmooth muscle cells. Physiol Rev, 75 (3): 487–517
[80]
Owens G K ( 2007). Molecular control of vascular smooth muscle cell differentiation and phenotypic plasticity. Novartis Found Symp.; 283(174–191; discussion 91–93, 238–241
[81]
Passman J N, Dong  X R, Wu  S P, Maguire  C T, Hogan  K A, Bautch  V L, Majesky  M W (2008). A sonic hedgehog signaling domain in the arterial adventitiasupports resident Sca1+ smooth muscle progenitor cells. Proc Natl Acad Sci USA, 105(27): 9349–9354
CrossRef Pubmed Google scholar
[82]
Plass C A, Sabdyusheva-Litschauer  I, Bernhart A,  Samaha E,  Petnehazy O,  Szentirmai E,  Petrási Z,  Lamin V,  Pavo N, Nyolczas  N, Jakab A,  Murlasits Z,  Bergler-Klein J,  Maurer G,  Gyöngyösi M (2012). Time course of endothelium-dependent and-independent coronary vasomotor response to coronary balloons andstents. Comparison of plain and drug-eluting balloons and stents. JACC Cardiovasc Interv, 5(7): 741–751
CrossRef Pubmed Google scholar
[83]
Psaltis P J, Harbuzariu  A, Delacroix S,  Holroyd E W,  Simari R D (2011). Resident vascular progenitor cells--diverse origins, phenotype, andfunction. J Cardiovasc Transl Res, 4(2): 161–176
CrossRef Pubmed Google scholar
[84]
Rao M S, Anderson  D J (1997). Immortalization and controlled in vitro differentiation of murine multipotent neuralcrest stem cells. J Neurobiol, 32(7): 722–746
CrossRef Pubmed Google scholar
[85]
Regan C P, Adam  P J, Madsen  C S, Owens  G K (2000). Molecular mechanisms of decreased smooth muscle differentiationmarker expression after vascular injury. J Clin Invest, 106(9): 1139–1147
CrossRef Pubmed Google scholar
[86]
Reznikoff C A,  Brankow D W,  Heidelberger C (1973). Establishment and characterization of a cloned line of C3H mouse embryo cells sensitiveto postconfluence inhibition of division. Cancer Res, 33(12): 3231–3238
Pubmed
[87]
Rodriguez-Menocal L,  St-Pierre M,  Wei Y, Khan  S, Mateu D,  Calfa M,  Rahnemai-Azar A A,  Striker G,  Pham S M,  Vazquez-Padron R I (2009). The origin of post-injury neointimal cells in the ratballoon injury model. Cardiovasc Res, 81(1): 46–53
CrossRef Pubmed Google scholar
[88]
Rohwedder I, Montanez  E, Beckmann K,  Bengtsson E,  Dunér P,  Nilsson J,  Soehnlein O,  Fässler R (2012). Plasma fibronectin deficiency impedes atherosclerosisprogression and fibrous cap formation. EMBO Mol Med, 4(7): 564–576
CrossRef Pubmed Google scholar
[89]
Rudnicki M A, Sawtell  N M, Reuhl  K R, Berg  R, Craig J C,  Jardine K,  Lessard J L,  McBurney M W (1990). Smooth muscle actin expression during P19 embryonal carcinoma differentiationin cell culture. J Cell Physiol, 142(1): 89–98
CrossRef Pubmed Google scholar
[90]
Rzucidlo E M, Martin  K A, Powell R J (2007). Regulation of vascular smooth muscle cell differentiation. J Vasc Surg, 45 (Suppl A): A25–32
[91]
Sartore S, Chiavegato  A, Faggin E,  Franch R,  Puato M,  Ausoni S,  Pauletto P (2001). Contribution of adventitial fibroblasts to neointimaformation and vascular remodeling: from innocent bystander to activeparticipant. Circ Res, 89(12): 1111–1121
CrossRef Pubmed Google scholar
[92]
Schober A (2008). Chemokines in vascular dysfunctionand remodeling. Arterioscler Thromb VascBiol, 28(11): 1950–1959
CrossRef Pubmed Google scholar
[93]
