Recent advances in arsenic trioxide encapsulated nanoparticles as drug delivery agents to solid cancers

Abstract

Since arsenic trioxide was first approved as the front line therapy for acute promyelocytic leukemia 25 years ago, its anti-cancer properties for various malignancies have been under intense investigation. However, the clinical successes of arsenic trioxide in treating hematological cancers have not been translated to solid cancers. This is due to arsenic's rapid clearance by the body's immune system before reaching the tumor site. Several attempts have henceforth been made to increase its bioavailability toward solid cancers without increasing its dosage albeit without much success. This review summarizes the past and current utilization of arsenic trioxide in the medical field with primary focus on the implementation of nanotechnology for arsenic trioxide delivery to solid cancer cells. Different approaches that have been employed to increase arsenic's efficacy, specificity and bioavailability to solid cancer cells were evaluated and compared. The potential of combining different approaches or tailoring delivery vehicles to target specific types of solid cancers according to individual cancer characteristics and arsenic chemistry is proposed and discussed.

Keywords

arsenic trioxide / solid cancer / nanotechnology / drug delivery / liposome

References

[1] Shen S, Li  XF, Cullen WR ,  Arsenic binding to proteins[J]. Chem Rev, 2013, 113(10): 7769–7792

[2] Miller WHJr, Schipper  HM, Lee JS ,  Mechanisms of action of arsenic trioxide[J]. Cancer Res, 2002, 62(14): 3893–3903

[3] Wang S, Wu  X, Tan M ,  Fighting fire with fire: poisonous Chinese herbal medicine for cancer therapy[J]. J Ethnopharmacol, 2012, 140(1): 33–45

[4] Evens AM, Tallman  MS, Gartenhaus RB . The potential of arsenic trioxide in the treatment of malignant disease: past, present, and future[J]. Leuk Res, 2004, 28(9): 891–900

[5] Shen ZX, Chen  GQ, Ni JH , , and the Clinical Efficacy and Pharmacokinetics in Relapsed Patients. Use of arsenic trioxide (As₂O₃) in the treatment of acute promyelocytic leukemia (APL): II. Clinical efficacy and pharmacokinetics in relapsed patients[J]. Blood, 1997, 89(9): 3354–3360

[6] Antman KH. Introduction: the history of arsenic trioxide in cancer therapy[J]. Oncologist, 2001, 6(2Suppl 2): 1–2

[7] Zhang P, Wang  SY, Hu XH . Arsenic trioxide treated 72 cases of acute promyelocytic leukemia[J]. Chinese Journal of Hematology, 1996, 17(1): 58–62.

[8] Swindell EP, Hankins  PL, Chen H ,  Anticancer activity of small-molecule and nanoparticulate arsenic(III) complexes[J]. InorgChem, 2013, 52(21): 12292–12304

[9] Kang YH, Lee  SJ. Role of p38 MAPK and JNK in enhanced cervical cancer cell killing by the combination of arsenic trioxide and ionizing radiation[J]. Oncol Rep, 2008, 20(3): 637–643

[10] Zhang L, Zhang  Z, Mason RP ,  Convertible MRI contrast: Sensing the delivery and release of antigliomanano-drugs[J]. Sci Rep, 2015, 5: 1–13.

[11] Emadi A, Gore  SD. Arsenic trioxide- An old drug rediscovered[J]. Blood Rev, 2010, 24(4-5): 191–199

[12] Grad JM, Bahlis  NJ, Reis I ,  Ascorbic acid enhances arsenic trioxide-induced cytotoxicity in multiple myeloma cells[J]. Blood, 2001, 98(3): 805–813

[13] Gartenhaus RB, Prachand  SN, Paniaqua M ,  Arsenic trioxide cytotoxicity in steroid and chemotherapy-resistant myeloma cell lines: enhancement of apoptosis by manipulation of cellular redox state[J]. Clin Cancer Res, 2002, 8(2): 566–572

[14] Waxman S, Anderson  KC. History of the development of arsenic derivatives in cancer therapy[J]. Oncologist, 2001, 6(2Suppl 2): 3–10

[15] Murgo AJ. Clinical trials of arsenic trioxide in hematologic and solid tumors: overview of the National Cancer Institute Cooperative Research and Development Studies[J]. Oncologist, 2001, 6(2Suppl 2): 22–28

[16] Platanias LC. Biological responses to arsenic compounds[J]. J BiolChem, 2009, 284(28): 18583–18587

[17] Zhao S, Zhang  X, Zhang J ,  Intravenous administration of arsenic trioxide encapsulated in liposomes inhibits the growth of C6 gliomas in rat brains[J]. J Chemother, 2008, 20(2): 253–262

[18] Maeda H, Hori  S, Ohizumi H ,  Effective treatment of advanced solid tumors by the combination of arsenic trioxide and L-buthionine-sulfoximine[J]. Cell Death Differ, 2004, 11(7): 737–746

