REVIEW

Functional states of resident vascular stem cells and vascular remodeling

  • Desiree F. Leach 1 ,
  • Mitzi Nagarkatti 2 ,
  • Prakash Nagarkatti 2 ,
  • Taixing Cui , 1
Expand
  • 1. Department of Cell Biology and Anatomy, University of South Carolina School of Medicine, Columbia, SC 29209, USA
  • 2. Department of Pathology, Microbiology and Immunology, University of South Carolina School of Medicine, Columbia, SC 29209, USA

Received date: 24 Sep 2015

Accepted date: 30 Sep 2015

Published date: 30 Oct 2015

Copyright

2014 Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg

Abstract

Recent evidence indicates that different types of vascular stem cells (VSCs) reside within the mural layers of arteries and veins. The precise identities of these resident VSCs are still unclear; generally, postnatal vasculature contains multilineage stem cells and vascular cell lineage-specific progenitor/stem cells which may participate in both vascular repair and lesion formation. However, the underlying mechanism remains poorly understood. In this review, we summarize the potential molecular mechanisms, which may control the quiescence and activation of resident VSCs and highlight a notion that the differential states of resident VSCs are directly linked to vascular repair or lesion formation.

Cite this article

Desiree F. Leach , Mitzi Nagarkatti , Prakash Nagarkatti , Taixing Cui . Functional states of resident vascular stem cells and vascular remodeling[J]. Frontiers in Biology, 2015 , 10(5) : 387 -397 . DOI: 10.1007/s11515-015-1375-x

Acknowledgments

This work was supported by PO20 GM103641, and 2PO1AT003961-06A1.
This manuscript is a review article and does not involve a research protocol requiring approval by the relevant institutional review board or ethics committee.
1
Adler A S, McCleland M L, Truong T, Lau S, Modrusan Z, Soukup T M, Roose-Girma M, Blackwood E M, Firestein R (2012). CDK8 maintains tumor dedifferentiation and embryonic stem cell pluripotency. Cancer Res, 72(8): 2129–2139

DOI PMID

2
Alessandri G, Girelli M, Taccagni G, Colombo A, Nicosia R, Caruso A, Baronio M, Pagano S, Cova L, Parati E (2001). Human vasculogenesis ex vivo: embryonal aorta as a tool for isolation of endothelial cell progenitors. Lab Invest, 81(6): 875–885

DOI PMID

3
Arai F, Hirao A, Ohmura M, Sato H, Matsuoka S, Takubo K, Ito K, Koh G Y, Suda T (2004). Tie2/angiopoietin-1 signaling regulates hematopoietic stem cell quiescence in the bone marrow niche. Cell, 118(2): 149–161

DOI PMID

4
Bautch V L (2011). Stem cells and the vasculature. Nat Med, 17(11): 1437–1443

DOI PMID

5
Bearzi C, Leri A, Lo Monaco F, Rota M, Gonzalez A, Hosoda T, Pepe M, Qanud K, Ojaimi C, Bardelli S, D’Amario D, D’Alessandro D A, Michler R E, Dimmeler S, Zeiher A M, Urbanek K, Hintze T H, Kajstura J, Anversa P (2009). Identification of a coronary vascular progenitor cell in the human heart. Proc Natl Acad Sci USA, 106(37): 15885–15890

DOI PMID

6
Blank U, Karlsson G, Karlsson S (2008). Signaling pathways governing stem-cell fate. Blood, 111(2): 492–503

DOI PMID

7
Campagnolo P, Cesselli D, Al Haj Zen A, Beltrami A P, Kränkel N, Katare R, Angelini G, Emanueli C, Madeddu P (2010). Human adult vena saphena contains perivascular progenitor cells endowed with clonogenic and proangiogenic potential. Circulation, 121(15): 1735–1745

DOI PMID

8
Chen Y, Wong M M, Campagnolo P, Simpson R, Winkler B, Margariti A, Hu Y, Xu Q (2013). Adventitial stem cells in vein grafts display multilineage potential that contributes to neointimal formation. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 33(8): 1844–1851

DOI PMID

9
Cheng T, Rodrigues N, Shen H, Yang Y, Dombkowski D, Sykes M, Scadden D T (2000). Hematopoietic stem cell quiescence maintained by p21cip1/waf1. Science, 287(5459): 1804–1808