Schwartz S M, Stemerman  M B, Benditt  E P (1975). The aortic intima. II. Repair of the aortic lining after mechanical denudation. Am J Pathol, 81(1): 15–42
Pubmed
[94]
Scott N A, Cipolla  G D, Ross  C E, Dunn  B, Martin F H,  Simonet L,  Wilcox J N (1996). Identification of a potential role for the adventitiain vascular lesion formation after balloon overstretch injury of porcinecoronary arteries. Circulation, 93(12): 2178–2187
CrossRef Pubmed Google scholar
[95]
Shanahan C M, Crouthamel  M H, Kapustin  A, Giachelli C M (2011). Arterial calcification in chronic kidney disease: key roles for calcium and phosphate. Circ Res, 109(6): 697–711
CrossRef Pubmed Google scholar
[96]
Shankman L S, Gomez  D, Cherepanova O A,  Salmon M,  Alencar G F,  Haskins R M,  Swiatlowska P,  Newman A A,  Greene E S,  Straub A C,  Isakson B,  Randolph G J,  Owens G K (2015). KLF4-dependent phenotypic modulation of smooth muscle cells has akey role in atherosclerotic plaque pathogenesis. Nat Med, 21(6): 628–637
CrossRef Pubmed Google scholar
[97]
Shi N, Chen  S Y (2016). Smooth muscle cell differentiation: model systems, regulatory mechanisms,and vascular diseases. J Cell Physiol, 231(4): 777–787
CrossRef Pubmed Google scholar
[98]
Shi N, Xie  W B, Chen  S Y (2012). Cell division cycle7 is a novel regulator of transforming growth factor-β-induced smooth muscle cell differentiation. J Biol Chem, 287(9): 6860–6867
CrossRef Pubmed Google scholar
[99]
Shi Y, O’Brien  J E, Fard  A, Mannion J D,  Wang D, Zalewski  A (1996). Adventitial myofibroblasts contribute to neointimal formation in injured porcine coronary arteries. Circulation, 94(7): 1655–1664
CrossRef Pubmed Google scholar
[100]
Shikatani E A,  Chandy M,  Besla R,  Li C C,  Momen A,  El-Mounayri O,  Robbins C S,  Husain M (2016). c-Myb Regulates Proliferation and Differentiation of Adventitial Sca1+ VascularSmooth Muscle Cell Progenitors by Transactivation of Myocardin. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 36(7): 1367–1376
CrossRef Pubmed Google scholar
[101]
Speer M Y, Yang  H Y, Brabb  T, Leaf E,  Look A, Lin  W L, Frutkin  A, Dichek D,  Giachelli C M (2009). Smooth muscle cells give rise to osteochondrogenic precursors and chondrocytes in calcifying arteries. Circ Res, 104(6): 733–741
CrossRef Pubmed Google scholar
[102]
Spin J M, Nallamshetty  S, Tabibiazar R,  Ashley E A,  King J Y,  Chen M, Tsao  P S, Quertermous  T (2004). Transcriptional profiling of in vitro smooth muscle cell differentiation identifiesspecific patterns of gene and pathway activation. Physiol Genomics, 19(3): 292–302
CrossRef Pubmed Google scholar
[103]
Steinbach S K,  Husain M ( 2016). Vascular smooth muscle cell differentiation from human stem/progenitorcells. Methods, 101: 85–92.
[104]
Steitz S A, Speer  M Y, Curinga  G, Yang H Y,  Haynes P,  Aebersold R,  Schinke T,  Karsenty G,  Giachelli C M (2001). Smooth muscle cell phenotypic transition associated with calcification: upregulation of Cbfa1 and downregulationof smooth muscle lineage markers. Circ Res, 89(12): 1147–1154
CrossRef Pubmed Google scholar
[105]
Stemerman M B,  Ross R (1972). Experimental arteriosclerosis. I. Fibrous plaque formation in primates,an electron microscope study. J Exp Med, 136(4): 769–789
CrossRef Pubmed Google scholar
