Effects of a soybean milk product on feto-neonatal development in rats

Abstract

Since estrogenic pollutants and phytoestrogens can cause the disorder of the reproductive system, the effects of a soybean milk product (Vegemil^® containing 162 ppm isoflavones) on the feto-neonatal development, including male reproductive function, were investigated. Pregnant rats were fed the soybean milk (5% or 100% in drinking water) from gestational day (GD) 6 to parturition or to post-natal day (PND) 56. Specifically, the rats were divided into 4 groups: the control group (drinking water), the GD5% group (5% soybean milk during only the GD period), the GD-PND5% group (5% soybean milk during the GD and PND periods), and the GD-PND100% group (100% soybean milk instead of water during the GD and PND periods). During the gestational, lactational, and developmental periods, the reproductive and developmental parameters of dams and offspring were observed. Feeding soybean milk did not affect the birth and physical development of both male and female offspring. At PND57, the weights of the testes and epididymides of F1 males significantly increased by feeding a high concentration of the soybean milk (GD-PND100%). In addition, feeding of the soybean milk during both the GD and PND periods (GD-PND5% and GD-PND100%) enhanced the sperm counts and motility. The results indicate that soybean milk is safe for embryos, fetuses, and offspring, and improves the post-generational development of male reproductive function.

Keywords

soybean milk / feto-neonatal development / reproductive function / sperm quality

References

[1] Setchell KD. Phytoestrogens: the biochemistry, physiology, and implications for human health of soy isoflavones[J]. Am J Clin Nutr, 1998, 68(6 Suppl): 1333S–1346S

[2] Barnes S. Phytoestrogens and breast cancer[J]. Baillieres Clin Endocrinol Metab, 1998, 12(4): 559–579

[3] Song WO, Chun  OK, Hwang I, Soy isoflavones as safe functional ingredients[J]. J Med Food, 2007, 10(4): 571–580

[4] Turner JV, Agatonovic-Kustrin  S, Glass BD. Molecular aspects of phytoestrogen selective binding at estrogen receptors[J]. J Pharm Sci, 2007, 96(8): 1879–1885

[5] Sun Y, Huang  H, Sun Y, Ecological risk of estrogenic endocrine disrupting chemicals in sewage plant effluent and reclaimed water[J]. Environ Pollut, 2013, 180: 339–344

[6] Kavlock RJ, Daston  GP, DeRosa C, Research needs for the risk assessment of health and environmental effects of endocrine disruptors: a report of the U.S. EPA-sponsored workshop[J]. Environ Health Perspect, 1996, 104(Suppl 4): 715–740

[7] Lee BJ, Jung  EY, Yun YW, Effects of exposure to genistein during pubertal development on the reproductive system of male mice[J]. J Reprod Dev, 2004, 50(4): 399–409

[8] Jung EY, Lee  BJ, Yun YW, Effects of exposure to genistein and estradiol on reproductive development in immature male mice weaned from dams adapted to a soy-based commercial diet[J]. J Vet Med Sci, 2004, 66(11): 1347–1354

[9] Santti R, Mäkelä  S, Strauss L, Phytoestrogens: potential endocrine disruptors in males[J]. Toxicol Ind Health, 1998, 14(1-2): 223–237

[10] Jefferson WN, Padilla-Banks  E, Newbold RR. Disruption of the female reproductive system by the phytoestrogen genistein[J]. Reprod Toxicol, 2007, 23(3): 308–316

[11] Cederroth CR, Nef  S. Soy, phytoestrogens and metabolism: A review[J]. Mol Cell Endocrinol, 2009, 304(1-2): 30–42

[12] Strauss L, Mäkelä  S, Joshi S, Genistein exerts estrogen-like effects in male mouse reproductive tract[J]. Mol Cell Endocrinol, 1998, 144(1-2): 83–93

[13] West MC. The impact of dietary oestrogens on male and female fertility[J]. Curr Opin Obstet Gynecol, 2007, 19(3): 215–221

[14] Chavarro JE, Toth  TL, Sadio SM, Soy food and isoflavone intake in relation to semen quality parameters among men from an infertility clinic[J]. Hum Reprod, 2008, 23(11): 2584–2590

[15] Wisniewski AB, Klein  SL, Lakshmanan Y, Exposure to genistein during gestation and lactation demasculinizes the reproductive system in rats[J]. J Urol, 2003, 169(4): 1582–1586

[16] Atanassova N, McKinnell  C, Turner KJ, Comparative effects of neonatal exposure of male rats to potent and weak (environmental) estrogens on spermatogenesis at puberty and the relationship to adult testis size and fertility: evidence for stimulatory effects of low estrogen levels[J]. Endocrinology, 2000, 141(10): 3898–3907

[17] Jeon JH, Shin  S, Park D, Fermentation filtrates of Rubus coreanus relax the corpus cavernosum and increase sperm count and motility[J]. J Med Food, 2008, 11(3): 474–478

[18] Shin S, Jeon  JH, Park D, trans-Resveratrol relaxes the corpus cavernosum ex vivo and enhances testosterone levels and sperm quality in vivo[J]. Arch Pharm Res, 2008, 31(1): 83–87

