Please wait a minute...

Quantitative Biology

Quant. Biol.    2017, Vol. 5 Issue (3) : 260-271     DOI: 10.1007/s40484-017-0110-9
ePlant for quantitative and predictive plant science research in the big data era —Lay the foundation for the future model guided crop breeding, engineering and agronomy
Yi Xiao1, Tiangen Chang2, Qingfeng Song1, Shuyue Wang2, Danny Tholen2, Yu Wang2, Changpeng Xin2, Guangyong Zheng2, Honglong Zhao1, Xin-Guang Zhu1,2()
1. Shanghai Institute of plant physiology and Ecology, Chinese Academy of Sciences, Shanghai 20032, China
2. Plant Systems Biology Research Group, Partner Institute for Computational Biology, Chinese Academy of Sciences, Shanghai 200031, China
Download: PDF(719 KB)   HTML
Export: BibTeX | EndNote | Reference Manager | ProCite | RefWorks

Background: The increase in global population, climate change and stagnancy in crop yield on unit land area basis in recent decades urgently call for a new approach to support contemporary crop improvements. ePlant is a mathematical model of plant growth and development with a high level of mechanistic details to meet this challenge.

Results: ePlant integrates modules developed for processes occurring at drastically different temporal (10–8–106 seconds) and spatial (10–10–10 meters) scales, incorporating diverse physical, biophysical and biochemical processes including gene regulation, metabolic reaction, substrate transport and diffusion, energy absorption, transfer and conversion, organ morphogenesis, plant environment interaction, etc. Individual modules are developed using a divide-and-conquer approach; modules at different temporal and spatial scales are integrated through transfer variables. We further propose a supervised learning procedure based on information geometry to combine model and data for both knowledge discovery and model extension or advances. We finally discuss the recent formation of a global consortium, which includes experts in plant biology, computer science, statistics, agronomy, phenomics, etc. aiming to expedite the development and application of ePlant or its equivalents by promoting a new model development paradigm where models are developed as a community effort instead of driven mainly by individual labs’ effort.

Conclusions: ePlant, as a major research tool to support quantitative and predictive plant science research, will play a crucial role in the future model guided crop engineering, breeding and agronomy.

Author Summary  ePlant is a mathematical model of plant growth and development with a high level of mechanistic details. ePlant integrates modules developed for processes occurring at different temporal and spatial scales, incorporating diverse physical, biophysical and biochemical processes. We propose a supervised learning procedure based on information geometry to combine model and data for both knowledge discovery and model extension. A global consortium approach is needed to expedite ePlant development and application. ePlant, as a research tool to support quantitative and predictive plant science research, can play a crucial role in the future model guided crop engineering, breeding and agronomy.
Keywords systems modeling      quantitative      predictive      homeostasis      multiscale      crop in silico     
Corresponding Authors: Xin-Guang Zhu   
Just Accepted Date: 19 June 2017   Online First Date: 09 August 2017    Issue Date: 24 August 2017
 Cite this article:   
Yi Xiao,Tiangen Chang,Qingfeng Song, et al. ePlant for quantitative and predictive plant science research in the big data era —Lay the foundation for the future model guided crop breeding, engineering and agronomy[J]. Quant. Biol., 2017, 5(3): 260-271.
E-mail this article
E-mail Alert
Articles by authors
Yi Xiao
Tiangen Chang
Qingfeng Song
Shuyue Wang
Danny Tholen
Yu Wang
Changpeng Xin
Guangyong Zheng
Honglong Zhao
Xin-Guang Zhu
Fig.1  Components of ePlant.
Physical and biological processes Modeling methods Example models Refs.
Ecophysiological processes Ordinary differential system APSIM, DSSAT, WIMVOAC [ 6871]
Physiological processes Ordinary differential system Photosynthesis, sunlit shaded model [ 72,73]
Metabolic processes Ordinary differential equation models Photosynthesis, starch metabolism [ 29,74]
Metabolic process at the whole genome ?scale Constraint based modeling Aragem, C4gem [ 75,76]
Gas diffusion, nutrient cycling, water ?cycling processes Reaction diffusion models Mesophyll conductance [ 7,23,77]
Light propagation process Ray tracing algorithms Rice canopy model, sugarcane model [ 8,19,24]
Morphogenesis L systems, Greenlab Maize, rice [ 46,47]
Gene regulatory process Probabilistic graph model, information theory, correlation Circadian rhythm, seed setting [ 60,61]
Tab.1  Components of ePlant.