[19] Kim HR, Kim  EJ, Yang SH ,  Combination treatment with arsenic trioxide and sulindac augments their apoptotic potential in lung cancer cells through activation of caspase cascade and mitochondrial dysfunction[J]. Int J Oncol, 2006, 28(6): 1401–1408

[20] Ahn RW, Barrett  SL, Raja MR ,  Nano-encapsulation of arsenic trioxide enhances efficacy against murine lymphoma model while minimizing its impact on ovarian reserve in vitro and in vivo[J]. PLoS One, 2013, 8(3): e58491

[21] Ahn RW, Chen  F, Chen H ,  A novel nanoparticulate formulation of arsenic trioxide with enhanced therapeutic efficacy in a murine model of breast cancer[J]. Clin Cancer Res, 2010, 16(14): 3607–3617

[22] Chen H, MacDonald  RC, Li S ,  Lipid encapsulation of arsenic trioxide attenuates cytotoxicity and allows for controlled anticancer drug release[J]. J Am ChemSoc, 2006, 128(41): 13348–13349

[23] Zhang Y, Kenny  HA, Swindell EP ,  Urokinase plasminogen activator system-targeted delivery of nanobins as a novel ovarian cancer therapy[J]. Mol Cancer Ther, 2013, 12(12): 2628–2639

[24] Wang X, Li  D, Ghali L ,  Therapeutic potential of delivering arsenic trioxide into HPV-infected cervical cancer cells using liposomal nanotechnology[J]. Nanoscale Res Lett, 2016, 11(1): 94

[25] Winter ND, Murphy  RKJ, O'Halloran TV ,  Development and modeling of arsenic-trioxide-loaded thermosensitive liposomes for anticancer drug delivery[J]. J Liposome Res, 2011, 21(2): 106–115

[26] Chen H, Ahn  R, Van den Bossche  J,  Folate-mediated intracellular drug delivery increases the anticancer efficacy of nanoparticulate formulation of arsenic trioxide[J]. Mol Cancer Ther, 2009, 8(7): 1955–1963

[27] Gortzi O, Papadimitriou  E, Kontoyannis CG ,  Arsonoliposomes, a novel class of arsenic-containing liposomes: effect of palmitoyl-arsonolipid-containing liposomes on the viability of cancer and normal cells in culture[J]. Pharm Res, 2002, 19(1): 79–86

[28] Wang Z, Liu  W, Xu H ,  Preparation and in vitro Studies of Stealth PEGylated PLGA Nanoparticles as Carriers for Arsenic Trioxide[J]. Chin J ChemEng, 2007, 15(6): 795–801.

[29] Qian C, Wang  Y, Chen Y ,  Suppression of pancreatic tumor growth by targeted arsenic delivery with anti-CD44v6 single chain antibody conjugated nanoparticles[J]. Biomaterials, 2013, 34(26): 6175–6184

[30] Zhang Q, Vakili  MR, Li XF ,  Polymeric micelles for GSH-triggered delivery of arsenic species to cancer cells[J]. Biomaterials, 2014, 35(25): 7088–7100

[31] Wimmer N, Robinson  JA, Gopisetty-Venkatta N,  Novel Glyco-lipid-arsenicals (III) with Anti-proliferative Effects on MCF-7 Human Breast Cancer Cells[J].  Understanding Biology Using Peptides.Springer New York, 2006, 365–366.

[32] Lee SM, Chen  H, O'Halloran TV ,  "Clickable" polymer-caged nanobins as a modular drug delivery platform[J]. J Am ChemSoc, 2009, 131(26): 9311–9320

[33] Wang L, Wang  Z, Liu J ,  Preparation of a new nanosized As₂O₃/Mn_0.5Zn_0.5Fe₂O₄ thermosensitive magnetoliposome and its antitumor effect on MDA_MB_231 cells[J]. J NanosciNanotechnol, 2011, 11(12): 10755–10759

[34] Miodragović ÐU ,  Quentzel JA ,  Kurutz JW ,  Robust structure and reactivity of aqueous arsenous acid-platinum(II) anticancer complexes[J]. AngewChemInt Ed Engl, 2013, 52(41): 10749–10752

[35] Muhammad F, Zhao  J, Wang N ,  Lethal drug combination: arsenic loaded multiple drug mesoporous silica for theranostic applications[J]. Colloids Surf B Biointerfaces, 2014, 123: 506–514

[36] Zeng L, Li  J, Wang Y ,  Combination of siRNA-directed Kras oncogene silencing and arsenic-induced apoptosis using a nanomedicine strategy for the effective treatment of pancreatic cancer[J]. Nanomedicine, 2014, 10(2): 463–472