[19] Faqi AS, Johnson  WD, Morrissey RL, Reproductive toxicity assessment of chronic dietary exposure to soy isoflavones in male rats[J]. Reprod Toxicol, 2004, 18(4): 605–611

[20] Nagao T, Yoshimura  S, Saito Y, Reproductive effects in male and female rats of neonatal exposure to genistein[J]. Reprod Toxicol, 2001, 15(4): 399–411

[21] Flynn KM, Ferguson  SA, Delclos KB, Effects of genistein exposure on sexually dimorphic behaviors in rats[J]. Toxicol Sci, 2000, 55(2): 311–319

[22] Delclos KB, Bucci  TJ, Lomax LG, Effects of dietary genistein exposure during development on male and female CD (Sprague-Dawley) rats[J]. Reprod Toxicol, 2001, 15(6): 647–663

[23] Zhang LD, Deng  Q, Wang ZM, Disruption of reproductive development in male rat offspring following gestational and lactational exposure to di-(2-ethylhexyl) phthalate and genistein[J]. Biol Res, 2013, 46(2): 139–146

[24] Ji S, Willis  GM, Frank GR, Soybean isoflavones, genistein and genistin, inhibit rat myoblast proliferation, fusion and myotube protein synthesis[J]. J Nutr, 1999, 129(7): 1291–1297

[25] Yin D, Zhu  Y, Liu L, [Potential detrimental effect of soy isoflavones on testis sertoli cells][J]. Zhong Nan Da Xue Xue Bao Yi Xue Ban, 2014, 39(6): 598–604

[26] Gray SL, Lackey  BR, Boone WR. Impact of kudzu and puerarin on sperm function[J]. Reprod Toxicol, 2015, 53: 54–62

[27] Lehraiki A, Chamaillard  C, Krust A, Genistein impairs early testosterone production in fetal mouse testis via estrogen receptor alpha[J]. Toxicol In Vitro, 2011, 25(8): 1542–1547

[28] Carreau S, Silandre  D, Bourguiba S, Estrogens and male reproduction: a new concept[J]. Braz J Med Biol Res, 2007, 40(6): 761–768

[29] Carreau S, Hess  RA. Oestrogens and spermatogenesis[J]. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci, 2010, 365(1546): 1517–1535

[30] Carreau S, Bouraima-Lelong  H, Delalande C. Estrogens in male germ cells[J]. Spermatogenesis, 2011, 1(2): 90–94

[31] Carreau S, Bouraima-Lelong  H, Delalande C. Estrogen, a female hormone involved in spermatogenesis[J]. Adv Med Sci, 2012, 57(1): 31–36

[32] Carreau S, Bois  C, Zanatta L, Estrogen signaling in testicular cells[J]. Life Sci, 2011, 89(15-16): 584–587

[33] Robertson KM, O’Donnell  L, Simpson ER, The phenotype of the aromatase knockout mouse reveals dietary phytoestrogens impact significantly on testis function[J]. Endocrinology, 2002, 143(8): 2913–2921

[34] Juan ME, González-Pons  E, Munuera T, trans-Resveratrol, a natural antioxidant from grapes, increases sperm  output  in  healthy rats[J].  J  Nutr,  2005,  135(4): 757–760

[35] Turner RT, Evans  GL, Zhang M, Is resveratrol an estrogen agonist in growing rats[J]? Endocrinology, 1999, 140(1): 50–54

[36] Eumkeb G, Tanphonkrang  S, Sirichaiwetchakoon K, The synergy effect of daidzein and genistein isolated from Butea superba Roxb. on the reproductive system of male mice[J]. Nat Prod Res, 2017, 31(6): 672–675

[37] Hart JE. Endocrine pathology of estrogens: species differences[J]. Pharmacol Ther, 1990, 47(2): 203–218

[38] Cederroth CR, Zimmermann  C, Beny JL, Potential detrimental effects of a phytoestrogen-rich diet on male fertility in mice[J]. Mol Cell Endocrinol, 2010, 321(2): 152–160

[39] Blake C, Hansen  T, Simmons TC, Long time exposure to soy/isoflavone-rich diet enhances testicular and prostate health in Long-Evans rats[J]. J Funct Foods, 2013, 5: 1494–1501.

[40] McClain RM, Wolz  E, Davidovich A, Reproductive safety studies with genistein in rats[J]. Food Chem Toxicol, 2007, 45(8): 1319–1332

[41] Korach KS. Insights from the study of animals lacking functional estrogen receptor[J]. Science, 1994, 266(5190): 1524–1527

[42] Strom BL, Schinnar  R, Ziegler EE, Exposure to soy-based formula in infancy and endocrinological and reproductive outcomes in young adulthood[J]. JAMA, 2001, 286(7): 807–814

[43] Merritt RJ, Jenks  BH. Safety of soy-based infant formulas containing isoflavones: the clinical evidence[J]. J Nutr, 2004, 134(5): 1220S–1224S

RIGHTS & PERMISSIONS

2017 2017 by the Journal of Biomedical Research. All rights reserved.