Fig.2  Strategy used to build the multi-scale multi-physics ePlant model.
Terms related to plants ?Terms in ePlant and its component modules
Compound or substrate ?A variable in a module
A process ?A module or sub-model
Plant ?ePlant: a highly mechanistic plant growth and development model
Soil and atmospheric conditions surrounding the plants ?Boundary conditions of the ePlant model
Physiological parameter ?A predicted parameter from the model
Natural variation ?Variations of model structure, variable and output
Evolutionary process ?Evolutionary algorithm
Genetic engineering ?Modification of parameters related to gene or proteins in the model
Tab.2  Mapping between terms describing plants and terms used in ePlant and its component modules.
Fig.3  Mapping valiations between input and output variables.
Fig.4  Elements of a new research paradigm supporting quantitative and predictive plant science research.
1 Zhu, X.-G., Zhang,  G. L., Tholen, D. ,  Wang, Y. ,  Xin, C. P.  and  Song, Q. F.  (2011) The next generation models for crops and agro-ecosystems. Sci. China Inf. Sci., 54, 589–597
doi: 10.1007/s11432-011-4197-8
2 Hammer, G. L. ,  van Oosterom, E. ,  McLean, G. ,  Chapman, S. C. ,  Broad, I. ,  Harland, P.  and  Muchow, R. C.  (2010) Adapting APSIM to model the physiology and genetics of complex adaptive traits in field crops. J. Exp. Bot., 61, 2185–2202
doi: 10.1093/jxb/erq095 pmid: 20400531
3 Ruíz-Nogueira, B. ,  Boote, K. J.  and  Sau, F.  (2001) Calibration and use of CROPGRO-soybean model for improving soybean management under rainfed conditions. Agric. Syst., 68, 151–173
doi: 10.1016/S0308-521X(01)00008-7
4 Ma, W., Trusina,  A., El-Samad, H. ,  Lim, W. A.  and  Tang, C.  (2009) Defining network topologies that can achieve biochemical adaptation. Cell, 138, 760–773
doi: 10.1016/j.cell.2009.06.013 pmid: 19703401
5 Xin, C. P., Yang,  J. and Zhu, X.-G.  (2013) A model of chlorophyll a fluorescence induction kinetics with explicit description of structural constraints of individual photosystem II units. Photosynth. Res., 117, 339–354
doi: 10.1007/s11120-013-9894-2 pmid: 23912704
6 Xiao, Y. and Zhu,  X.-G. (2016) Chlorophyll fluorescecence and stable isotope signals in photosynthesis research. Plant Physiology Journal (in Chinese), 52, 1663–1670
7 Tholen, D. and Zhu,  X.-G. (2011) The mechanistic basis of internal conductance: a theoretical analysis of mesophyll cell photosynthesis and CO2 diffusion. Plant Physiol., 156, 90–105
doi: 10.1104/pp.111.172346 pmid: 21441385
8 Wang, Y., Song,  Q., Jaiswal, D. ,  de Souza, A. P. ,  Long, S. P.  and  Zhu, X.-G.  (2017) Development of a three dimensional ray-tracing model of sugarcane canopy photosynthesis and its applications in assessing impacts of varied row spacing. Bioenerg Res., doi: 10.1007/s12155-017-9823-x
doi: 10.1007/s12155-017-9823-x
9 Zheng, B., Biddulph,  B., Li, D. ,  Kuchel, H.  and  Chapman, S.  (2013) Quantification of the effects of VRN1 and Ppd-D1 to predict spring wheat (Triticum aestivum) heading time across diverse environments. J. Exp. Bot., 64, 3747–3761
doi: 10.1093/jxb/ert209 pmid: 23873997
10 Tubiello, F. N. ,  Soussana, J.-F.  and  Howden, S. M.  (2007) Crop and pasture response to climate change. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 104, 19686–19690
doi: 10.1073/pnas.0701728104 pmid: 18077401
11 Miguez, F. E. ,  Zhu, X. ,  Humphries, S. ,  Bollero, G. A.  and  Long, S. P.  (2009) A semimechanistic model predicting the growth and production of the bioenergy crop Miscanthus×giganteus: description, parameterization and validation. GCB Bioenergy, 1, 282–296