DOI PMID

10
Covas D T, Piccinato C E, Orellana M D, Siufi J L, Silva W A Jr, Proto-Siqueira R, Rizzatti E G, Neder L, Silva A R, Rocha V, Zago M A (2005). Mesenchymal stem cells can be obtained from the human saphena vein. Exp Cell Res, 309(2): 340–344

DOI PMID

11
Fang S, Wei J, Pentinmikko N, Leinonen H, Salven P (2012). Generation of functional blood vessels from a single c-kit+ adult vascular endothelial stem cell. PLoS Biol, 10(10): e1001407

DOI PMID

12
Florian M C, Geiger H (2010). Concise review: polarity in stem cells, disease, and aging. Stem Cells, 28(9): 1623–1629

DOI

13
Fukada S, Uezumi A, Ikemoto M, Masuda S, Segawa M, Tanimura N, Yamamoto H, Miyagoe-Suzuki Y, Takeda S (2007). Molecular signature of quiescent satellite cells in adult skeletal muscle. Stem Cells, 25(10): 2448–2459

DOI PMID

14
Guevara N V, Kim H S, Antonova E I, Chan L (1999). The absence of p53 accelerates atherosclerosis by increasing cell proliferation in vivo. Nat Med, 5(3): 335–339

DOI PMID

15
Hoshino A, Chiba H, Nagai K, Ishii G, Ochiai A (2008). Human vascular adventitial fibroblasts contain mesenchymal stem/progenitor cells. Biochem Biophys Res Commun, 368(2): 305–310

DOI PMID

16
Howson K M, Aplin A C, Gelati M, Alessandri G, Parati E A, Nicosia R F (2005). The postnatal rat aorta contains pericyte progenitor cells that form spheroidal colonies in suspension culture. Am J Physiol Cell Physiol, 289(6): C1396–C1407

DOI PMID

17
Hu Y, Zhang Z, Torsney E, Afzal A R, Davison F, Metzler B, Xu Q (2004). Abundant progenitor cells in the adventitia contribute to atherosclerosis of vein grafts in ApoE-deficient mice. J Clin Invest, 113(9): 1258–1265

DOI PMID

18
Hüttmann A, Liu S L, Boyd A W, Li C L (2001). Functional heterogeneity within rhodamine123(lo) Hoechst33342(lo/sp) primitive hemopoietic stem cells revealed by pyronin Y. Exp Hematol, 29(9): 1109–1116

DOI PMID

19
Ingram D A, Mead L E, Moore D B, Woodard W, Fenoglio A, Yoder M C (2005). Vessel wall-derived endothelial cells rapidly proliferate because they contain a complete hierarchy of endothelial progenitor cells. Blood, 105(7): 2783–2786

DOI PMID

20
Invernici G, Emanueli C, Madeddu P, Cristini S, Gadau S, Benetti A, Ciusani E, Stassi G, Siragusa M, Nicosia R, Peschle C, Fascio U, Colombo A, Rizzuti T, Parati E, Alessandri G (2007). Human fetal aorta contains vascular progenitor cells capable of inducing vasculogenesis, angiogenesis, and myogenesis in vitro and in a murine model of peripheral ischemia. Am J Pathol, 170(6): 1879–1892

DOI PMID

21
Kawabe J, Hasebe N (2014). Role of the vasa vasorum and vascular resident stem cells in atherosclerosis. BioMed Res Int, 2014: 701571

DOI PMID

22
Kippin T E, Martens D J, van der Kooy D (2005). p21 loss compromises the relative quiescence of forebrain stem cell proliferation leading to exhaustion of their proliferation capacity. Genes Dev, 19(6): 756–767

DOI PMID

23
Klein D, Weisshardt P, Kleff V, Jastrow H, Jakob H G, Ergün S (2011). Vascular wall-resident CD44+ multipotent stem cells give rise to pericytes and smooth muscle cells and contribute to new vessel maturation. PLoS ONE, 6(5): e20540