[106]
Sun Y, Byon  C H, Yuan  K, Chen J,  Mao X, Heath  J M, Javed  A, Zhang K,  Anderson P G,  Chen Y (2012). Smoothmuscle cell-specific runx2 deficiency inhibits vascular calcification. Circ Res, 111(5): 543–552
CrossRef Pubmed Google scholar
[107]
Swirski F K, Nahrendorf  M (2014). Do vascular smooth muscle cells differentiate to macrophagesin atherosclerotic lesions? Circ Res, 115(7): 605–606
CrossRef Pubmed Google scholar
[108]
Tabas I, García-Cardeña  G, Owens G K (2015). Recent insights into the cellular biology of atherosclerosis. J Cell Biol, 209(1): 13–22
CrossRef Pubmed Google scholar
[109]
Tamguney T, Stokoe  D (2007). New insights into PTEN. J Cell Sci, 120(Pt 23): 4071–4079
CrossRef Pubmed Google scholar
[110]
Tang Z, Wang  A, Yuan F,  Yan Z, Liu  B, Chu J S,  Helms J A,  Li S (2012). Differentiation of multipotent vascularstem cells contributes to vascular diseases. Nat Commun, 3(2): 875
CrossRef Pubmed Google scholar
[111]
Torsney E, Xu  Q (2011). Resident vascular progenitor cells. J Mol Cell Cardiol, 50(2): 304–311
CrossRef Pubmed Google scholar
[112]
Tyson K L, Reynolds  J L, McNair  R, Zhang Q,  Weissberg P L,  Shanahan C M (2003). Osteo/chondrocytic transcription factors and their target genes exhibit distinct patternsof expression in human arterial calcification. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 23(3): 489–494
CrossRef Pubmed Google scholar
[113]
Vazquez F, Ramaswamy  S, Nakamura N,  Sellers W R (2000). Phosphorylation of the PTEN tail regulates protein stability and function. Mol Cell Biol, 20(14): 5010–5018
CrossRef Pubmed Google scholar
[114]
Vengrenyuk Y, Nishi  H, Long X,  Ouimet M,  Savji N,  Martinez F O,  Cassella C P,  Moore K J,  Ramsey S A,  Miano J M,  Fisher E A (2015). Cholesterol loading reprograms the microRNA-143/145-myocardin axis to convert aortic smoothmuscle cells to a dysfunctional macrophage-like phenotype. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 35(3): 535–546
CrossRef Pubmed Google scholar
[115]
Vilahur G, Badimon  L (2013). Antiplatelet properties of natural products. Vascul Pharmacol, 59(3-4): 67–75
CrossRef Pubmed Google scholar
[116]
Virmani R, Kolodgie  F D, Burke  A P, Farb  A, Schwartz S M (2000). Lessons from sudden coronary death: a comprehensivemorphological classification scheme for atherosclerotic lesions. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 20(5): 1262–1275
CrossRef Pubmed Google scholar
[117]
Wang C C, Gurevich  I, Draznin B (2003a). Insulin affects vascular smooth muscle cell phenotype and migration via distinctsignaling pathways. Diabetes, 52(10): 2562–2569
CrossRef Pubmed Google scholar
[118]
Wang D Z, Olson  E N (2004). Control of smooth muscle development by the myocardin family of transcriptionalcoactivators. Curr Opin Genet Dev, 14(5): 558–566
CrossRef Pubmed Google scholar
[119]
Wang Y, Ait-Oufella  H, Herbin O,  Bonnin P,  Ramkhelawon B,  Taleb S,  Huang J,  Offenstadt G,  Combadière C,  Rénia L,  Johnson J L,  Tharaux P L,  Tedgui A,  Mallat Z (2010). TGF-beta activity protects against inflammatory aortic aneurysm progression and complications in angiotensinII-infused mice. J Clin Invest, 120(2): 422–432
CrossRef Pubmed Google scholar
[120]