doi: 10.1111/j.1757-1707.2009.01019.x
12 Li, T., Hasegawa,  T., Yin, X. ,  Zhu, Y. ,  Boote, K. ,  Adam, M. ,  Bregaglio, S. ,  Buis, S. ,  Confalonieri, R. ,  Fumoto, T. , et al. (2015) Uncertainties in predicting rice yield by current crop models under a wide range of climatic conditions. Glob. Change Biol., 21, 1328–1341
doi: 10.1111/gcb.12758 pmid: 25294087
13 Sellers, P. J. ,  Randall, D. A. ,  Collatz, G. J. ,  Berry, J. A. ,  Field, C. B. ,  Dazlich, D. A. ,  Zhang, C. ,  Collelo, G. D.  and  Bounoua, L.  (1996) A revised land surface parameterization (SiB2) for atmospheric GCMs. part I: model formulation. J. Clim., 9, 676–705
doi: 10.1175/1520-0442(1996)009<0676:ARLSPF>2.0.CO;2
14 Falkowski, P., Scholes,  R. J., Boyle, E. ,  Canadell, J. ,  Canfield, D. ,  Elser, J. ,  Gruber, N. ,  Hibbard, K. ,  Högberg, P. ,  Linder, S. , et al. (2000) The global carbon cycle: a test of our knowledge of earth as a system. Science, 290, 291–296
doi: 10.1126/science.290.5490.291 pmid: 11030643
15 Xue, Y., Chong,  K., Han, B. ,  Gui, J. ,  Wang, T. ,  Fu, X., He,  Z., Chu, C. ,  Tian, Z. ,  Cheng, Z. ,  Lin, S.  (2015) New chapter of designer breeding in China: update on strategic program of molecular module-based designer breeding systems. Buttletin of Chinese Academy of Sciences, 30, 393–402
16 Zhu, X.-G., Portis,  A. R. Jr and Long, S. P.  (2004) Would transformation of C3 crop plants with foreign Rubisco increase productivity? A computational analysis extrapolating from kinetic properties to canopy photosynthesis. Plant Cell Environ., 27, 155–165
doi: 10.1046/j.1365-3040.2004.01142.x
17 Zhu, X.-G., Ort,  D. R., Whitmarsh, J.  and  Long, S. P.  (2004) The slow reversibility of photosystem II thermal energy dissipation on transfer from high to low light may cause large losses in carbon gain by crop canopies: a theoretical analysis. J. Exp. Bot., 55, 1167–1175
doi: 10.1093/jxb/erh141 pmid: 15133059
18 Drewry, D. T. ,  Kumar, P.  and  Long, S. P.  (2014) Simultaneous improvement in productivity, water use, and albedo through crop structural modification. Glob. Change Biol., 20, 1955–1967
doi: 10.1111/gcb.12567 pmid: 24700722
19 Song, Q.-F., Zhang,  G. and Zhu, X.-G.  (2013) Optimal crop canopy architecture to maximise canopy photosynthetic CO2 uptake under elevated CO2 – a theoretical study using a mechanistic model of canopy photosynthesis. Funct. Plant Biol., 40, 108–124
doi: 10.1071/FP12056
20 Zhu, X.-G., de Sturler,  E. and Long, S. P.  (2007) Optimizing the distribution of resources between enzymes of carbon metabolism can dramatically increase photosynthetic rate: a numerical simulation using an evolutionary algorithm. Plant Physiol., 145, 513–526
doi: 10.1104/pp.107.103713 pmid: 17720759
21 Wang, Y., Long,  S. P. and Zhu, X. G.  (2014) Elements required for an efficient NADP-malic enzyme type C4 photosynthesis. Plant Physiol., 164, 2231–2246
doi: 10.1104/pp.113.230284 pmid: 24521879
22 Xin, C. P., Tholen,  D., Devloo, V.  and  Zhu, X. G.  (2015) The benefits of photorespiratory bypasses: how can they work? Plant Physiol., 167, 574–585
doi: 10.1104/pp.114.248013 pmid: 25516604
23 Wang, S., Tholen,  D. and Zhu, X. G.  (2017) C4 photosynthesis in C3 rice: a theoretical analysis of biochemical and anatomical factors. Plant Cell Environ., 40, 80–94
doi: 10.1111/pce.12834 pmid: 27628301
24 Xiao, Y., Tholen,  D. and Zhu, X.-G.  (2016) The influence of leaf anatomy on the internal light environment and photosynthetic electron transport rate: exploration with a new leaf ray tracing model. J. Exp. Bot., 67, 6021–6035