DOI PMID

24
Li L, Bhatia R (2011). Stem cell quiescence. Clin Cancer Res, 17(15): 4936–4941

DOI PMID

25
Liu C, Wang S, Metharom P, Caplice N M (2009). Myeloid lineage of human endothelial outgrowth cells circulating in blood and vasculogenic endothelial-like cells in the diseased vessel wall. J Vasc Res, 46(6): 581–591

DOI PMID

26
Liu Y, Elf S E, Miyata Y, Sashida G, Liu Y, Huang G, Di Giandomenico S, Lee J M, Deblasio A, Menendez S, Antipin J, Reva B, Koff A, Nimer S D (2009). p53 regulates hematopoietic stem cell quiescence. Cell Stem Cell, 4(1): 37–48

DOI PMID

27
Majesky M W, Dong X R, Hoglund V, Mahoney W M Jr, Daum G (2011). The adventitia: a dynamic interface containing resident progenitor cells. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 31(7): 1530–1539

DOI PMID

28
Naito H, Kidoya H, Sakimoto S, Wakabayashi T, Takakura N (2012). Identification and characterization of a resident vascular stem/progenitor cell population in preexisting blood vessels. EMBO J, 31(4): 842–855

DOI PMID

29
Orlandi A, Bennett M (2010). Progenitor cell-derived smooth muscle cells in vascular disease. Biochem Pharmacol, 79(12): 1706–1713

DOI PMID

30
Owens G K, Kumar M S, Wamhoff B R (2004). Molecular regulation of vascular smooth muscle cell differentiation in development and disease. Physiol Rev, 84(3): 767–801

DOI PMID

31
Pasquinelli G, Pacilli A, Alviano F, Foroni L, Ricci F, Valente S, Orrico C, Lanzoni G, Buzzi M, Luigi Tazzari P, Pagliaro P, Stella A, Paolo Bagnara G (2010). Multidistrict human mesenchymal vascular cells: pluripotency and stemness characteristics. Cytotherapy, 12(3): 275–287

DOI PMID

32
Pasquinelli G, Tazzari P L, Vaselli C, Foroni L, Buzzi M, Storci G, Alviano F, Ricci F, Bonafè M, Orrico C, Bagnara G P, Stella A, Conte R (2007). Thoracic aortas from multiorgan donors are suitable for obtaining resident angiogenic mesenchymal stromal cells. Stem Cells, 25(7): 1627–1634

DOI PMID

33
Passman J N, Dong X R, Wu S P, Maguire C T, Hogan K A, Bautch V L, Majesky M W (2008). A sonic hedgehog signaling domain in the arterial adventitia supports resident Sca1+ smooth muscle progenitor cells. Proc Natl Acad Sci USA, 105(27): 9349–9354

DOI PMID

34
Porter D C, Farmaki E, Altilia S, Schools G P, West D K, Chen M, Chang B D, Puzyrev A T, Lim C, Rokow-Kittell R, Friedhoff L T, Papavassiliou A G, Kalurupalle S, Hurteau G, Shi J, Baran P S, Gyorffy B, Wentland M P, Broude E V, Kiaris H, RRoninson I B (2012). Cyclin-dependent kinase 8 mediates chemotherapy-induced tumor-promoting paracrine activities. Proc Natl Acad Sci USA, 109(34): 13799–13804

35
Psaltis P J, Harbuzariu A, Delacroix S, Holroyd E W, Simari R D (2011). Resident vascular progenitor cells—diverse origins, phenotype, and function. J Cardiovasc Transl Res, 4(2): 161–176

DOI PMID

36
Psaltis P J, Simari R D (2015). Vascular wall progenitor cells in health and disease. Circ Res, 116(8): 1392–1412

DOI PMID

37
Ross J J, Hong Z, Willenbring B, Zeng L, Isenberg B, Lee E H, Reyes M, Keirstead S A, Weir E K, Tranquillo R T, Verfaillie C M (2006). Cytokine-induced differentiation of multipotent adult progenitor cells into functional smooth muscle cells. J Clin Invest, 116(12): 3139–3149

DOI PMID

38
Sainz J, Al Haj Zen A, Caligiuri G, Demerens C, Urbain D, Lemitre M, Lafont A (2006). Isolation of “side population” progenitor cells from healthy arteries of adult mice. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 26(2): 281–286