[37] Du Y, Zhang  D, Liu H ,  Thermochemotherapy effect  of  nanosized As2O3/Fe3O4  complex  on  experimental  mouse  tumors  and  its  influence on  the  expression  of CD44v6, VEGF-C and MMP-9[J]. BMC Biotechnol, 2009, 9(1): 84

[38] Jadhav V, Sachar  S, Chandra S ,  Synthesis and Characterization of Arsenic Trioxide Nanoparticles and Their In Vitro Cytotoxicity Studies on Mouse Fibroblast and Prostate Cancer Cell Lines[J]. J NanosciNanotechnol, 2015, 15: 1–7

[39] Zhao Z, Zhang  H, Chi X ,  Silica nanovehicles endow arsenic trioxide with an ability to effectively treat cancer cells and solid tumours[J]. J Mater Chem B Mater Biol Med, 2014, 2(37): 6313–6323.

[40] Milas L. Cyclooxygenase-2 (COX-2) enzyme inhibitors as potential enhancers of tumor radioresponse[J]. SeminRadiatOncol, 2001, 11(4): 290–299

[41] Soriano AF, Helfrich  B, Chan DC ,  Synergistic effects of new chemopreventive agents and conventional cytotoxic agents against human lung cancer cell lines[J]. Cancer Res, 1999, 59(24): 6178–6184

[42] Mandegary A, Torshabi  M, Seyedabadi M ,  Indomethacin-Enhanced Anticancer Effect of Arsenic Trioxide in A549 Cell Line: Involvement of Apoptosis and Phospho-ERK and p38 MAPK Pathways[J].  BioMed Research International,2013, 2013: 1–9.

[43] Farokhzad OC, Langer  R. Impact of nanotechnology on drug delivery[J]. ACS Nano, 2009, 3(1): 16–20

[44] Soussan E, Cassel  S, Blanzat M ,  Drug delivery by soft matter: matrix and vesicular carriers[J]. AngewChemInt Ed Engl, 2009, 48(2): 274–288

[45] Griffin RJ, Monzen  H, Williams BW ,  Arsenic trioxide induces selective tumour vascular damage via oxidative stress and increases thermosensitivity of tumours[J]. Int J Hyperthermia, 2003, 19(6): 575–589

[46] Needham D, Ponce  AM, Wright A ,  Targeted bioavailability of drugs by triggered release from liposomes[J]. Future Lipidol, 2006, 1(1): 25–34.

[47] Koutsopoulos S, Fatouros  DG, Ioannou PV ,  Thermal behavior of novel non-sonicated arsonolipid-containing liposomes[J]. BiophysChem, 2006, 121(2): 150–154

[48] Fatouros DG, Ioannou  PV, Antimisiaris SG . Arsonoliposomes: novel nanosized arsenic-containing vesicles for drug delivery[J]. J NanosciNanotechnol, 2006, 6(9-10): 2618–2637

[49] Salnikow K, Donald  SP, Bruick RK ,  Depletion of intracellular ascorbate by the carcinogenic metals nickel and cobalt results in the induction of hypoxic stress[J]. J BiolChem, 2004, 279(39): 40337–40344

[50] Jones S, Zhang  X, Parsons DW ,  Core signaling pathways in human pancreatic cancers revealed by global genomic analyses[J]. Science, 2008, 321(5897): 1801–1806

[51] Yang Guo-Fu, LXH , Zhao  Zhe ,  Characterization and Tissue Pharmacokinetics in Mice of Arsenic Trioxide Magnetic Nanoparticles[J]. Chemical Journal of Chinese Universities,2010, 5: 010.

[52] Song X, You  J, Wang J ,  Preparation and investigation of arsenic trioxide-loaded polylactic acid/magnetic hybrid nanoparticles[J]. Chem Res Chin Univ, 2014, 30(2): 326–332.

[53] Yang Z, Yang  M, Peng J . Evaluation of arsenic trioxide-loaded albumin nanoparticles as carriers: preparation and antitumor efficacy[J]. Drug Dev Ind Pharm, 2008, 34(8): 834–839

[54] Zhou J, Zeng  F, Xiang G ,  Preparation of arsenic trioxide albumin microspheres and its release characteristics in vitro.[Medical Sciences][J]. J HuazhongUnivSciTechnolog Med Sci, 2005, 25(3): 310–312., 319

[55] Zhou J, Wang  QH, Liu JH ,  Effects of Tat peptide on intracellular delivery of arsenic trioxide albumin microspheres[J]. Anticancer Drugs, 2012, 23(3): 303–312

[56] Jadhav V, Ray  P, Sachdeva G ,  Biocompatible arsenic trioxide nanoparticles induce cell cycle arrest by p21(WAF1/CIP1) expression via epigenetic remodeling in LNCaP and PC3 cell lines[J]. Life Sci, 2016, 148: 41–52

RIGHTS & PERMISSIONS

2017 2017 by the Journal of Biomedical Research. All rights reserved