doi: 10.1093/jxb/erw359 pmid: 27702991
25 Simkin, A. J. ,  McAusland, L. ,  Headland, L. R. ,  Lawson, T.  and  Raines, C. A.  (2015) Multigene manipulation of photosynthetic carbon assimilation increases CO2 fixation and biomass yield in tobacco. J. Exp. Bot., 66, 4075–4090
doi: 10.1093/jxb/erv204 pmid: 25956882
26 Kromdijk, J., Głowacka,  K., Leonelli, L. ,  Gabilly, S. T. ,  Iwai, M. ,  Niyogi, K. K.  and  Long, S. P.  (2016) Improving photosynthesis and crop productivity by accelerating recovery from photoprotection. Science, 354, 857–861
doi: 10.1126/science.aai8878 pmid: 27856901
27 Nunes-Nesi, A., Carrari,  F., Lytovchenko, A., Smith, A. M. ,  Loureiro, M. E. ,  Ratcliffe, R. G. ,  Sweetlove, L. J.  and  Fernie, A. R.  (2005) Enhanced photosynthetic performance and growth as a consequence of decreasing mitochondrial malate dehydrogenase activity in transgenic tomato plants. Plant Physiol., 137, 611–622
doi: 10.1104/pp.104.055566 pmid: 15665243
28 Sweetlove, L. J. ,  Lytovchenko, A. ,  Morgan, M. ,  Nunes-Nesi, A. ,  Taylor, N. L. ,  Baxter, C. J. ,  Eickmeier, I.  and  Fernie, A. R.  (2006) Mitochondrial uncoupling protein is required for efficient photosynthesis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 103, 19587–19592
doi: 10.1073/pnas.0607751103 pmid: 17148605
29 Zhu, X.-G., Wang,  Y., Ort, D. R.  and  Long, S. P.  (2013) e-Photosynthesis: a comprehensive dynamic mechanistic model of C3 photosynthesis: from light capture to sucrose synthesis. Plant Cell Environ., 36, 1711–1727
doi: 10.1111/pce.12025 pmid: 23072293
30 Owen, N. A. and Griffiths, H. (2013) A system dynamics model integrating physiology and biochemical regulation predicts extent of crassulacean acid metabolism (CAM) phases. New Phytol., 200, 1116–1131
doi: 10.1111/nph.12461 pmid: 23992169
31 Cortassa, S., Aon,  M. A., O’Rourke, B., Jacques, R. ,  Tseng, H. J. ,  Marbán, E.  and  Winslow, R. L.  (2006) A computational model integrating electrophysiology, contraction, and mitochondrial bioenergetics in the ventricular myocyte. Biophys. J., 91, 1564–1589
doi: 10.1529/biophysj.105.076174 pmid: 16679365
32 Thornley, J. H. M.  and  Cannell, M. G. R.  (2000) Modelling the components of plant respiration: representation and realism. Ann. Bot. (Lond.), 85, 55–67
doi: 10.1006/anbo.1999.0997
33 Lawson, T., Simkin,  A. J., Kelly, G.  and  Granot, D.  (2014) Mesophyll photosynthesis and guard cell metabolism impacts on stomatal behaviour. New Phytol., 203, 1064–1081
doi: 10.1111/nph.12945 pmid: 25077787
34 Flexas, J., Ribas-Carbó,  M., Diaz-Espejo, A., Galmés, J. and Medrano, H.  (2008) Mesophyll conductance to CO2: current knowledge and future prospects. Plant Cell Environ., 31, 602–621
doi: 10.1111/j.1365-3040.2007.01757.x pmid: 17996013
35 Baroli, I., Price,  G. D., Badger, M. R.  and  von Caemmerer, S.  (2008) The contribution of photosynthesis to the red light response of stomatal conductance. Plant Physiol., 146, 737–747
doi: 10.1104/pp.107.110924 pmid: 18065555
36 Wong, S.-C., Cowan,  I. R. and Farquhar, G. D.  (1979) Stomatal conductance correlates with photosynthetic capacity. Nature, 282, 424–426
doi: 10.1038/282424a0
37 Farquhar, G. D.  and  Sharkey, T. D.  (1982) Stomatal conductance and photosynthesis. Annu. Rev. Plant Physiol., 33, 317–345
doi: 10.1146/annurev.pp.33.060182.001533
38 Buckley, T. N. ,  Mott, K. A.  and  Farquhar, G. D.  (2003) A hydromechanical and biochemical model of stomatal conductance. Plant Cell Environ., 26, 1767–1785