DOI PMID

39
Song H, Wang H, Wu W, Qi L, Shao L, Wang F, Lai Y, Leach D, Mathis B, Janicki J S, Wang X L, Tang D, Cui T (2015). Inhibitory role of reactive oxygen species in the differentiation of multipotent vascular stem cells into vascular smooth muscle cells in rats: a novel aspect of traditional culture of rat aortic smooth muscle cells. Cell Tissue Res, 362(1): 97–113

DOI PMID

40
Tang Z, Wang A, Yuan F, Yan Z, Liu B, Chu J S, Helms J A, Li S (2012). Differentiation of multipotent vascular stem cells contributes to vascular diseases. Nat Commun, 3: 875

DOI PMID

41
Tesio M, Tang Y, Müdder K, Saini M, von Paleske L, Macintyre E, Pasparakis M, Waisman A, Trumpp A (2015). Hematopoietic stem cell quiescence and function are controlled by the CYLD-TRAF2-p38MAPK pathway. J Exp Med, 212(4): 525–538

DOI PMID

42
Tom H, Cheung T A R (2012). Molecular regulation of stem cell quiescence. Nat Rev Mol Cell Biol, 29(6): 997–1003

43
Torsney E, Mandal K, Halliday A, Jahangiri M, Xu Q (2007). Characterisation of progenitor cells in human atherosclerotic vessels. Atherosclerosis, 191(2): 259–264

DOI PMID

44
Torsney E, Xu Q (2011). Resident vascular progenitor cells. J Mol Cell Cardiol, 50(2): 304–311

DOI PMID

45
Tsai T N, Kirton J P, Campagnolo P, Zhang L, Xiao Q, Zhang Z, Wang W, Hu Y, Xu Q (2012). Contribution of stem cells to neointimal formation of decellularized vessel grafts in a novel mouse model. Am J Pathol, 181(1): 362–373

DOI PMID

46
Tsaousi A, Williams H, Lyon C A, Taylor V, Swain A, Johnson J L, George S J (2011). Wnt4/β-catenin signaling induces VSMC proliferation and is associated with intimal thickening. Circ Res, 108(4): 427–436

DOI PMID

47
van Os R, de Haan G, Dykstra B J (2009). Hematopoietic stem cell quiescence: yet another role for p53. Cell Stem Cell, 4(1): 7–8

DOI PMID

48
Wabik A, Jones P H (2015). Switching roles: the functional plasticity of adult tissue stem cells. EMBO J, 34(9): 1164–1179

49
Wang Y Z, Plane J M, Jiang P, Zhou C J, Deng W (2011). Concise review: Quiescent and active states of endogenous adult neural stem cells:  identification  and  characterization.  Stem  Cells,  29(6):  907–912

DOI PMID

50
Wong M M, Winkler B, Karamariti E, Wang X, Yu B, Simpson R, Chen T, Margariti A, Xu Q (2013). Sirolimus stimulates vascular stem/progenitor cell migration and differentiation into smooth muscle cells via epidermal growth factor receptor/extracellular signal-regulated kinase/β-catenin signaling pathway. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 33(10): 2397–2406

DOI PMID

51
Yoshihara H, Arai F, Hosokawa K, Hagiwara T, Takubo K, Nakamura Y, Gomei Y, Iwasaki H, Matsuoka S, Miyamoto K, Miyazaki H, Takahashi T, Suda T (2007). Thrombopoietin/MPL signaling regulates hematopoietic stem cell quiescence and interaction with the osteoblastic niche. Cell Stem Cell, 1(6): 685–697

DOI PMID

52
Zengin E, Chalajour F, Gehling U M, Ito W D, Treede H, Lauke H, Weil J, Reichenspurner H, Kilic N, Ergün S (2006). Vascular wall resident progenitor cells: a source for postnatal vasculogenesis. Development, 133(8): 1543–1551

DOI PMID

53
Zhang J, Niu C, Ye L, Huang H, He X, Tong W G, Ross J, Haug J, Johnson T, Feng J Q, Harris S, Wiedemann L M, Mishina Y, Li L (2003). Identification of the haematopoietic stem cell niche and control of the niche size. Nature, 425(6960): 836–841

DOI PMID

Outlines

/