Wang Y, Krishna  S, Walker P J,  Norman P,  Golledge J (2013). Transforming growth factor-β and abdominal aortic aneurysms. Cardiovasc Pathol, 22(2): 126–132
CrossRef Pubmed Google scholar
[121]
Wang Z, Wang  D Z, Pipes  G C, Olson  E N (2003b). Myocardin is a master regulator of smooth muscle geneexpression. Proc Natl Acad Sci USA, 100(12): 7129–7134
CrossRef Pubmed Google scholar
[122]
Xiao Q, Zeng  L, Zhang Z,  Hu Y, Xu  Q (2007). Stem cell-derived Sca-1+ progenitors differentiate into smooth muscle cells,which is mediated by collagen IV-integrin alpha1/beta1/alphav andPDGF receptor pathways. Am J Physiol CellPhysiol, 292(1): C342–C352
CrossRef Pubmed Google scholar
[123]
Xiao Q, Zeng  L, Zhang Z,  Margariti A,  Ali Z A,  Channon K M,  Xu Q, Hu  Y (2006). Sca-1+ progenitors derived from embryonicstem cells differentiate into endothelial cells capable of vascularrepair after arterial injury. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 26(10): 2244–2251
CrossRef Pubmed Google scholar
[124]
Xie C Q, Huang  H, Wei S,  Song L S,  Zhang J,  Ritchie R P,  Chen L, Zhang  M, Chen Y E (2009). A comparison of murine smooth muscle cells generatedfrom embryonic versus induced pluripotent stem cells. Stem Cells Dev, 18(5): 741–748
CrossRef Pubmed Google scholar
[125]
Xu Q (2007). Progenitor cells in vascular repair. Curr Opin Lipidol, 18(5): 534–539
CrossRef Pubmed Google scholar
[126]
Yang L, Geng  Z, Nickel T,  Johnson C,  Gao L, Dutton  J, Hou C,  Zhang J (2016). Differentiation of Human Induced-Pluripotent Stem Cells into Smooth-Muscle Cells: TwoNovel Protocols. PLoS One, 11(1): e0147155
CrossRef Pubmed Google scholar
[127]
Yoshida T, Kaestner  K H, Owens  G K (2008). Conditional deletion of Krüppel-like factor 4 delays downregulation of smoothmuscle cell differentiation markers but accelerates neointimal formationfollowing vascular injury. Circ Res, 102(12): 1548–1557
CrossRef Pubmed Google scholar
[128]
Yoshida T, Owens  G K (2005). Molecular determinants of vascular smooth muscle cell diversity. Circ Res, 96(3): 280–291
CrossRef Pubmed Google scholar
[129]
Zengin E, Chalajour  F, Gehling U M,  Ito W D,  Treede H,  Lauke H,  Weil J, Reichenspurner  H, Kilic N,  Ergün S (2006). Vascular wall resident progenitor cells: a source forpostnatal vasculogenesis. Development, 133(8): 1543–1551
CrossRef Pubmed Google scholar

Acknowledgments

This work was supported by NationalNatural Science Foundation of China (Nos. 91539110, U1601219), NationalKey Research and Development Program of China (2016YFC1300600), ScientificGrant of Guangzhou (201604020131), Scientific Grants of Guangdong(Nos. 2015B020225002 and 2015A050502018). This work was partly supportedby Connecticut Innovations Established Investigator Award 14-SCB-YALE-17,NIH grants R01 HL109420, HL115148 and HL136507.

Compliance with ethics guidelines

Yujie Deng, Caixia Lin, HuanjiaoJenny Zhou, and Wang Min declares that they have no conflict of interest.This manuscript is a review article and does not involve a researchprotocol requiring approval by the relevant institutional review boardor ethics committee.

RIGHTS & PERMISSIONS

2017 Higher Education Press and Springer-Verlag GmbHGermany, part of Springer Nature
PDF(487 KB)

Accesses

Citations

Detail

Sections
Recommended

/