doi: 10.1046/j.1365-3040.2003.01094.x
39 Ball, J. T., Woodrow,  I. E. and Berry, J. A.  (1987) A Model Predicting Stomatal Conductance and Its Contribution to The Control of Photosynthesis Under Different Environmental Conditions.  In Progress in Photosynthesis Research. Biggens, J. ed., Vol, IV, pp.221–224. Berlin: Springer Netherlands
40 Loreto, F., Harley,  P. C., Di Marco, G. and Sharkey, T. D.  (1992) Estimation of mesophyll conductance to CO2 flux by three different methods. Plant Physiol., 98, 1437–1443
doi: 10.1104/pp.98.4.1437 pmid: 16668812
41 Pons, T. L., Flexas,  J., von Caemmerer,  S., Evans, J. R. ,  Genty, B. ,  Ribas-Carbo, M.  and  Brugnoli, E.  (2009) Estimating mesophyll conductance to CO2: methodology, potential errors, and recommendations. J. Exp. Bot., 60, 2217–2234
doi: 10.1093/jxb/erp081 pmid: 19357431
42 Tholen, D., Boom,  C. and Zhu, X.-G.  (2012) Opinion: prospects for improving photosynthesis by altering leaf anatomy. Plant Sci., 197, 92–101
doi: 10.1016/j.plantsci.2012.09.005 pmid: 23116676
43 Xiong, D., Liu,  X., Liu, L. ,  Douthe, C. ,  Li, Y., Peng,  S. and Huang, J.  (2015) Rapid responses of mesophyll conductance to changes of CO2 concentration, temperature and irradiance are affected by N supplements in rice. Plant Cell Environ., 38, 2541–2550
doi: 10.1111/pce.12558 pmid: 25923314
44 Ho, Q. T., Berghuijs,  H. N., Watté, R., Verboven, P. ,  Herremans, E. ,  Yin, X. ,  Retta, M. A. ,  Aernouts, B. ,  Saeys, W. ,  Helfen, L. , et al. (2016) Three-dimensional microscale modelling of CO2 transport and light propagation in tomato leaves enlightens photosynthesis. Plant Cell Environ., 39, 50–61
doi: 10.1111/pce.12590 pmid: 26082079
45 Price, N. D., Reed,  J. L. and Palsson, B. O.  (2004) Genome-scale models of microbial cells: evaluating the consequences of constraints. Nat. Rev. Microbiol., 2, 886–897
doi: 10.1038/nrmicro1023 pmid: 15494745
46 Guo, Y., Ma,  Y., Zhan, Z. ,  Li, B., Dingkuhn,  M., Luquet, D.  and  De Reffye, P.  (2006) Parameter optimization and field validation of the functional-structural model GREENLAB for maize. Ann. Bot. (Lond.), 97, 217–230
doi: 10.1093/aob/mcj033 pmid: 16390847
47 Watanabe, T., Hanan,  J. S., Room, P. M. ,  Hasegawa, T. ,  Nakagawa, H.  and  Takahashi, W.  (2005) Rice morphogenesis and plant architecture: measurement, specification and the reconstruction of structural development by 3D architectural modelling. Ann. Bot. (Lond.), 95, 1131–1143
doi: 10.1093/aob/mci136 pmid: 15820987
48 Song, Y. H., Smith,  R. W., To, B. J. ,  Millar, A. J.  and  Imaizumi, T.  (2012) FKF1 conveys timing information for CONSTANS stabilization in photoperiodic flowering. Science, 336, 1045– 1049
doi: 10.1126/science.1219644 pmid: 22628657
49 Domagalska, M. A.  and  Leyser, O.  (2011) Signal integration in the control of shoot branching. Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 12, 211–221
doi: 10.1038/nrm3088 pmid: 21427763
50 Minchin, P. E. H.  and  Lacointe, A.  (2005) New understanding on phloem physiology and possible consequences for modelling long-distance carbon transport. New Phytol., 166, 771–779
doi: 10.1111/j.1469-8137.2005.01323.x pmid: 15869640
51 Rasse, D. P. and Tocquin, P. (2006) Leaf carbohydrate controls over Arabidopsis growth and response to elevated CO2: an experimentally based model. New Phytol., 172, 500–513
doi: 10.1111/j.1469-8137.2006.01848.x pmid: 17083680
52 Lynch, J. P. (2013) Steep, cheap and deep: an ideotype to optimize water and N acquisition by maize root systems. Ann. Bot. (Lond.), 112, 347–357
doi: 10.1093/aob/mcs293 pmid: 23328767
53 Dyson, R. J., Vizcay-Barrena,  G., Band, L. R. ,  Fernandes, A. N. ,  French, A. P. ,  Fozard, J. A. ,  Hodgman, T. C. ,  Kenobi, K. ,  Pridmore, T. P. ,  Stout, M. , et al. (2014) Mechanical modelling quantifies the functional importance of outer tissue layers during root elongation and bending. New Phytol., 202, 1212–1222
doi: 10.1111/nph.12764 pmid: 24641449
54 Chang, T. G. and Zhu, X. G. (2017) Source-sink interaction: a century old concept under the light of modern molecular systems biology. J. Exp. Bot. erx002
doi: 10.1093/jxb/erx002
55 Yin, X. and Struik,  P. C. (2010) Modelling the crop: from system dynamics to systems biology. J. Exp. Bot., 61, 2171–2183
doi: 10.1093/jxb/erp375 pmid: 20051352
56 Li, Y., Pearl,  S. A. and Jackson, S. A.  (2015) Gene networks in plant biology: approaches in reconstruction and analysis. Trends Plant Sci., 20, 664–675
doi: 10.1016/j.tplants.2015.06.013 pmid: 26440435
57 Segal, E., Shapira,  M., Regev, A. ,  Pe’er, D. ,  Botstein, D. ,  Koller, D.  and  Friedman, N.  (2003) Module networks: identifying regulatory modules and their condition-specific regulators from gene expression data. Nat. Genet., 34, 166–176
doi: 10.1038/ng1165 pmid: 12740579
58 Zheng, G., Xu,  Y., Zhang, X. ,  Liu, Z. P. ,  Wang, Z. ,  Chen, L.  and  Zhu, X. G.  (2016) CMIP: a software package capable of reconstructing genome-wide regulatory networks using gene expression data. BMC Bioinformatics, 17, 535
doi: 10.1186/s12859-016-1324-y pmid: 28155637
59 Wenden, B. and Rameau,  C. (2009) Systems biology for plant breeding: the example of flowering time in pea. C. R. Biol., 332, 998–1006
doi: 10.1016/j.crvi.2009.09.011 pmid: 19909922
60 Salazar, J. D. ,  Saithong, T. ,  Brown, P. E. ,  Foreman, J. ,  Locke, J. C. ,  Halliday, K. J. ,  Carré, I. A. ,  Rand, D. A.  and  Millar, A. J.  (2009) Prediction of photoperiodic regulators from quantitative gene circuit models. Cell, 139, 1170–1179
doi: 10.1016/j.cell.2009.11.029 pmid: 20005809
61 Bassel, G. W. ,  Lan, H. ,  Glaab, E. ,  Gibbs, D. J. ,  Gerjets, T. ,  Krasnogor, N. ,  Bonner, A. J. ,  Holdsworth, M. J.  and  Provart, N. J.  (2011) Genome-wide network model capturing seed germination reveals coordinated regulation of plant cellular phase transitions. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 108, 9709–9714
doi: 10.1073/pnas.1100958108 pmid: 21593420
62 Chew, Y. H., Wenden,  B., Flis, A. ,  Mengin, V. ,  Taylor, J. ,  Davey, C. L. ,  Tindal, C. ,  Thomas, H. ,  Ougham, H. J. ,  de Reffye, P. , et al. (2014) Multiscale digital Arabidopsis predicts individual organ and whole-organism growth. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 111, E4127–E4136
doi: 10.1073/pnas.1410238111 pmid: 25197087
63 Zhu, X.-G., Song,  Q. and Ort, D. R.  (2012) Elements of a dynamic systems model of canopy photosynthesis. Curr. Opin. Plant Biol., 15, 237–244
doi: 10.1016/j.pbi.2012.01.010 pmid: 22325454
64 Parton, W. J. ,  Scurlock, J. M. O. ,  Ojima, D. S. ,  Gilmanov, T. G. ,  Scholes, R. J. ,  Schimel, D. S. ,  Kirchner, T. ,  Menaut, J.-C. ,  Seastedt, T. ,  Garcia Moya, E. , et al. (1993) Observations and modelling of biomass and soil organic matter dynamics for the grassland biome wordwide. Global Biogeochem. Cycles, 7, 785–809
doi: 10.1029/93GB02042
65 Parton, W. J. ,  Stewart, J. W. B.  and  Cole, C. V.  (1988) Dynamics of C, N, P and S in grassland soils: a model. Biogeochemistry, 5, 109–131
doi: 10.1007/BF02180320
66 Buckley, T. N.  (2005) The control of stomata by water balance. New Phytol., 168, 275–292
doi: 10.1111/j.1469-8137.2005.01543.x pmid: 16219068
67 Lynch, J. P., Nielsen,  K. L., Davis, R. D.  and  Jablokow, A. G.  (1997) SimRoot: modeling and visualization of root systems. Plant Soil, 188, 139–151
doi: 10.1023/A:1004276724310
68 Jones, J. W., Hoogenboom,  G., Porter, C. H. ,  Boote, K. J. ,  Batchelor, W. D. ,  Hunt, L. A. ,  Wilkens, P. W. ,  Singh, U. ,  Gijsman, A. J.  and  Ritchie, J. T.  (2003) The DSSAT cropping system model. Eur. J. Agron., 18, 235–265
doi: 10.1016/S1161-0301(02)00107-7
69 McCown, R. L. ,  Hammer, G. L. ,  Hargreaves, J. N. G. ,  Holzworth, D. P.  and  Freebairn, D. M.  (1996) APSIM: a novel software system for model development, model testing and simulation in agricultural systems research. Agric. Syst., 50, 255–271
doi: 10.1016/0308-521X(94)00055-V
70 Humphries, S. W.  and  Long, S. P.  (1995) WIMOVAC: a software package for modelling the dynamics of plant leaf and canopy photosynthesis. Comput. Appl. Biosci., 11, 361–371
pmid: 8521045
71 Song, Q., Chen,  D., Long, S. P.  and  Zhu, X. G.  (2017) A user-friendly means to scale from the biochemistry of photosynthesis to whole crop canopies and production in time and space— development of Java WIMOVAC. Plant Cell Environ., 40, 51–55 
doi: 10.1111/pce.12816 pmid: 27529651
72 Norman, J. M. (1980) Interfacing leaf and canopy light interception models. In Predicting Photosynthesis for Ecosystem Models. Hesketh, J. D. & Jones, J. W. eds. Vol. 2, pp. 49–67. Boca Raton: CRC Press
73 Farquhar, G. D. ,  von Caemmerer, S.  and  Berry, J. A.  (1980) A biochemical model of photosynthetic CO2 assimilation in leaves of C3 species. Planta, 149, 78–90
doi: 10.1007/BF00386231 pmid: 24306196
74 Pokhilko, A., Flis,  A., Sulpice, R. ,  Stitt, M.  and  Ebenhöh, O.  (2014) Adjustment of carbon fluxes to light conditions regulates the daily turnover of starch in plants: a computational model. Mol. Biosyst., 10, 613–627
doi: 10.1039/c3mb70459a pmid: 24413396
75 de Oliveira Dal’Molin, C. G., Quek, L.-E. ,  Palfreyman, R. W. ,  Brumbley, S. M.  and  Nielsen, L. K.  (2010) C4GEM, a genome-scale metabolic model to study C4 plant metabolism. Plant Physiol., 154, 1871–1885
doi: 10.1104/pp.110.166488 pmid: 20974891
76 de Oliveira Dal’Molin, C. G., Quek, L. E. ,  Palfreyman, R. W. ,  Brumbley, S. M.  and  Nielsen, L. K.  (2010) AraGEM, a genome-scale reconstruction of the primary metabolic network in Arabidopsis. Plant Physiol., 152, 579–589
doi: 10.1104/pp.109.148817 pmid: 20044452
77 Warren, J. M. ,  Hanson, P. J. ,  Iversen, C. M. ,  Kumar, J. ,  Walker, A. P.  and  Wullschleger, S. D.  (2015) Root structural and functional dynamics in terrestrial biosphere models — evaluation and recommendations. New Phytol., 205, 59–78
doi: 10.1111/nph.13034 pmid: 25263989
78 Zhu, X.-G., Govindjee, Baker,  N. R., deSturler, E. ,  Ort, D. O. and  Long, S. P.  (2005) Chlorophyll a fluorescence induction kinetics in leaves predicted from a model describing each discrete step of excitation energy and electron transfer associated with Photosystem II. Planta, 223, 114–133
doi: 10.1007/s00425-005-0064-4 pmid: 16411287
79 Yu, X., Zheng,  G., Shan, L. ,  Meng, G. ,  Vingron, M. ,  Liu, Q.  and  Zhu, X. G.  (2014) Reconstruction of gene regulatory network related to photosynthesis in Arabidopsis thaliana. Front. Plant Sci., 5, 273
doi: 10.3389/fpls.2014.00273 pmid: 24982665
80 Chandrasekaran, S.  and  Price, N. D.  (2010) Probabilistic integrative modeling of genome-scale metabolic and regulatory networks in Escherichia coli and Mycobacterium tuberculosis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 107, 17845–17850
doi: 10.1073/pnas.1005139107 pmid: 20876091
81 Enquist, B. J.  and  Niklas, K. J.  (2002) Global allocation rules for patterns of biomass partitioning in seed plants. Science, 295, 1517–1520
doi: 10.1126/science.1066360 pmid: 11859193
82 Box, G. E. P.  (1976) Science and statistics. J. Am. Stat. Assoc., 71, 791–799
doi: 10.1080/01621459.1976.10480949
83 Machta, B. B. ,  Chachra, R. ,  Transtrum, M. K.  and  Sethna, J. P.  (2013) Parameter space compression underlies emergent theories and predictive models. Science, 342, 604–607
doi: 10.1126/science.1238723 pmid: 24179222
84 Zhou, M., Wang,  W., Karapetyan, S., Mwimba, M. ,  Marqués, J. ,  Buchler, N. E.  and  Dong, X.  (2015) Redox rhythm reinforces the circadian clock to gate immune response. Nature, 523, 472–476
doi: 10.1038/nature14449 pmid: 26098366
85 Zuo, J. and Li,  J. (2014) Molecular dissection of complex agronomic traits of rice: a team effort by Chinese scientists in recent years. Natl. Sci. Rev. 1, 253–276
86 Valluru, R., Reynolds,  M. P. and Salse, J.  (2014) Genetic and molecular bases of yield-associated traits: a translational biology approach between rice and wheat. Theor. Appl. Genet., 127, 1463–1489
doi: 10.1007/s00122-014-2332-9 pmid: 24913362
87 Wallace, J. G. ,  Larsson, S. J.  and  Buckler, E. S.  (2014) Entering the second century of maize quantitative genetics. Heredity (Edinb), 112, 30–38
doi: 10.1038/hdy.2013.6 pmid: 23462502
88 Kaul, S., Koo,  H. L., Jenkins, J. ,  Rizzo, M. ,  Rooney, T. ,  Tallon, L. J. ,  Feldblyum, T. ,  Nierman, W. ,  Benito, M. ,  Lin, X.  (2000) Analysis of the genome sequence of the flowering plant Arabidopsis thaliana. Nature, 408, 796–815
doi: 10.1038/35048692 pmid: 11130711
89 Zhu, X. G., Lynch,  J. P., LeBauer, D. S. ,  Millar, A. J. ,  Stitt, M.  and  Long, S. P.  (2016) Plants in silico: why, why now and what? — an integrative platform for plant systems biology research. Plant Cell Environ., 39, 1049–1057
doi: 10.1111/pce.12673 pmid: 26523481
90 Marshall-Colon, A. ,  Long, S. P. ,  Allen, D. K. ,  Allen, G. ,  Beard, D.A. ,  Benes, B. ,  von Caemmerer, S. ,  Christensen, A. J. ,  Cox, D. J. ,  Hart, J. C.  et al. (2017) Crops in silico: a prospectus from the plants in silico symposium and workshop. Front. Plant Sci. 8,786
doi: 10.3389/fpls.2017.00786
Related articles from Frontiers Journals
[1] Guanyu Wang. Global quantitative biology can illuminate ontological connections between diseases[J]. Quant. Biol., 2017, 5(2): 191-198.
[2] Hailin Meng, Yingfei Ma, Guoqin Mai, Yong Wang, Chenli Liu. Construction of precise support vector machine based models for predicting promoter strength[J]. Quant. Biol., 2017, 5(1): 90-98.
[3] Juntao Gao, Xusan Yang, Mohamed Nadhir Djekidel, Yang Wang, Peng Xi, Michael Q. Zhang. Developing bioimaging and quantitative methods to study 3D genome[J]. Quant. Biol., 2016, 4(2): 129-147.
[4] Ye Yuan, Xinying Ren, Zhen Xie, Xiaowo Wang. A quantitative understanding of microRNA- mediated competing endogenous RNA regulation[J]. Quant. Biol., 2016, 4(1): 47-57.
[5] Amal Katrib, William Hsu, Alex Bui, Yi Xing. “RADIOTRANSCRIPTOMICS”: A synergy of imaging and transcriptomics in clinical assessment[J]. Quant. Biol., 2016, 4(1): 1-12.
[6] Derek Eidum,Kanishk Asthana,Samir Unni,Michael Deng,Lingchong You. Construction, visualization, and analysis of biological network models in Dynetica[J]. Quant. Biol., 2014, 2(4): 142-150.
Full text